大熊貓生殖策略與覓食行為的耦合機(jī)制：能量-營養(yǎng)-氣溫關(guān)聯(lián)效應(yīng)

周世強(qiáng)

中國大熊貓保護(hù)研究中心大熊貓國家公園珍稀動物保護(hù)生物學(xué)國家林業(yè)和草原局重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 四川 都江堰 611830

大熊貓（Ailuropoda melanoleuca）經(jīng)過數(shù)百萬年的地史演化，與其同時代的劍齒象、猛犸等古老動物均已絕跡，而它仍生活至今，并特化成以亞高山竹類（中小徑竹）為主要食物的珍稀瀕危物種[1-5]。據(jù)全國第四次大熊貓普查統(tǒng)計(jì)，野生大熊貓種群數(shù)量為1 864只，間斷分布于我國陜西、甘肅和四川省的秦嶺、岷山、邛崍山、大相嶺、小相嶺以及涼山等六大山系之中[6]；截至2020年12月1日，國內(nèi)外動物圈養(yǎng)繁殖機(jī)構(gòu)的圈養(yǎng)大熊貓數(shù)量已達(dá)到633只，圈養(yǎng)大熊貓成為能夠自我維持的人工種群[7]。圈養(yǎng)種群的擴(kuò)大使人們開始將注重于人工繁殖的目標(biāo)轉(zhuǎn)向于將圈養(yǎng)繁殖個體經(jīng)野化培訓(xùn)后放歸野外，用以補(bǔ)充野外種群和維持遺傳多樣性的戰(zhàn)略[8-9]。

大熊貓自1869年法國博物學(xué)家戴維神父科學(xué)命名以來，國內(nèi)外科學(xué)工作者開展了廣泛的研究，從分類學(xué)到解剖學(xué)、從生態(tài)學(xué)到獸醫(yī)學(xué)、從飼養(yǎng)管理到自然保護(hù)等，揭示了大熊貓的生態(tài)生物學(xué)特性，并為大熊貓的疾病防控、飼養(yǎng)繁殖和保護(hù)管理提供了依據(jù)、措施[1-5,10-16]。但大熊貓獨(dú)特的生殖策略與覓食行為，從理論上目前還未做過較為詳細(xì)和總結(jié)的闡述，因此，本文基于已有的研究文獻(xiàn)，提出大熊貓生殖策略與覓食行為的耦合機(jī)制：能量-營養(yǎng)-氣溫關(guān)聯(lián)效應(yīng)。

1 大熊貓的生殖策略與覓食行為概述

1.1 大熊貓的生殖策略

無論從20世紀(jì)八九十年代粗略尺度的無線電頸圈遙測、線路跟蹤觀察，還是本世紀(jì)精細(xì)尺度的GPS頸圈定位、近距離的視頻技術(shù)監(jiān)控；無論是在四川盆地向青藏高原過渡的高山峽谷地區(qū)（四川邛崍山系的臥龍自然保護(hù)區(qū)、四川岷山山系的唐家河自然保護(hù)區(qū)），還是中國南北分界線的秦嶺山區(qū)（陜西的佛坪自然保護(hù)區(qū)和長青自然保護(hù)區(qū)）[1-5]，野生大熊貓的繁殖研究結(jié)果都表明雌雄成年大熊貓?jiān)诖杭镜?—5月進(jìn)行發(fā)情配種，受孕大熊貓的妊娠期長達(dá)97～163 d，一般在8—9月產(chǎn)仔育幼，幼仔大約在18個月后離開母體營獨(dú)立生活[1-2,17]。

受孕大熊貓較長的妊娠期主要是胚泡在雌性子宮內(nèi)的延遲著床所致，這已通過圈養(yǎng)大熊貓的超聲波（B超）探測和尿液孕酮激素變化得到了驗(yàn)證[10,18-22]，并且從大熊貓初生幼仔的體重和形態(tài)來看（胎兒體長很短，僅10.2～10.6cm左右，出生幼仔的平均體重也只有139.52±22.91g）發(fā)育到這個階段似乎只需要45天的妊娠時間，受精卵延遲著床1.5～4.0個月[18]。

