薜荔榕果揮發(fā)物對薜荔傳粉小蜂的吸引機制

李璇

摘要 在薜荔與薜荔傳粉小蜂的共生體系中，化學信號通訊是維持二者共生關(guān)系的重要樞紐。薜荔傳粉小蜂對薜荔雌、雄果不同花期所釋放的揮發(fā)物會產(chǎn)生不同的行為反應(yīng)。在雌、雄花接受期所釋放的揮發(fā)物對小蜂具有顯著的吸引作用，而成熟期雌果和雄花期雄果揮發(fā)物對小蜂有極顯著的趨避作用，小蜂對其他時期的雌、雄果揮發(fā)物均不表現(xiàn)出偏向性。薜荔花序揮發(fā)物的組成并非是單一化合物，而是多種化合物以特定的濃度和比例混合而成的特有成分，這是小蜂能夠?qū)Ｒ蛔R別薜荔的重要信號。

關(guān)鍵詞 薜荔;傳粉小蜂;揮發(fā)物;成分;反應(yīng)

中圖分類號：Q968 文獻標識碼：B 文章編號：2095–3305（2021）07–0186–02

薜荔為?？崎艑倥试嗄?，雌雄異株，被廣泛運用于園林垂直綠化中。薜荔與其特定的傳粉蜂——薜荔榕小蜂建立了專一性的傳粉共生關(guān)系。薜荔發(fā)育到雄花期時，雄果苞口開裂，成熟雌蜂飛出，尋找并進入處于接受期的雌、雄榕果中傳粉或產(chǎn)卵，薜荔雌果必須有薜荔傳粉小蜂為其傳粉，才能產(chǎn)生種子，薜荔傳粉小蜂必須在雄花序的癭花內(nèi)產(chǎn)卵才能完成其生活史。沒有小蜂訪問的榕果就會凋落，嚴重影響果實的產(chǎn)量，由此說明傳粉小蜂對其宿主的準確定位是存在該共生關(guān)系的前提。復雜的環(huán)境條件、特殊的花期限制及傳粉者存活時間短決定了傳粉小蜂的迅速正確的定位，無論是對傳粉者，還是對與其共存的寄主薜荔，都是關(guān)系到后代繁衍的關(guān)鍵問題。

1 薜荔與薜荔小蜂的共生體系組成

薜荔的榕果并不是真正的果實，而是一種特殊的花序——隱頭花序。參照Galil的分期標準可以將薜荔的花序發(fā)育分為以下5個時期：

A期（雌前期）：為花序發(fā)芽期，癭花與雌花發(fā)育不成熟，很難從形態(tài)上辨別。直至雌前期末期，花的形態(tài)才有所分化。癭花柱頭逐漸變粗并膨大呈喇叭狀，隨著子房發(fā)育逐漸偏斜，雌花花柱急劇生長，柱頭側(cè)生并變尖。

B期（雌花期）：癭花與雌花已經(jīng)發(fā)育成熟，可以接受薜荔小蜂的產(chǎn)卵或傳粉。

C期（間花期）：從產(chǎn)卵結(jié)束到雄花成熟的過程。被產(chǎn)卵的癭花，子房膨脹成蟲癭，隨著花序的生長，癭花內(nèi)的小蜂開始羽化，直至雄花發(fā)育成熟。隨著授粉的雌花生長，在子房內(nèi)形成種子。

D期（雄花期）：雄花成熟，花苞開裂。雄小蜂與雌小蜂交尾后死亡，雌小蜂攜帶花粉飛出花序，并尋找其他接受期榕果，進入下一代生活史。

E期（花后期）：小蜂飛出完畢，花序變紅變軟，很快脫落。

薜荔小蜂是一種被動傳粉的小蜂，能在薜荔的接受期進行產(chǎn)卵或傳粉。為了使小蜂能夠準確定位宿主，薜荔花的氣味成為薜荔小蜂與植物交流的重要媒介。對專一性較強的薜荔傳粉小蜂而言，它可能依賴視覺進行辨識，但主要還是利用薜荔花的特異性揮發(fā)物定位遠距離宿主薜荔，然后到達薜荔榕果內(nèi)進行一系列的生命活動。薜荔傳粉小蜂與薜荔之間“一對一”的共生關(guān)系是彼此相互適應(yīng)、長期、持續(xù)共同進化的結(jié)果。

2 薜荔傳粉小蜂對薜荔雌、雄榕果揮發(fā)物的行為反應(yīng)

2.1 “性別間限制性模仿”假說

在雌雄異株的薜荔中，薜荔小蜂與薜荔之間存在一種矛盾現(xiàn)象，即雄果為小蜂提供繁殖場所并產(chǎn)生花粉但沒有形成種子。而雌果能授粉產(chǎn)生種子，但小蜂在其中無法生存，使得小蜂為雌株傳粉是一種無“報酬”行為。那么為什么傳粉小蜂不避開雌株？據(jù)此，有人提出了“性別間化學模仿”假說，認為雌、雄薜荔果的揮發(fā)物具有相似性，這使得薜荔雌小蜂不能區(qū)分接受時期的薜荔果的性別。

