性比自調(diào)節(jié)：捕食性天敵異色瓢蟲爆發(fā)成因*

王雪，付雪，，賽序岐，王佳佳，于慧齡，葉樂夫

1. 東北農(nóng)業(yè)大學(xué)農(nóng)學(xué)院，黑龍江哈爾濱 150030

2. 黑龍江大學(xué)現(xiàn)代農(nóng)業(yè)與生態(tài)環(huán)境學(xué)院，黑龍江哈爾濱 150080

異色瓢蟲Harmonia axyridis是多種害蟲的優(yōu)良捕食性天敵，在生物防治上發(fā)揮著重大作用。然而，由于其極強(qiáng)的生存能力和競爭能力，異色瓢蟲在作為天敵引入后， 可能會發(fā)展為入侵物種［1-2］。在入侵地，異色瓢蟲的爆發(fā)［3］極大地威脅了當(dāng)?shù)仄渌鞌撤N群［4-5］。研究表明，異色瓢蟲爆發(fā)機(jī)制的外部因素為其獵物的豐富度，如眾多種類的蚜蟲［6］，內(nèi)部因素可能為其超強(qiáng)的適應(yīng)力及兩性繁殖的特點。而在種群繁殖中，成蟲性比的變化與最佳性比的關(guān)系將影響到昆蟲種群的數(shù)量發(fā)展。

自然界中，昆蟲種群受溫度、擴(kuò)散能力及種群競爭強(qiáng)度等多種因素影響，性比總是處于波動狀態(tài)。溫度升高時，雌雄個體間死亡率不同［7-8］，導(dǎo)致種群性比偏倚［9］。在雄性個體擴(kuò)散能力弱于雌性的許多分類學(xué)類目中，雌性個體比例高［10］，而且根據(jù)當(dāng)?shù)匦坌愿偁幊潭龋S多種群會調(diào)整后代性比［11］。當(dāng)雌性個體受到營養(yǎng)條件差等環(huán)境壓力時，其后代雄性比例也會增加［12］。昆蟲種群的性比變化對成蟲及子代都將產(chǎn)生連鎖影響，包括交配行為、產(chǎn)卵量及個體壽命。

研究表明，隨著雄性個體比例增加，未交配雌性個體比例將下降［13］，當(dāng)性比輕微偏向雄性時（雄雌比接近2∶1），挑釁、交配與防御行為頻次增加，但當(dāng)雄蟲比例繼續(xù)增加時，這些行為的頻次下降，當(dāng)雄性比例非常高時，雄蟲的選擇性降低，交配率下降［14］。就產(chǎn)卵量而言，不同昆蟲種群的最佳性比不同，當(dāng)白魔按蚊Anopheles alhirnanus與煙蚜夜蛾（別稱綠棉鈴蟲）Heliothis virescens種群中雌性個體比例較高時，產(chǎn)卵量最大［15-16］。而在斜紋夜蛾Spodoptera litura與種群密度較高的蔥蠅Delia antiqua種群中，升高雌性比例，總產(chǎn)卵量減少，產(chǎn)卵率下降［17-18］。在對美洲棉鈴蟲Heliothis zea的研究中也得出了相似結(jié)論，即種群中雄性個體比例增加時，產(chǎn)卵量增加［19］。然而，雖然日產(chǎn)卵量增加，雌性成蟲壽命縮短，結(jié)果總產(chǎn)卵量不受影響［20］。相應(yīng)地，種群性比對壽命也有影響，因為交配會使得營養(yǎng)更多流向生殖系統(tǒng)（如卵子發(fā)生和成熟），使得雌性壽命顯著縮短［21-24］。