1.2 大熊貓的覓食行為

通過大熊貓糞便成分分析和野外采食痕跡調(diào)查，野生大熊貓的覓食行為表現(xiàn)出較為明顯的季節(jié)性移動規(guī)律和竹子種類、竹子器官的選擇利用特性，尤其是野生大熊貓交配繁殖后的“攆筍現(xiàn)象”[1-5,23-26]。

秦嶺山系的野生大熊貓主要時間生活在海拔1 300～1 900 m的巴山木竹（Bashania fargesii）林，僅在夏季（6—8月）上移至海拔2 200～2 900 m的秦嶺箭竹（Fargesia qinlingensis）林，以兩種竹子的竹筍和竹葉為主要采食對象[27-31]。岷山山系（黃龍自然保護(hù)區(qū)）的大熊貓對華西箭竹（F.nitida）的選擇表現(xiàn)為一年4個不同的食性時期[32]。邛崍山系（臥龍自然保護(hù)區(qū)）的大熊貓95%以上時間生活于海拔2 600 m以上的冷箭竹（B.faberi）林中，春季發(fā)情配種后的5—6月（主要是雌性大熊貓）和冬季（12月—翌年3月）遷移到海拔2 500 m以下的拐棍竹（F.robusta）林里啃食竹筍、竹葉或竹莖[1-2,30,33-35]。大相嶺山系的大熊貓具有在不同季節(jié)活動于不同海拔高度、取食不同竹子種類和器官的覓食習(xí)性[36]。小相嶺山系（冶勒自然保護(hù)區(qū)）的大熊貓以峨熱竹（B.spanostachya）為主要食物來源，一般每年的11月至次年的3月隨機(jī)選擇竹葉或竹莖，4—5月以竹莖為主食，6—7月采食竹筍，8—10月主要選食竹葉[37]。涼山山系的大熊貓3—5月主要活動于常綠落葉闊葉林，采食大葉筇竹（Chimonobambusa macrophylla），個別甚至下移到常綠闊葉林，啃食刺竹子（Ch.pcystachys）竹葉，6—8月上遷至針闊混交林，以白背玉山竹（Yushania glauca）為食，9月至翌年5月一直生活于常綠落葉闊葉林中，可明顯劃分成食葉期、過渡I期、食稈-筍期和過渡E期等食物選擇階段[25-26]。

2 能量-營養(yǎng)-氣溫關(guān)聯(lián)效應(yīng)

大熊貓獨(dú)特的生殖策略（胚泡延遲著床、胎兒發(fā)育快速、幼仔體型短小以及秋季產(chǎn)仔等）與其覓食行為模式（交配后的“攆筍”現(xiàn)象、隨溫度變化的季節(jié)垂直遷移以及以竹筍、竹葉為主要食物的竹子器官選擇利用）具有密切的關(guān)聯(lián)性（見圖1）。它們的關(guān)聯(lián)因子便是食物中的能量含量和營養(yǎng)成分，以及導(dǎo)致其垂直遷移的氣溫變化[1-5,22-24]。

圖1 大熊貓生殖策略與覓食行為的耦合機(jī)制:能量-營養(yǎng)-氣溫關(guān)聯(lián)效應(yīng)模型Fig.1 Coupling mechanism between reproductive strategies and foraging behavior of giant pandas:energy-nutrition-temperature correlation effect model