為驗證上述假說，嚴菊媛等[1]對薜荔雌小蜂在薜荔不同發(fā)育時期雌、雄榕果揮發(fā)物的行為反應(yīng)進行試驗。結(jié)果顯示，薜荔雌果在雌花期的揮發(fā)物對薜荔小蜂具有極顯著的吸引作用，成熟雌果（已經(jīng)接受傳粉后的雌果）的揮發(fā)物對薜荔小蜂具有顯著的趨避作用，而薜荔雌果其他時期的揮發(fā)物對小蜂既無吸引作用，也無趨避作用。薜荔雄果在雌花期的揮發(fā)物對薜荔小蜂具有極顯著的吸引作用，而雄花期雄果的揮發(fā)物對薜荔小蜂具有極顯著的趨避作用，其他時期的榕果揮發(fā)物對小蜂既無吸引作用也無趨避作用。該結(jié)果表明，在薜荔雌、雄果的接受期均對薜荔雌小蜂有吸引作用，雌小蜂并不能區(qū)分相同發(fā)育期薜荔果的性別，使得在薜荔接受期雌小蜂能進入雄果中產(chǎn)卵繁衍后代，雌果也能接受“誤闖入”雌小蜂的傳粉并產(chǎn)生種子。楊升等[2]在薜荔小蜂對單味源反應(yīng)的實驗中，結(jié)果表明，大、小果型的薜荔雌花序揮發(fā)物對薜荔傳粉小蜂的吸引作用與其雄花序比較均無顯著差異，由此說明傳粉小蜂對雌、雄花序之間的選擇不存在偏向性，以及在愛玉子傳粉小蜂（薜荔小蜂隱種）對薜荔雌花期雌、雄榕果揮發(fā)物的行為反應(yīng)實驗中，小蜂對薜荔雌、雄花序揮發(fā)物未表現(xiàn)出顯著的偏向性。

上述實驗結(jié)果均說明，薜荔雌、雄株間各發(fā)育時期榕果的揮發(fā)物成分可能具有高度的相似性，從而支持了“性別間化學模仿”假說。此外，許多研究結(jié)果也證實，雌雄異株榕樹的雌、雄榕果揮發(fā)物成分間存在“性別間化學模仿”。陳春[3]對雌雄異株對葉榕傳粉小蜂的行為的測試結(jié)果也表明，葉榕接受期雌、雄榕果揮發(fā)物對傳粉小蜂的吸引作用差異不顯著。

盡管薜荔小蜂能準確定位處于接受期的薜荔雌、雄果。但薜荔雌、雄榕果對小蜂的吸引是否僅限于雌花期？有研究表明，接受傳粉后的薜荔雌果揮發(fā)物對薜荔小蜂仍具有顯著的吸引作用，而薜荔雄果的雌前期和產(chǎn)卵后的揮發(fā)物對薜荔小蜂也具有顯著的吸引作用。這表明薜荔小蜂在薜荔榕果傳粉或產(chǎn)卵后，仍可能進入雌果或雄果中進行生命活動。那么小蜂在薜荔雄果非接受期產(chǎn)卵，其后代能否正常發(fā)育，有待進一步研究。

2.2 薜荔花序揮發(fā)物對薜荔小蜂的作用

花的揮發(fā)物是一個動態(tài)的過程，在花的發(fā)育過程中，揮發(fā)物的組成和濃度會隨著花的年齡、傳粉狀態(tài)、環(huán)境因素、晝夜交替規(guī)律等發(fā)生連續(xù)的變化。這些變化不僅發(fā)生在揮發(fā)物的釋放量上，而且表現(xiàn)在揮發(fā)物的組成上。

2.2.1 信息化合物成分對薜荔小蜂的作用 榕果花序揮發(fā)物的化學成分十分復雜，每種榕樹的花序揮發(fā)物中都包含與其他榕屬植物相同的化學成分，以及自身特有的成分。例如，芳樟醇、苯乙烯和金合歡醇這三種信息化合物都普遍存在于榕樹的花序揮發(fā)物中。有研究發(fā)現(xiàn)，超過半數(shù)的榕樹種類的揮發(fā)物成分均存在芳樟醇。在分析薜荔榕果揮發(fā)物成分中證實，芳香醇不僅是薜荔接受期榕果揮發(fā)物的主要成分，還是對薜荔小蜂選擇行為影響最為顯著的成分。但是，芳香醇這種單一的化合物不足以吸引小蜂。嚴菊媛等對芳香醇、苯乙烯和金合歡醇三種化合物分別進行不同濃度單味源和混合味源對薜荔小蜂選擇行為影響的實驗。實驗結(jié)果顯示，三種共有成分組成的特定濃度比例的混合物對小蜂具有顯著的吸引作用。因此，可以推測，對傳粉小蜂具有吸引作用的榕果揮發(fā)物中起主要作用的可能是以特定比例混合而成的特有的化學信息素，這種混合成分能在低濃度下保證小蜂準確定位花序。

