重金屬污染土壤間作修復的研究進展*

郭思宇, 王海娟, 王宏鑌

重金屬污染土壤間作修復的研究進展*

郭思宇, 王海娟, 王宏鑌**

(昆明理工大學環(huán)境科學與工程學院/云南省土壤固碳與污染控制重點實驗室 昆明 650500)

種植單一的超富集植物修復重金屬污染土壤, 不但中斷農業(yè)生產導致經濟收益降低, 而且因生物量較低、修復周期長等諸多弊端導致修復效果不甚理想。間作作為一種傳統(tǒng)的農藝管理方式, 利用生態(tài)位和生物多樣性原理等能提高農作物對資源的有效利用, 對共植的農作物種類增量提質。在中、輕度污染土壤修復中利用間作體系, 通過調控超富集植物與農作物的生長發(fā)育, 促進超富集植物根系低分子量有機酸(LMWOAs)的分泌, 降低其根際土壤pH, 增加重金屬活性, 從而增加超富集植物對重金屬的吸收, 同時抑制農作物根系LMWOAs的分泌, 以減少農作物對重金屬的吸收, 提高其產量和品質, 實現“邊生產邊修復”, 提高土地利用率, 并增加經濟效益。本文根據近幾年來國內外相關文獻, 綜述了間作條件下超富集植物和農作物生物量、生理生化響應、重金屬吸收、轉運、富集等方面的變化, 以及間作對土壤環(huán)境質量的影響, 并對間作修復重金屬污染土壤領域的發(fā)展趨勢, 如超富集植物和農作物間作的信號轉導和分子生物學機制、間作體系下兩類植物根際微生物類群的差異及其功能機制, 以及構建高效間作體系提高重金屬污染土壤的修復效率等方面進行了展望。

超富集植物; 間作; 重金屬; 農作物; 土壤修復

當前我國所要解決的生態(tài)危機不是單方面的環(huán)境污染, 而是人口激增、資源破壞和短缺等多方面綜合效應。植物修復(phytoremediation)一般所采用的方法是利用超富集植物超強的重金屬富集能力, 吸收土壤重金屬后及時收獲植株, 從而降低土壤中重金屬含量[1]。然而超富集植物在修復過程中往往存在中斷農業(yè)生產、生長周期長、生物量低等缺點, 加之目前發(fā)現的重金屬超富集植物往往具有經濟價值低的特點, 單一種植超富集植物難以激發(fā)農民的種植積極性, 且當前農作物種植中, 品種單一化不僅導致病蟲害嚴重, 而且雜草叢生, 大量化學物質投入也造成土壤、水體和農產品的嚴重污染。在環(huán)境保護過程中, 應以有限的資源為基礎, 生產出更多的產品, 以滿足經濟和社會的發(fā)展需要, 力求達到生態(tài)、社會和經濟效益的協(xié)調統(tǒng)一。因此, 為達到農業(yè)生產和土壤重金屬污染治理的雙重目的, 做到“邊生產邊修復”, 因地制宜建設良性的社會-經濟-自然復合生態(tài)系統(tǒng), 超富集植物與農作物的間作修復應運而生。除了合理利用資源、獲得良好的經濟和社會效益外, 還能促進農業(yè)生態(tài)環(huán)境的保護和修復。在超富集植物-農作物-土壤構成的間作體系中, 各組分究竟發(fā)生了什么變化是一個值得深入總結和探討的重要科學問題。本文綜述了間作條件下超富集植物和農作物生物量、生理生化響應、重金屬吸收、轉運、富集等方面的變化, 以及間作對土壤環(huán)境質量的影響, 并對間作修復重金屬污染土壤領域的發(fā)展趨勢進行展望。

1 重金屬污染土壤間作修復的生態(tài)學意義

間作是我國精耕細作的農藝管理方式之一, 利用人工調控物種共生原理, 結構與功能相協(xié)調原則分層多級利用物質, 對發(fā)揮土地生產力具有重要的生態(tài)經濟價值。共生期內的兩種作物種植可以增加同一地塊的生物多樣性并調節(jié)種間關系, 通過協(xié)調種植過程中的物種配置和組合關系, 使每種作物或品種在空間和營養(yǎng)生態(tài)位上互補擴大[2], 實現作物對光、氣、熱、水、肥等資源的最大限度有效利用, 減少病蟲害的發(fā)生, 同時增加土壤中一些酶的活性進而使土壤微生物生存環(huán)境得到改善, 最終提高農作物產量和品質[3-4]。