我們之前的研究表明，亞致死劑量殺蟲劑將使異色瓢蟲發(fā)育歷期延長，蛹重下降［25］，進(jìn)而可能影響到種群的性比，當(dāng)昆蟲種群性比變化時，將對種群當(dāng)代及子代的許多生物學(xué)指標(biāo)造成影響。探究這種影響不僅能對異色瓢蟲田間釋放防控害蟲及人工飼養(yǎng)工作起到指導(dǎo)作用，而且可能解釋異色瓢蟲在各類農(nóng)林生態(tài)系統(tǒng)中爆發(fā)成因。本試驗在實驗室條件下，設(shè)置了異色瓢蟲5 個性比組合，旨在探究性比對當(dāng)代及子代的影響。尤其是，異色瓢蟲這種捕食性昆蟲能否在受到擾動而性比失衡后迅速做出響應(yīng)，將性比調(diào)整至一個合適的水平以保證子代的繁殖力？

1 材料與方法

1.1 田間種群調(diào)查

2018年9月和2020年9～10月，于東北農(nóng)業(yè)大學(xué)向陽農(nóng)場、東北農(nóng)業(yè)大學(xué)校園及黑龍江大學(xué)共調(diào)查8個異色瓢蟲種群，每次調(diào)查取樣方法為五點取樣法。

1.2 供試蟲源

大豆蚜為室內(nèi)大豆苗（東農(nóng)46） 飼養(yǎng)多年且未使用任何農(nóng)藥的品系。異色瓢蟲采于東北農(nóng)業(yè)大學(xué)試驗田向陽農(nóng)場，在人工氣候箱內(nèi)孵化并以大豆蚜飼養(yǎng)。飼養(yǎng)條件為：溫度（25±1）℃，RH 70%，光周期14 L∶10 D。

1.3 儀器

HPG-280HX 人工氣候箱； MOTIC SMZ-140 Series 連續(xù)變倍體解剖鏡。

1.4 試驗方法

1.4.1 成蟲性別配比從東北農(nóng)業(yè)大學(xué)向陽農(nóng)場采集回來的異色瓢蟲，在實驗室培養(yǎng)箱內(nèi)以大豆蚜飼養(yǎng)，交配產(chǎn)卵后，取新孵化的幼蟲繼續(xù)飼養(yǎng)，直至成蟲。在解剖鏡下觀察成蟲，確定雌雄。按雌雄比1∶9，3∶7，5∶5，7∶3，9∶1 的比例，在直徑為15 cm 的培養(yǎng)皿中放置10頭成蟲，每天提供新鮮的充足（預(yù)實驗） 的大豆蚜并更換培養(yǎng)皿內(nèi)濾紙，每個成蟲性別配比組合設(shè)5個重復(fù)。

1.4.2 成蟲與幼蟲觀測自成蟲產(chǎn)卵后，將卵塊取出，移至新的培養(yǎng)皿中培養(yǎng)箱內(nèi)飼養(yǎng)直至孵化，隨機(jī)選取健康的新孵幼蟲15 頭，置于有充足大豆蚜的大豆葉片上，放入干凈的培養(yǎng)皿中單頭飼養(yǎng)，每天提供充足的大豆蚜并更換濾紙，設(shè)5 個重復(fù)。每天于8：00，14：00，20：00觀察并記錄幼蟲齡期。待飼養(yǎng)至成蟲后，在解剖鏡下觀察，確定雌雄并記錄。用于配對的成蟲飼養(yǎng)至死亡。

1.5 數(shù)據(jù)處理與分析

以上數(shù)據(jù)結(jié)果均采用SPSS 23. 0 數(shù)據(jù)處理軟件進(jìn)行統(tǒng)計分析，用Excel 2016作圖。采用單因素方差分析LSD 法分析不同性別配比的成蟲產(chǎn)卵量及幼蟲發(fā)育歷期。對雌蟲壽命、孵化率、子代存活率以及雌率進(jìn)行非參數(shù)檢驗，并進(jìn)行顯著性檢驗（P＜0. 05）。雌蟲壽命采用線性回歸分析擬合。