薜荔花序的揮發(fā)物不僅能夠吸引薜荔小蜂，還能對小蜂產(chǎn)生趨避作用。在薜荔雌、雄花序授粉或產(chǎn)卵之后（一般在3～5 d之后），薜荔雌、雄榕果對小蜂表現(xiàn)出顯著的趨避作用。這種趨避現(xiàn)象的出現(xiàn)可能是薜荔榕果的揮發(fā)物成分比例發(fā)生了改變或產(chǎn)生了具有趨避效應(yīng)的化學信息。陳友鈴等[4-5]從愛玉子、薜荔及其他接受期榕果中篩選出8種對薜荔小蜂可能起到吸引或趨避作用的信息化合物。其中，苯甲酸甲酯對薜荔榕小蜂具有顯著的趨避作用，但是在薜荔接受期、間花期花序中均未檢測到苯甲酸甲酯。推測薜荔榕果并沒有產(chǎn)生具有趨避效應(yīng)的化合物，可能是通過改變揮發(fā)物中的成分比例實現(xiàn)趨避小蜂的效果。有研究表明，對榕小蜂具有顯著吸引作用的單一化合物混合后，既能產(chǎn)生增效作用，也可能表現(xiàn)為拮抗作用，進一步表明只有特定化合物在特定的組成和濃度下才能對小蜂產(chǎn)生強烈的吸引或趨避的作用。

2.2.2 信息化合物濃度對薜荔小蜂的作用 薜荔小蜂不僅對花序揮發(fā)物的特有成分具有敏感性，而且不同濃度的揮發(fā)物會影響小蜂的行為。楊升等在研究薜荔榕果揮發(fā)物濃度影響薜荔小蜂行為反應(yīng)中，發(fā)現(xiàn)薜荔雌花期的雌雄榕果揮發(fā)物對傳粉小蜂的吸引作用均可能存在閾值反應(yīng)。即榕果揮發(fā)物濃度未超過閾值時，雌花期榕果的揮發(fā)物對傳粉小峰的吸引作用與揮發(fā)物濃度成正相關(guān)，而一旦超過閾值，榕果揮發(fā)物對傳粉小蜂的吸引作用出現(xiàn)上升或下降的趨勢。薜荔小蜂對低濃度的雌花期雌、雄榕果表現(xiàn)出既不偏向也不趨避的行為反應(yīng)，表明薜荔榕果揮發(fā)物濃度影響傳粉小蜂對宿主的定位。

3 結(jié)束語

薜荔榕小蜂對薜荔的選擇是榕—蜂體系“一對一”共生關(guān)系的維持基礎(chǔ)?；瘜W通訊是共生關(guān)系維持的重要紐帶。避免傳粉者進入錯誤的花期或花序，無論對薜荔，還是對傳粉小蜂的發(fā)育都是有益的。通過研究薜荔雌、雄花序在不同時期釋放的揮發(fā)物引起薜荔小蜂不同的行為反應(yīng)，以及揮發(fā)物中不同化合物濃度和比例對小蜂行為的影響，希望能夠進一步說明薜荔對薜荔小蜂專一的吸引機制。

參考文獻

[1] 嚴菊媛，鄭翠芳，楊升，等.薜荔傳粉小蜂對薜荔榕果揮發(fā)物和合成信息素的行為反應(yīng)[J].福建師范大學學報：自然科學版，2014，30（5）：77-84.

[2] 楊升，陳友鈴，吳文珊，等.薜荔榕小蜂對薜荔和愛玉子雌花期榕果揮發(fā)物的行為反應(yīng)[J].生態(tài)學報，2017，37（21）：7161 -7169.

[3] 陳春.維持榕樹與傳粉榕小蜂專性共生關(guān)系的化學生態(tài)學機制[D].西雙版納：中國科學院研究生院（西雙版納熱帶植物園），2007.

[4] 陳友鈴，吳文珊.愛玉子花序揮發(fā)物成分以及對其傳粉小蜂的吸引作用[J].生態(tài)學報，2010，30（8）：2212-2219.

[5] 陳友鈴，方麗娜，吳文珊.信息化合物對薜荔榕小蜂選擇行為的影響[J].生態(tài)學報，2010，30（11）：2949-2957.

責任編輯：黃艷飛

Attraction Mechanism of Volatiles of Ficus Pumila L.var.pumila to Wiebesia Pumilae （Hill）Wieb

LI Xuan （College of life sciences， Fujian Normal University， Fuzhou， Fujian 350117）

Abstract In the fig-fig wasps mutualism， Chemical signal plays an important role in maintaining their symbiotic relationship. The pollinating fig wasps have different behavioral responses to the volatiles released by the female and male figs at different floral stages. We found that the volatiles released during the receptive period of female and male figs had a significant attraction to pollinating wasps. However， wasps showed a very significant avoidance effect at male floral stage，and wasps did not show any response in other phase.The volatiles composition is not a single compound， but a unique component composed of a variety of compounds mixed in a specific concentration and proportion， which is an important signal for wasps to locate their host figs.

Key words Ficus pumila L.; Wiebesia pumilae; volatile composition; Response