在植物修復過程中應用間作體系, 具有顯著的生態(tài)學意義。通常采用高的農作物與矮的超富集植物間作, 高農作物[如玉米(L.)等]為超富集植物提供了遮蔭環(huán)境, 在充分利用生態(tài)位的同時改善了超富集植物生長的小氣候, 增加物種多樣性并減少病蟲害的發(fā)生。此外, 待修復完成后, 及時收獲富集了大量重金屬的超富集植物并進行妥善處理, 農作物的根和莖葉腐爛后, 可以增加土壤有機質的含量, 從而提高土壤肥力?？傊? 在種植超富集植物對土壤進行修復的過程中, 通過與農作物間作進行可持續(xù)的農業(yè)生態(tài)系統(tǒng)設計, 不需要停耕原來種植的農作物, 可實現邊生產邊修復, 從而提高了土地利用效率, 產生顯著的經濟收益。玉米和鉛超富集植物土荊芥(L.)[5]、鎘/鋅超富集植物伴礦景天(X. H. Guo et S. B. Zhou sp. nov.)與玉米[6]、鎘超富集植物龍葵(L.)與大蔥(L)[7]等眾多間作試驗結果均表明, 間作在不影響農作物長勢、生物量的情況下, 對土壤進行了修復。間作體系在強化植物修復效率的同時未損害農民的經濟收益, 并降低了土壤中重金屬的含量, 具有較強可行性與公眾可接受性。

2 間作修復條件下的超富集植物

2.1 間作對超富集植物生物量的影響

超富集植物修復重金屬污染土壤的原理是利用其根系選擇性吸收重金屬并運輸至地上部, 土壤所去除的重金屬總量是植物組織的金屬含量乘以生物量的積, 較高的生物量意味著土壤中較多重金屬被去除, 取得更好的修復效果[8-9]。

農作物類別和品種對超富集植物的生長發(fā)育具有促進與抑制的雙重作用。在砷超富集植物大葉井口邊草(var.Thunb.)與不同品種玉米[10]、鋅/鎘超富集植物東南景天(H.)與蓖麻(L.)[11]、苜蓿(L.)[12]、鎘(Cd)富集植物龍葵[13]與茄子(L.)間作系統(tǒng)中, 超富集植物的生長均受到抑制, 其中與茄子間作的龍葵根、莖、葉及地上部生物量較龍葵單作顯著減少6.78%、29.77%、43.38%和37.38%[13]。產生這種現象的原因可能是由于此類農作物與超富集植物對資源的需要或利用方式相同, 形成了種間競爭, 而農作物的競爭能力更強, 可以更多地利用土壤中的氮、磷和有機質等, 超富集植物在競爭中則處于劣勢地位, 導致其生物量顯著降低[13]。但是, 也有一些相反的結果。鉛超富集植物土荊芥和蠶豆(L.)、玉米間作, 伴礦景天與玉米間作[6], 都不同程度提高了超富集植物的生物量, 例如土荊芥地上部和根部生物量分別顯著增加166%和134%。幾種重金屬超富集植物與部分農作物間作后的生物量變化情況如表1所示。從表中可以看出, 選擇生長習性合適的超富集植物與農作物間作、產生較高生物量從而更好地進行重金屬提取對于間作體系至關重要。

表1 間作條件下幾種重金屬超富集植物與農作物的生物量變化

續(xù)表1

將4個鎘超富集植物孔雀草(L.)的不同品種(矮稈紅花、矮稈黃花、高稈紅花和高稈黃花)與油菜(L.)[19]間作后, 發(fā)現超富集植物的根系和地上部分的生物量較單作顯著增加, 增幅分別為57.4%~89.9%、39.2%~57.5%。砷、汞脅迫對超富集植物生長都表現出一定的“低促高抑”作用, 當砷和汞濃度累積到一定值時, 會擾亂植物體內正常的新陳代謝, 導致植物葉片壞死和枯萎、生物量降低甚至死亡[20]。間作所增加的植物地上部生物量能為重金屬提供更多的蓄積位置, 避免重金屬過多聚集在某一部分, 從而降低對植物生理生化造成的負面影響[21]。

2.2 間作對超富集植物生理生化的影響

植物體內的活性氧(reactive oxygen species, ROS)與抗氧化酶如超氧化物歧化酶(superoxide dismutase, SOD)、過氧化物酶(peroxidase, POD)和過氧化氫酶(catalase, CAT)等的活性之間存在動態(tài)平衡, 是植物及時清除體內ROS并保持正常生長的內源保護機制[22]。然而重金屬脅迫下, ROS在植物細胞內的過度積累將打破這種平衡從而導致蛋白質變性、DNA損傷、細胞酶失活以及膜脂過氧化損傷等, 甚至會導致細胞死亡[23-24]。與番茄(L)[13]間作后, 鎘超富集植物龍葵葉片SOD活性與單作相比無顯著差異, 但POD和CAT活性分別顯著提高68.71%和5.66%。SOD催化超氧陰離子自由基歧化生成O2和H2O2; POD能調控植物體內吲哚乙酸(IAA)含量水平, 免除機體內產生H2O2的毒害作用; CAT則將H2O2轉化為H2O和O2, 參與谷胱甘肽-抗壞血酸循環(huán), 從而將細胞中的H2O2去除[25]。間作體系中超富集植物體內抗氧化酶活性的增加降低了ROS的含量, 緩解重金屬帶來的植物細胞過氧化程度, 減輕了過氧化作用, 從而在一定程度上緩解了細胞膜結構和功能的損傷, 提高植物對重金屬脅迫的耐性。