每雌日增殖率＝（每雌產(chǎn)卵量×孵化率×子代存活率×子代雌率）/雌蟲世代歷期

每雌日增殖率，該參數(shù)可衡量昆蟲種群單位時間內(nèi)繁殖的下一代的雌蟲數(shù)，它能用于比較種群下一代的增殖潛力。

2 結(jié) 果

2.1 自然種群雌性比例

3 個采樣地調(diào)查的8 個自然種群中，自然種群中樣本量為20～518 頭，雌率為0. 45～0. 66；均值±標(biāo)準(zhǔn)誤：0. 51±0. 02。除兩個種群抽樣量偏小，雌性比例為0. 45，0. 46，其他雌性比例幾乎都超過了0. 50。調(diào)查結(jié)果表明，在不曾施用殺蟲劑田塊或校園中， 異色瓢蟲雌性比例為(51±2)%（見圖1）。

圖1 自然種群雌蟲比率Fig. 1 Female adult proportion of field populations

2.2 不同性比人工種群增殖力

我們建立了由10頭異色瓢蟲組成的人工種群。

1） 單雌產(chǎn)卵量，雌雄數(shù)量相等時最大，顯著高于其他雌雄比例人工種群（F= 12. 864；df1= 3；df2= 16； 與5♀處理相比的P值：P3♀， P7♀＜0. 001；P9♀= 0. 006 ）。（F為方差分析中的F值，df1為處理自由度，df2為重復(fù)自由度，下同）。

2） 總體上， 雌性越多， 產(chǎn)卵量越大（F=29. 484；df1= 3；df2= 16；9♀與7♀處理相比P9♀-7♀=0. 003，9♀與5♀處理相比P9F-5F=0. 005，3♀與5♀，7♀，9♀處理相比P3♀-5♀，7♀，9♀＜0. 001），雖然5♀與7♀人工種群的產(chǎn)卵量無顯著差異。

3） 幼蛹?xì)v期，5♀人工種群子代發(fā)育歷期顯著短于其他種群（16 d），7♀人工種群的最長（17 d）（F=3. 828；df1=3；df2= 16；5♀與3♀處理相比P5♀-3♀= 0. 043；5♀與7♀處理相比P5♀-7♀= 0. 006）。

4） 雌蟲壽命隨雄性個體比例減少而增加，雌性數(shù)量由3 增加到9，壽命約延長1. 1 倍（54～115 d ）（方差分析中，χ2=41. 192；處理自由度df=3；P＜0. 001），但5♀與7♀人工種群壽命差異不顯著。

5） 單雌增殖率，人工種群中雌雄數(shù)量相等時達(dá)到最大，平均每天可增加約2頭雌性個體，約為其他處理增殖率的2倍（見表1）。

表1 不同性比人工種群生命表參數(shù)1）Table 1 Life table parameters for artificial populations with different sex ratio

2.3 不同性比人工種群平均日增加數(shù)量和雌蟲壽命

1） 5♀5♂人工種群中，日均雌成蟲增加數(shù)量約為2頭，顯著高于其他處理（約為2倍）（見圖2）。

圖2 人工種群每雌日均增加雌蟲數(shù)Fig. 2 Daily increase of female adult individual on average

2） 隨雌蟲比例增加，雌蟲壽命顯著延長。其中，9♀種群中，雌蟲壽命最長，3 雌的最短。5♀與7♀種群間無顯著差異（見圖3）。

圖3 不同性比人工種群中雌蟲壽命Fig. 3 Life span of female adult in artificial populations with different sex ratio

3） 無論親代雌性占比高低，通過一代繁殖獲得的子代， 雌性占比都回歸到了0. 5 附近（見圖4）。

圖4 當(dāng)代與子代成蟲雌蟲比率Fig. 4 Female adult proportion of parent and offspring generations