2.1 棲息地氣候的季節(jié)變化格局與野生大熊貓的垂直遷移特征

野生大熊貓分布區(qū)處于亞高山和高山地帶，山體效應(yīng)的作用形成了森林植被、竹子種類和氣溫的垂直梯度格局、穩(wěn)定的棲息地生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)，以及太陽輻射強(qiáng)度的季節(jié)變化導(dǎo)致同一海拔高度地段氣溫的四季波動規(guī)律[1-5,37-39]。氣溫的垂直梯度與季節(jié)波動影響著野生大熊貓的活動格局,使之表現(xiàn)出季節(jié)性的垂直遷移特性[1-5,23,27-31,34-35]。以基于GPS頸圈跟蹤的野生大熊貓不同月份活動的海拔高度與氣溫監(jiān)測的數(shù)據(jù)分析顯示，臥龍自然保護(hù)區(qū)“核桃坪”區(qū)域內(nèi)，野生大熊貓除4—6月（攆食拐棍竹筍）不同之外，其余時間都隨著棲息地氣溫的升降呈現(xiàn)出上下移動的格局（圖2）[34-35]。

野生大熊貓雌雄個體之間在海拔梯度變化之間具有明顯的差異（見圖2）[27-31,34-35]，如“五一棚”區(qū)域的野生大熊貓雄體在春節(jié)活動的海拔要么波動性不大，僅在2 800 m以下的100 m范圍內(nèi)活動（1#雄體），要么有下移趨勢，但活動時間短暫，僅約1個月時間（4#雄體）；而雌體垂直移動明顯，3月中旬至4月上旬開始下移，之后3個月時間多在2 400～2 600 m的區(qū)域活動（2#、5#雌體）[27,31]。秦嶺山系長青自然保護(hù)區(qū)的受孕大熊貓遵循10月至次年5月活動于海拔2 000 m以下的巴山木竹林，6—9月上移至海拔2 400 m以上的秦嶺箭竹林的垂直遷移規(guī)律；但未孕大熊貓多數(shù)時間生活在海拔2 400 m或更高的區(qū)域[19]。

圖2 不同時間野生大熊貓活動的海拔高度(m)與棲息地內(nèi)的平均氣溫(°C)Fig.2 Altitude (m) of wild giant pandas activities and average temperature (°C) in the habitat at different times

2.2 亞高山竹類的物候規(guī)律與野生大熊貓的覓食行為習(xí)性

不同山系大熊貓棲息地內(nèi)分布著不同種類的主食竹，而且主食竹種亦呈垂直分布格局（見表1）[40-42]，野生大熊貓長期的演化發(fā)展從形態(tài)與遺傳、生理、腸道微生物和行為等方面對低營養(yǎng)的竹子產(chǎn)生了適應(yīng)，并隨不同竹子的物候規(guī)律形成了相應(yīng)的覓食行為特征,尤其表現(xiàn)為對主食竹的竹筍和幼嫩竹子的竹葉偏愛[1-5,31,43-50]。在此，以臥龍自然保護(hù)區(qū)野生大熊貓采食竹子行為為例（見圖3），大熊貓不同時間（月份、季節(jié)）不僅選擇不同海拔梯度的竹子種類（冷箭竹、短錐玉山竹和拐棍竹），而且對竹子的齡級（竹筍、幼竹、成竹）和器官（枝葉、竹莖）也進(jìn)行選擇；尤其是4—6月低海拔區(qū)域的拐棍竹萌發(fā)新筍時，即使環(huán)境溫度呈增長趨勢，但其仍下遷至拐棍竹林取食竹筍；夏秋季（7—10月）上移到冷箭竹林，也主要以當(dāng)年生竹筍和幼竹枝葉為食[1-2,51]；從圖2中GPS頸圈定位的海拔數(shù)據(jù)還表明，野生大熊貓并非拐棍竹初期出筍時就快速下遷，而是等到拐棍竹筍生長到一定高度后才進(jìn)行采食，說明大熊貓對竹子的植株大小和高度具有選擇利用特性[51-52]。

圖3 不同月份野生大熊貓對竹子種類、竹齡和竹子器官的選擇利用.a.竹子種類；b.竹子齡級；c.竹子器官.Fig.3 Selective utilization of bamboo species, bamboo ages and bamboo organs by wild giant pandas in different months a: Bamboo species; b: Bamboo ages; c: Bamboo organs