可溶性糖和可溶性蛋白在植物適應重金屬脅迫的滲透調節(jié)中發(fā)揮著重要作用。龍葵與番茄間作[13]中龍葵葉片的可溶性蛋白含量顯著增加, 植株根系、莖稈、葉片及地上部分可溶性糖含量較龍葵單作分別顯著提高89.06%、82.30%、79.76%和 81.77%。這些結果表明, 間作通過增強抗氧化酶活性、可溶性蛋白和可溶性糖含量, 提高了超富集植物自身對重金屬的耐受程度。

2.3 間作對超富集植物富集重金屬的影響

間作體系影響超富集植物對重金屬的富集和轉運。間作桑樹(L.)[26]、構樹[(L.) Vent.][17]提高了蜈蚣草(L.)體內砷的積累; 在鎘脅迫下, 龍葵間作葡萄(L)幼苗[27]、牛膝菊(Cav.)間作生菜(L)[28]能顯著增加超富集植物體內的鎘含量。通過提高重金屬在土壤中的生物有效性促進超富集植物地下部的吸收和地上部的積累, 玉米間作使鎘富集植物續(xù)斷菊(er L. Hill)[29]植株中鎘含量提高, 各鎘濃度處理下(0~ 50 mg?kg–1、200 mg?kg–1)間作與單作續(xù)斷菊相比, 間作續(xù)斷菊體內鎘含量顯著提高31.4%~79.7%, 這與黑亮等[30]對間作玉米增加東南景天鋅含量的結果相類似。這些結果表明間作體系提高了超富集植物對重金屬的吸收和富集系數(植物體內重金屬含量與土壤中重金屬含量的比值), 因此間作體系能更好地增加超富集植物對重金屬的富集, 提高土壤修復效果。

由于外部形態(tài)及內部結構的差異, 植物吸收重金屬元素的生理生化機制不同, 不同部位對重金屬的富集量也存在顯著差異。從拔節(jié)期到成熟期, 間作續(xù)斷菊[31]的根部及地上部鎘含量分別增加16.88 mg?kg–1、15.45 mg?kg–1, 但單作僅分別增加5.5 mg?kg–1和10.09 mg?kg–1, 兩種不同種植方式的鎘含量增幅存在顯著差異。根是與土壤或水體直接接觸的器官, 作為吸收土壤中重金屬的主要部位, 根系狀態(tài)(例如根長、根表面積、根體積、側根數和根系活力等)影響著超富集植物吸收土壤中養(yǎng)分和重金屬的能力。與單作相比, 間作續(xù)斷菊地上部和根部生物量、根長、根內徑和根系體積均顯著增加[32]。提高超富集植物根系發(fā)達程度有助于超富集植物吸收更多營養(yǎng)物質, 增加更多的重金屬儲蓄位置從而增加重金屬富集量。根系對土壤重金屬的吸收能力較強但生物量較低, 地上部擁有大的生物量意味著重金屬含量的增加即更高的修復效率。

針對超富集植物間作后重金屬含量與單作時存在差異這一結果, 研究者用間作后的根際微環(huán)境變化來解釋相關機理。秦麗等[32]發(fā)現間作增加了續(xù)斷菊對鉛的吸收和富集量, 原因是間作體系中超富集植物根系分泌的低分子量有機酸(LMWOAs)增加了土壤有效態(tài)鉛含量。續(xù)斷菊根系所分泌的低分子量有機酸如檸檬酸是三元酸, 具有良好的配位(絡合)作用, 能活化土壤中的重金屬從而提高Pb2+活度。當兩種植物間作時, 超富集植物根系檸檬酸、草酸的分泌量增加, 進而活化鉛并促進對鉛的吸收和富集。這與鉛超富集植物小花南芥(L.var.Franch)、鋅/鎘超富集植物東南景天地上部分鉛、鋅含量在間作條件下均增加的研究結果相似[33-34]。對于間作條件下農作物正常生長、超富集植物對重金屬的提取能力增加, 還可能與超富集植物對離子吸收運輸的通道密切相關。例如Sasaki等[35]克隆出的耐鋁基因可以編碼蘋果酸轉運子, 在植物體內表達從而增加蘋果酸的分泌量, 活化重金屬從而增加超富集植物的富集量。不同重金屬脅迫、植物種類以及所分泌的各種低分子量有機酸對植物產生各種影響, 表明有機酸分泌可能與離子通道有關。了解植物根系分泌通道與有機酸分泌的差異, 對提高超富集植物對重金屬的富集、降低農作物對重金屬的吸收和轉運, 最終提高農作物的品質具有重要的現實意義。