3 討 論

自然界中，異色瓢蟲種群性比變化，將引起子代種群結(jié)構(gòu)的變化，而性比的變化可能是食物和光溫條件變化導(dǎo)致的。本試驗中，雖然實驗種群性比設(shè)置變化幅度較大，子代性比卻維持在0. 5左右， 這可能反映出實驗種群遭到的環(huán)境壓力相對較弱。當(dāng)雌雄比為1時，異色瓢蟲人工種群將處于理想的生活狀態(tài)。此時，產(chǎn)卵量最大，孵化率和子代存活率較高，雌蟲壽命較長。在雌性比低的實驗種群中，種群規(guī)模一樣大，但生活狀態(tài)變差，如顯著縮短的壽命，以及隨之降低的每雌增殖率。然而，當(dāng)雌性比例升高時，雖然雌蟲壽命延長，但產(chǎn)卵量明顯下降。

成蟲性比作為影響種群繁衍的一個重要因素，對產(chǎn)卵量、壽命及子代性比均有顯著影響。成蟲性比不同，導(dǎo)致了種群內(nèi)交配等競爭壓力，而交配會消耗成蟲營養(yǎng)，使得雌蟲壽命縮短［21-24］。此外，在對白魔按蚊、煙蚜夜蛾等昆蟲的研究中，還發(fā)現(xiàn)了合適的成蟲性比可提高單雌產(chǎn)卵量［13，15-17］，這與本試驗結(jié)果一致。除了對當(dāng)代成蟲的影響外，成蟲的性比對子代也產(chǎn)生了一定影響。報道指出，許多種群會根據(jù)當(dāng)?shù)匦坌愿偁幊潭日{(diào)整后代性比［26］，曾有研究認(rèn)為，雄性個體更偏好雌性后代，以更好地傳遞它們的基因［27-29］。智利小植綏螨Phytoseiulus persimilis交配過程中精子數(shù)量也可影響后代性比，交配時間為15～30 min 時，后代中雄性比例更高，而交配時間增長，雌性后代比例增加［30］。此外，雌性成蟲與年齡更大的雄性交配，也將導(dǎo)致類似結(jié)果［31］。據(jù)研究，水蚤類新孵化的幼蟲性別在早期發(fā)育中確定下來，內(nèi)分泌干擾物使得大型蚤初孵幼蟲中雄性比例增加［32-37］。不同性比的蠋蝽Arma chinensis（Fallou） 成蟲交配繁殖一代后（3♀3♂，2♀4♂，4♀2♂），子代成蟲性比間無顯著差異，雌性占比約為0. 5［38］。這與本試驗結(jié)果一致，可能原因是世代間性比沒有直接的聯(lián)系。

異色瓢蟲為什么能夠入侵各種生態(tài)系統(tǒng)并且種群異常繁榮壯大，必定有不同于其他天敵昆蟲的特點。我們推測這種特點與其高繁殖力有關(guān)，首先，異色瓢蟲個體產(chǎn)卵量比較大，是因為其食物范圍廣，補(bǔ)充營養(yǎng)食物充足（花蜜和各種蚜蟲都算補(bǔ)充營養(yǎng)的來源）；而孵化率又比較高，可能是因為受精率比較高，雄蟲生育力比較強(qiáng)（雄性也會補(bǔ)充營養(yǎng)）。其次，雄蟲依靠嗅覺易于及時找到配偶［39-40］，交配時雄性精子的長時間傳遞［41］以及雄蟲的配后保護(hù)行為［42］都提高了受精成功率。最后，雄性成蟲期可以有多個配偶，也增加了繁殖力。

4 結(jié) 論

異色瓢蟲的最佳性比是1∶1，當(dāng)異色瓢蟲種群受到擾動時，包括對特異性別明顯不利或有利的環(huán)境變化因素（逆境因子），這個物種在性比上會做出一定的響應(yīng)，而且總能在逆境因子解除后通過一代繁殖，恢復(fù)到最佳性比，這種響應(yīng)特點不僅在室內(nèi)種群中得到驗證，也在自然種群的調(diào)查結(jié)果中得到廣泛支持。當(dāng)異色瓢蟲種群為最佳性比時，繁殖力最強(qiáng)；而自然種群中性比總是接近最佳值，這可能是異色瓢蟲爆發(fā)的重要原因之一。