表1 不同山系的大熊貓取食竹＊Tab.1 Staple bamboo of giant pandas in different mountains

野生大熊貓不僅對竹子種類、齡級和器官具有選擇，而且還表現(xiàn)出雌雄個體在采食時間和采食量方面的差異性，一般而言雌性受孕大熊貓采食竹筍的時間較雄性長，雌性大熊貓采食竹子器官（竹筍）的重量大于雄性個體[1-2]。比如雌性大熊貓“珍珍”全年吃筍的時間所占百分比大大高于雄性大熊貓“龍龍”和“威威”，分別為14.5% 、4.1% 和4.9%；“珍珍”的竹筍采食量每天高達(dá)38.3 kg干物質(zhì)，相當(dāng)于她體重的45%，是其他時間所吃莖、葉的3倍，而臥龍野生大熊貓平均取食干物質(zhì)重量為12.5 kg·d-1[1-2]。

2.3 主食竹器官的營養(yǎng)和能量分異與野生大熊貓的生殖生理策略

野生大熊貓覓食活動和繁育過程的季節(jié)性遷徙不僅與主食竹的物候規(guī)律密切相關(guān)，而且受主食竹器官的營養(yǎng)和能量，以及次生有機(jī)物質(zhì)的含量變化所驅(qū)動[1-5,53-66]。綜合不同山系大熊貓主食竹的能量測定和營養(yǎng)分析結(jié)果，大多數(shù)竹子都呈現(xiàn)出幼嫩組織多于枯老組織，枝葉器官大于莖稈器官，以及高海拔竹類高于低海拔竹類等規(guī)律，并且不同海拔梯度

和時間（月份、季節(jié)）竹子的營養(yǎng)成分和能量大小具有波動性[1-5,53-66]。從次生有機(jī)化學(xué)物質(zhì)黃酮、6-MBOA（6-甲氧基苯唑啉）和單寧等在竹子器官含量分析，黃酮類是竹葉中最有名的活性多糖物質(zhì)，秦嶺山系巴山木竹竹葉的黃酮類含量不僅隨季節(jié)變化而增減，冬季竹葉的含量最高，而且與大熊貓的海拔選擇偏向呈正相關(guān)，即大熊貓更喜歡活動于海拔1 600-1800 m的巴山木竹林內(nèi)[4-5,19,31,58,61-64]；6-MBOA在臥龍自然保護(hù)區(qū)拐棍竹的（n=9）齡級和器官中含量（單位：百萬分之幾）測定結(jié)果是竹筍和幼嫩竹葉含有豐富的6-MBOA，而成熟的或枯老的竹葉含量很低，具體而言，6-MBOA的含量依次為竹筍56、99、91，嫩竹葉23、27、38，而成熟老竹葉僅3、3、5，因而野生大熊貓?jiān)诜庇竟?jié)最喜歡采食拐棍竹竹筍和幼嫩竹葉[65]；比較邛崍山系三種竹子（冷箭竹、拐棍竹和白夾竹）的單寧含量結(jié)果表明，冷箭竹最低、拐棍竹最高，三種竹子全稈的單寧平均含量高于莖部，各竹種中、上部含量明顯低于下部，這可能是大熊貓僅采食拐棍竹竹筍，取食竹子竹莖時往往殘留一定高度的竹樁（大約30～60cm），而大多數(shù)時間生活在高海拔區(qū)域的冷箭竹林的原因之所在[1-2,24,33-35,57]。

3 大熊貓食物營養(yǎng)和能量的生理基礎(chǔ)

大熊貓屬于食肉目動物，在長期的演化過程中特化成專食亞高山竹類的草食性獸類，但從食物中的大量營養(yǎng)能量比、對大量營養(yǎng)物質(zhì)的吸收比例等來看，其仍與肉食動物非常相似，食物轉(zhuǎn)化最大化蛋白質(zhì)提供的營養(yǎng)比例、減少纖維素[1-5,23,46,53-54,57-63]。主食竹器官中不同的營養(yǎng)和次生物質(zhì)對于大熊貓的生長發(fā)育、生殖繁衍等具有特定的生理機(jī)能，野生大熊貓經(jīng)過數(shù)百萬年的進(jìn)化發(fā)展并在形態(tài)、生理、行為、遺傳等方面適應(yīng)了竹子的營養(yǎng)能量變化[1-5,31,43-50]。