3 間作修復條件下的農作物

3.1 間作對農作物產量的影響

產量是反映植物生長狀況和經濟收益的一個重要指標。對與鎘超富集植物間作的十字花科(Brassicaceae)蔬菜的研究結果表明, 與單作相比, 水菠菜(Forsk)[36]根、莖、葉生物量分別顯著增長28.72%、45.90%和7.74%, 且根莖比(根生物量與莖生物量之比)也比單作提高。生菜與礦穗生態(tài)型牛膝菊(礦山生態(tài)型牛膝菊為接穗進行嫁接)間作[28], 既能顯著降低生菜可食用部位鎘含量, 還能促進其生長。在間作體系中蔬菜作物的地下部和地上部生物量均有增加, 顯著提高了作物的產量進而增加了經濟價值。龍葵與玉米[37]、續(xù)斷菊與玉米間作后, 間作玉米籽粒產量顯著高于單作, 且與續(xù)斷菊間作的玉米籽粒產量的收獲指數與單作相比具有顯著差異[31]。

植物通過光合作用合成有機物, 是農作物產量形成的基礎。間作之所以能夠提高玉米的產量, 是因為間作存在的植物株高差能改變冠層內的光分布并增加光能利用效率, 從而增加葉片光合能力和干物質積累并分配到籽粒中[38-39]。間作體系中冠層內的小氣候環(huán)境, 特別是太陽輻射或光能利用效率對作物生產力至關重要, 玉米需要更多光能, 為其下生長的砷超富集植物蜈蚣草創(chuàng)造了喜陰環(huán)境, 從而加快了蜈蚣草的生長發(fā)育。Singh等[40]發(fā)現砷、汞能取代葉綠素分子中的鎂離子并降低葉綠素合成酶的活性, 使葉綠素合成降低, 同時增加葉綠素分解酶的活性, 使葉綠素含量減少, 從而降低了光合色素的含量和比例, 光合參數的變化反映了光合作用的強弱, 從而影響有機質的合成。Tang等[36]發(fā)現與單作相比, 間作水菠菜的葉綠素a、總葉綠素和類胡蘿卜素含量均顯著增加, 間作緩解了重金屬帶來的抑制, 在加強農作物自身抵抗力的同時增加干物質的積累。

間作體系中作物生物量的變化是地上部與地下部綜合作用的結果, 且地下部作用大于地上部。間作小花南芥[33]使玉米分根條數、根表面積和根密度與單作相比分別顯著增加60%、15%和42%, 干重增加108%。作為固定、運輸和吸收營養(yǎng)物質的重要器官, 發(fā)達的根系能提高植株對土壤中營養(yǎng)物質的吸收利用, 從而增加作物的生物量。

3.2 間作對農產品品質的影響

不同間作方式下玉米籽粒砷積累水平均較低, 能滿足《食品安全國家標準食品中污染物限量》(GB 2762—2017)中玉米籽粒砷含量限值[16]。譚建波等[31]認為間作增加了農作物的生物量, 更大的生物量意味著重金屬在籽粒濃度上產生了所謂的“稀釋效應”, 這與Feil等[41]、夏海勇等[42]發(fā)現氮肥施用提高玉米籽粒產量、降低重金屬吸收量的結果相似。但在蜈蚣草與蓖麻[18]共植中, 雖未對蓖麻產量產生顯著影響, 卻降低了蓖麻籽粒的砷含量。這是由于間作使作物砷從營養(yǎng)器官向籽粒的轉移速率受到抑制, 從而籽粒的砷含量低于單作玉米。在單作或間作方式下, 玉米吸收鎘的主要部位均在根部, 但間作顯著降低了玉米的轉運系數(植物地上部重金屬含量與地下部重金屬含量的比值), 降低了玉米向地上部轉運重金屬的能力, 所以籽粒中鎘含量降低[29]。關于轉運系數的變化可以從植物根系之間的“根際對話”研究得到解釋。農作物體內重金屬含量降低的一個主要原因是土壤膠體、土壤有機質特別是超富集植物的根系分泌物等吸附、固定了一部分游離的重金屬。Yang等[43]發(fā)現一些植物分泌的磷酸鹽可與鉛結合生成難溶的Pb3(PO4)2, 使土壤中的鉛被鈍化, 降低了鉛的生物有效性和移動性; 間作系統(tǒng)中植物根系之間的相互作用進一步改變了根系分泌低分子量有機酸的組成和比例, 超富集植物抑制了農作物根系分泌的低分子量有機酸的數量和類型, 致使土壤中更少的重金屬被活化, 從而降低了農作物對重金屬的吸收。間作續(xù)斷菊體系發(fā)現玉米根系檸檬酸含量降低, 更少的Pb2+被活化, 根際土壤有效態(tài)鉛含量降低, 轉運系數平均為0.56, 顯著降低12.51%[32]。另一個原因是超富集植物對重金屬的吸收能力強于農作物, 其根系能優(yōu)先吸收和轉運土壤中的重金屬, 減少了農作物根際土壤的重金屬含量, 從而降低主栽農作物對重金屬的吸收。龍葵與玉米間作體系中[15], 玉米根際鎘含量和轉運系數均顯著降低, 可食部分(籽粒)中的重金屬含量顯著減少, 也說明由于根系間的一系列作用使植物根際環(huán)境發(fā)生變化, 超富集植物發(fā)生類似向肥性的重金屬“覓食”現象, 抑制了玉米對重金屬的吸收, 通過對人體每天攝入鎘量的安全值計算得出間作后土壤中鎘全量低于2.26 mg?kg?1, 土壤有效態(tài)鎘含量低于0.88 mg?kg?1。該污染農田在間作模式下, 食用玉米鎘暴露對居民健康不存在風險。總體而言, 間作系統(tǒng)能有效降低土壤中重金屬含量, 且收獲作物的品質符合國家相關食品中污染物限量標準。

3.3 間作對農作物生理生化的影響

重金屬脅迫誘導的細胞膜脂過氧化是體內活性氧(ROS)積累量超過一定的閾值而引起的, 破壞植物各生理生化過程的正常運作, 如植物生長狀態(tài)、水和養(yǎng)分吸收的調整、光合作用的維持、呼吸和蒸騰作用等, 植物可通過體內存在的ROS抗氧化酶促清除系統(tǒng)來減輕脅迫?？箟难?谷胱甘肽循環(huán)是植物體內的一個重要代謝過程, 對逆境脅迫下植物發(fā)揮抗氧化能力起重要作用。與此同時, SOD、CAT、POD等抗氧化酶能夠保護細胞免受高濃度活性氧的侵害。在鎘脅迫下的間作體系中, 超富集植物農穗型牛膝菊(農田生態(tài)型作為接穗進行嫁接)及礦穗型牛膝菊間作生菜[28]處理顯著提高了生菜葉片POD及CAT活性, 但對SOD活性無顯著影響。龍葵與番茄間作后[13], 與番茄單作相比, 地上部POD和CAT活性顯著增加43.82%和9.86%。間作通過抗氧化作用不同程度緩解了重金屬脅迫下活性氧對農作物的毒害?；钚匝踉谥参矬w內積累會造成細胞膜脂過氧化, 引起有害過氧化產物丙二醛(malondialdehyde, MDA)的積累, 所以其含量通常作為脂質過氧化指標, 反映植物受傷害程度。研究發(fā)現蜈蚣草與玉米共植后, 玉米葉片MDA含量顯著降低21.51%, 從而減輕膜系統(tǒng)受害程度[44]。該結果與鉛、鋅脅迫下黑麥草與假繁縷(Franch)間作的結論一致[45]。胡容平等[13]還發(fā)現番茄可溶性蛋白較單作顯著增加47.06%, 并認為這可能與農作物對重金屬的耐受性有關, 由于間作的此類農作物耐重金屬能力較強, 重金屬的脅迫程度在其耐受范圍之內, 對重金屬濃度表現出更好的“低促高抑”現象, 所以間作時表現出良好的生理生化響應。研究還發(fā)現[46]一些蛋白質與光合作用密切相關, 關于間作對農作物生理生化的影響, 有待進一步深入研究。

4 間作修復條件下的土壤

土壤中養(yǎng)分和生物多樣性等對植物的生存和保持生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定性至關重要, 了解植物根系活動(吸收和分泌2種方式)對土壤pH、氮、磷、有機質含量和微生物等的影響, 以及土壤中重金屬的存在形態(tài)變化最終影響到植物對重金屬吸收、遷移與富集等過程, 是評價土壤修復效果的重要內容。

4.1 間作對超富集植物和農作物根際土壤理化性質的影響

與土壤中重金屬生物有效性相關的指標包括土壤酸堿度、有機質含量、土壤重金屬含量、土壤陽離子交換量、土壤礦物組成以及土壤中各元素間的交互作用等, 通常認為pH和有機質是土壤重金屬離子吸附、解吸、改變其形態(tài)分布和生物有效性的主要因素。

4.1.1 間作對農作物根際土壤理化性質的影響

土壤pH通過吸附和沉淀作用影響重金屬的生物可利用度, 一般情況下土壤中可交換態(tài)重金屬含量會隨pH升高而降低, 并呈顯著負相關。水稻(L.)與再力花(Fraser)間作體系中, 由于再力花吸收土壤中NH4-N和NO3-N后導致水稻根際土壤pH升高, 土壤鎘的生物有效性下降, 減少了農作物對重金屬的吸收[47]。

土壤有機質是植物生長的重要營養(yǎng)物質, 也是一種運用較多的土壤改良劑, 它可以改變土壤表面負電荷數量以及與重金屬發(fā)生絡合/螯合反應, 進而增加重金屬有機結合態(tài)含量, 降低重金屬離子的活性。張亞麗等[48]發(fā)現施用有機肥后, 土壤有效態(tài)鎘含量顯著降低, 降幅達40%。與單作蠶豆相比, 間作體系下的根系作用使蠶豆土壤中有機質較單作相比顯著增加12.64%[49]。有機質含量的增加, 還可以提高鐵錳氧化物在土壤中的活性, 并促進可交換態(tài)重金屬向有機結合態(tài)轉化, 從而降低了土壤中重金屬的生物有效性[48], 因此可利用間作條件下有機質含量變化影響重金屬形態(tài)提高農產品品質。