“攆筍”現(xiàn)象體現(xiàn)了竹筍的能量和營養(yǎng)價值對大熊貓生長發(fā)育的生理作用，竹筍不僅富含營養(yǎng)物質(zhì)，易消化吸收和采食，而且水分充足，減少了大熊貓飲水頻次和長距離移動。從亞成體大熊貓“祥祥”2003年7月—2006年4月在野化培訓(xùn)期間的每月體重的監(jiān)測數(shù)據(jù)顯示，雖然從2003年7月8日放入野化培訓(xùn)圈后，體重一直處于逐漸增長的過程，但在2004年和2005年的拐棍竹竹筍季節(jié)表現(xiàn)出明顯的高峰值，大熊貓“祥祥”2004年4—6月的體重平均高于2003年10月—2004年3月9.48 kg，2005年4—6月的體重平均高于2004年10月—2005年3月10.25 kg；其極值差異分別達(dá)到15.10 kg和21.80 kg[45]。竹筍中的氮磷含量最高，有助于支持懷孕母獸胚胎發(fā)育過程中胎盤的構(gòu)建和胚胎的生長，而鈣磷比則明顯低于哺乳動物繁殖所需的水平，因此發(fā)情配種后的大熊貓主要采食竹筍；秋季時，幼竹的竹葉鈣含量明顯高于竹莖，鈣質(zhì)有利于大熊貓的骨骼發(fā)育，因而野生大熊貓食譜中竹葉占據(jù)了很大比例，尤其是雌性大熊貓產(chǎn)仔后以新鮮竹葉為主食[1-5,31,63]，并且竹葉中含有豐富的黃酮類化合物[65]，竹葉的提取物能夠促進(jìn)產(chǎn)仔母獸的泌乳、提高動物的免疫和抗氧化性能[67-68]。另外，據(jù)研究植物的幼嫩部分含有一種觸發(fā)植食性小哺乳動物類繁殖投入時間、調(diào)節(jié)個體繁殖性能的特定化學(xué)物質(zhì)6-MBOA，6-MBOA能準(zhǔn)確地反映動物所食植物的質(zhì)量和可利用性的狀態(tài)[69-71], 6-MBOA對大熊貓免疫防御中的作用已在2003年中國大熊貓保護(hù)研究中心圈養(yǎng)大熊貓的繁殖成功率方面得到佐證[65]。

特別值得關(guān)注的是通過大熊貓尿液或竹子各部位及其代謝產(chǎn)物樣品，利用代謝組學(xué)研究平臺不僅了解到妊娠期間大熊貓尿液中代謝物的變化，以及根據(jù)尿液中代謝物的不同水平為確定大熊貓懷孕提供了依據(jù)，而且發(fā)現(xiàn)了不同竹類食物對大熊貓機(jī)體代謝的影響，為營養(yǎng)調(diào)控大熊貓機(jī)體代謝提供了理論基礎(chǔ)[72-73]。研究表明不同竹類和竹子的不同器官可導(dǎo)致大熊貓能量代謝和氮代謝顯著改變，采食竹筍有利于機(jī)體的合成代謝；竹莖中攝入的蛋白質(zhì)不能滿足機(jī)體氮代謝水平，可導(dǎo)致機(jī)體處于能量負(fù)平衡，不同的代謝產(chǎn)物分屬于不同的代謝途徑，且不同的有機(jī)化學(xué)物質(zhì)具有不同的生理機(jī)能，因而大熊貓?jiān)诓煌L階段采食不同的竹種和竹子的不同器官或部位，來滿足自身的生理需求，從而為大熊貓對主食竹的選擇提供了理論依據(jù)[74-78]。