植物對土壤重金屬的吸收、轉運和富集除與其自身有關外, 還與環(huán)境中土壤重金屬的活性以及總量密切相關。間作條件下土壤鎘的可交換態(tài)含量比單作蠶豆顯著下降21.98%。但碳酸鹽結合態(tài)、鐵錳氧化物結合態(tài)和有機物結合態(tài)含量未發(fā)生顯著變化[49]?；钚暂^高的重金屬化學形態(tài)的降低能減少農作物對其的吸收和富集, 重金屬總量的降低也能提高后續(xù)耕種農作物的品質。

4.1.2 間作對超富集植物根際土壤理化性質的影響

間作玉米使鎘富集植物續(xù)斷菊[50]根際土壤pH顯著下降, 土壤中大量鎘進入續(xù)斷菊根系, 再轉運至地上部。這與曹順利等[51]的研究結果一致, pH降低后, 土壤中所固定的鉛被溶解, 使與碳酸鹽結合生成的PbCO3被釋放出來。如圖1所示, 在重金屬脅迫下, 因為間作農作物促進了超富集植物低分子量有機酸的分泌, 增加H+濃度, 降低根際土壤pH, 增加重金屬的生物有效性, 從而提高超富集植物對重金屬的富集量。

氮(N)在農作物產量增加方面起主要作用, 但氮肥的施加也會增加農作物的生產成本, 而且過量的氮肥施加會造成資源浪費。減少氮素投入的甘蔗(L.)與大豆(L.)間作提高了作物產量, 并且減少了碳元素的釋放[52]。磷是全球農業(yè)系統(tǒng)中的一種關鍵元素, 是農作物生產過程中必需的營養(yǎng)物質, 是作物代謝、核酸合成、光合作用、能量轉化、結構發(fā)育和養(yǎng)分在植株內移動等過程中的關鍵成分。馬鈴薯(L.)[53]等作物由于其固定磷的作用, 導致使用的磷肥不到30%, 磷利用率低意味著產量的損失, 超富集植物與豆科(Leguminosae)植物間作時, 豆科植物固氮過程中能通過根際一系列活動活化土壤中難溶性磷, 供超富集植物利用, 還可以向超富集植物轉移部分氮素[54], 改善超富集植物的供氮條件, 有利于其生長并提高生物量, 從而增加超富集植物對重金屬的吸收和富集。豆科植物的生物固氮作用不僅大大降低了氮肥淋失和水污染所造成的環(huán)境負面影響,形成的根瘤與間作植物競爭促進生物固氮, 將大氣中的氮轉化為氨, 保持了土壤肥力。氮素代謝對重金屬毒性的響應十分重要, 植物在鎘脅迫下, 會通過氮素代謝合成一組含氮的代謝產物, 氮素代謝影響了植物的生長和發(fā)育等過程。有研究表明, 氮代謝失調是植物受到鎘毒害的重要原因, 氮在一定程度上減少了鋅肥施加下營養(yǎng)器官對鐵和鋅的吸收和再活化[55], 同時氮素供應充足改善了土壤肥力條件, 促進超富集植物的生長并提高重金屬富集效率。

間作通過地下部促進超富集植物低分子量有機酸的分泌, 降低超富集植物根際土壤pH, 增加重金屬的活性和超富集植物對重金屬的吸收; 與此相反, 間作抑制了農作物低分子量有機酸的分泌, 增加根際土壤pH, 降低重金屬的活性, 減少農作物對重金屬的吸收。間作還增加光能利用效率、土壤養(yǎng)分、微生物種類和數量等促進超富集植物與農作物生長發(fā)育。Under intercropping condition, the secretion of low molecular weight organic acids (LMWOAs) in roots of heavy metal hyperaccumulators is increased, decreasing the pH of their rhizospheric soil and increasing the activity of heavy metals, so the heavy metal uptake by hyperaccumulators is increased. However, the secretion of LMWOAs in roots of crops is inhibited, and the pH of rhizospheric soilis increased and the activity of heavy metals is decreased, so the heavy metal uptake by crops is decreased. The use efficiency of light, soil nutrition, as well as the species and quantity of soil microorganisms are also increased in intercropping system, which promotes the growth and development of heavy metal hyperaccumulators and crops.

4.2 間作對土壤生物學性質的影響

由于間作體系的根系分泌物在數量和質量上發(fā)生了差異, 可以使微生物群落發(fā)生變化。研究土壤生物化學活性和微生物群落分布不僅有助于探索土壤生態(tài)過程, 而且對生態(tài)系統(tǒng)的管理和土壤微生物資源的保護具有重要意義。土壤酶作為土壤有機質分解的主要介質, 除了將有機質分解后釋放無機養(yǎng)分到土壤中供給植物生長發(fā)育外, 其活性與土壤微生物特性也密切相關。同時土壤有機質分解的無機養(yǎng)分能影響土壤酶的生化特性, 反饋調節(jié)酶的分泌。

土壤酶活性顯著受到間作的影響, 在不施加有機肥條件下的玉米間作與單作相比[56], 土壤中的轉化酶活性差異達顯著水平; 在添加有機肥的情況下, 土壤中轉化酶和磷酸酶活性在單作和間作中也具有顯著差異。景天與油菜間作[57]能顯著提高土壤細菌群落的多樣性, 主要表現在δ變形菌、γ變形菌、擬桿菌帶數增加, Shannon-Weiner指數增大。內生細菌能促進根系發(fā)育, 擴大土壤與根系的接觸面積, 從而增加細菌生活的定殖面積。這與沙銀花等[58]研究發(fā)現雀稗(L.)與博落回[(Willd.) R. Br.]間作中土壤酶活性增強、土壤中酸桿菌門(Acidobateria)等耐受菌比例升高間接增加了植物的生物量、最終增加超富集植物對重金屬富集量的結果類似。間作通過根系活動明顯改善土壤微生物和生化性能, 促進超富集植物與農作物更好的生長, 從而提高土壤修復的效率。

5 間作修復的田間應用

在田間條件下, 間作修復不僅對超富集植物富集重金屬的能力存在一定要求, 較大的生物量、高繁殖力和易收割等特點也是篩選超富集植物時需要考慮的因素。目前, 重金屬超富集植物與農作物間作修復研究大部分是在室內進行, 在室內充足灌溉和精心培育的條件下, 有助于植物生長發(fā)育, 但當受到現實大田復雜多變的因素影響時, 超富集植物和農作物的生長、發(fā)育、重金屬吸收情況等可能會發(fā)生變化, 因此, 將間作修復技術應用到實際工程中是十分重要與必要的。大田試驗條件下研究發(fā)現, 大白菜(L.)和龍葵[14]間作對雙方生物量無負面影響; 隨著植物生長發(fā)育時間周期的變化, 小花南芥和玉米[33]生物量與單作相比均未發(fā)生顯著變化, 但田間間作試驗續(xù)斷菊[32]生物量相比單作顯著增加31.55%, 間作玉米生物量比單作顯著增加29.02%。玉米與龍葵5種間作模式(玉米寬窄行寬行間作單行龍葵T1、玉米寬窄行寬行間作雙行交錯龍葵T2、玉米等行距間作單行龍葵T3、玉米等行距間作雙行交錯龍葵T4、玉米等4行距間作龍葵等4行距T5)下, 玉米單株各部位的生物量均高于單作玉米; T3處理顯著增加了玉米產量, 增幅為15.6%[37]。國際上通常用土地當量比(LER)來衡量間作后是否具有產量優(yōu)勢, LER>1表明有間作優(yōu)勢, 而LER<1則表現為間作劣勢。試驗發(fā)現T1-T5間作模式的土地當量比均大于1, 說明玉米與龍葵間作模式可以提高單位面積的總生物量, 兩種植物表現為種間促進作用。以上試驗說明田間與盆栽結果一致, 間作未對農作物和超富集植物生長起到抑制作用, 可以作為重金屬污染土壤的一種修復方式。

根際微環(huán)境研究發(fā)現與玉米間作后, 鉛超富集植物小花南芥根系分泌物增多, 鉛的生物有效性增加, 進而促進小花南芥大量吸收鉛[33]。另有研究表明, 與拔節(jié)期相比, 成熟期間作鎘富集植物續(xù)斷菊[32]后, 玉米根、莖、葉鎘含量分別降低24.51%、29.06%、55.32%, 在不同時期, 間作條件下玉米根、葉鎘含量以及籽粒鎘、鉛含量均顯著低于單作; 龍葵使玉米的富集系數較單作分別下降68.5%, 玉米轉運系數下降24.2%, 且差異均達顯著水平[15]。轉運系數的降低阻控玉米根部鎘向地上部(尤其是籽粒)的轉移, 使污染農田在間作修復模式下, 防止重金屬通過食物鏈鎘暴露對居民健康產生風險。最好的間作修復體系是在保證作物產量升高情況下, 作物可食部位鎘含量不變或降低, 同時最大限度提高超富集植物單位面積上總鎘的提取量, 進而實現“邊生產邊修復”的目的。就作物可食部位鎘含量而言, 龍葵與玉米5種間作模式均未顯著改變玉米籽粒中鎘含量, 單位面積龍葵地上部總鎘提取量也顯著高于單作龍葵, 各間作模式龍葵的根際有效態(tài)鎘含量均呈增加趨勢[37]。說明間作體系總體上促進了龍葵對鎘的吸收和富集, 且所有種植模式玉米鎘含量均顯著低于《食品安全國家標準食品中污染物限量》(GB 2762—2017)所規(guī)定的限值。

6 結論與展望

6.1 結論

超富集植物與農作物間作可以調控兩者的生長發(fā)育, 從而增強超富集植物對重金屬的耐性并提高其對重金屬的吸收和富集, 同時增加某些農作物的產量和品質, 是一種“互利共贏”模式。超富集植物主要通過間作條件下增加生物量、提升抗氧化酶活性、降低MDA生成等機制, 以減輕重金屬對植物生理生化過程的影響從而吸收更多的重金屬; 農作物通過光能資源互補提高葉綠素含量和光合速率, 并積累更多有機物以提高其可食部位品質。此外, 間作增加超富集植物根系分泌的低分子量有機酸的種類與數量, 并抑制農作物根系低分子量有機酸的分泌, 從而增加超富集植物而減少農作物對重金屬的吸收。此外, 間作還通過增加氮、磷、土壤酶活性和微生物數量和種類等措施, 促進超富集植物與農作物的生長, 從而對農作物增產提質, 提高超富集植物的土壤修復效率。

6.2 展望

6.2.1 超富集植物和農作物間作的信號轉導和分子生物學機制有待深入研究

間作對于超富集植物和農作物的生長發(fā)育存在促進和抑制雙重作用, 目前關于間作對超富集植物和農作物的影響局限于生長發(fā)育狀況、重金屬富集能力和生理生化響應等方面的研究, 對生理生化過程背后的分子生物學機制的研究相對較少,例如間作如何調動過氧化與抗氧化酶系統(tǒng)的平衡、其中的信號轉導機制如何、是否改變激素參與等問題, 目前少見文獻報道。植物激素調節(jié)是一套復雜的應激系統(tǒng), 遺傳物質和各類信號分子均參與其中, 如赤霉素(GA3)能逆轉三唑類化合物的形態(tài)和脅迫保護作用, 乙烯能影響其信號轉導機制, 被認為與植物激素之間存在交叉反應[59]。由于植物激素網絡的復雜性, 間作如何調控植物激素的研究并不多見。在間作的影響下, 哪些激素會發(fā)生變化, 相應的基因又會如何表達? 這些分子水平上的作用機制目前尚不清楚。

6.2.2 間作體系下超富集植物和農作物根際微生物類群的差異及功能機制

重金屬污染顯著降低土壤微生物多樣性, 但間作在一定程度上能緩解重金屬脅迫并改善土壤微生物群落多樣性。重金屬含量增加產生的非生物脅迫導致土壤微生物生物量碳和氮含量降低, 間作能提高土壤資源利用率和微生物多樣性, 通過提高土壤有機質、氮等從而對微生物種群的生長、繁殖和活性產生積極影響。土壤的物質循環(huán)和能量流動過程需要土壤微生物參與, 土壤的許多重要生物化學過程也離不開土壤酶的存在, 土壤微生物數量和酶活性通過影響土壤肥力進而影響到作物的品質、單株生物產量和大田產量, 且彼此之間存在復雜的相互作用。目前尚不清楚間作如何影響超富集植物和農作物根際微生物的類群, 以及所造成影響的生態(tài)學意義和相關的功能機制。

6.2.3 如何構建高效的間作體系提高重金屬污染土壤的修復效率

超富集植物對重金屬污染土壤修復效率的影響除自身特性(如耐受、富集和轉運重金屬的能力)外, 根系生長特征以及環(huán)境變化的影響也至關重要。有研究表明, 由于農作物與超富集植物間作的根系相互作用使根際環(huán)境發(fā)生改變, 從而影響共植植物生長條件下土壤中重金屬的生物有效性, 最終體現在植株生長、重金屬吸收以及土壤重金屬含量等方面的變化。受植物根系在水平、垂直方向生長閾值的限制, 土壤所受影響范圍也得到限制, 那么超富集植物和農作物的根系應該如何有效交互才能獲得較好的修復效果, 地下部的根系交互作用對植株地上部的影響如何? 如何讓超富集植物和農作物生態(tài)位適當分離并互利共生等問題, 是今后在大田條件下推廣間作修復模式必須考慮的重點。

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Advances in the intercropping remediation of heavy metal polluted soil*

GUO Siyu, WANG Haijuan, WANG Hongbin**

(Faculty of Environmental Science and Engineering, Kunming University of Science and Technology / Yunnan Key Lab of Soil Carbon Sequestration and Pollution Control, Kunming 650500, China)

Phytoextraction is an efficient, novel, economic, green, and low-risk method for metal-polluted soil remediation that harvests metal hyperaccumulators to remove heavy metals from the soil. The cultivation of a single hyperaccumulator for the remediation of heavy metal-polluted soil not only interrupts agricultural production, leading to economic loss, but also results in low remediation efficiency owing to many disadvantages, such as low biomass and long remediation cycle. As a traditional agronomic management method, intercropping can improve the utilization efficiency of resources and increase the quality of co-planted crop species by using the principles of ecological niche and biodiversity. For the remediation of moderately or lightly metal-polluted soil, an intercropping system can be used to increase the concentrations of heavy metals in hyperaccumulators by regulating the growth and development of the hyperaccumulators and crops. Furthermore, the antioxidative ability of the hyperaccumulators and crops is also improved, which decreases the contents of peroxidation products, such as malondialdehyde and reactive oxygen species, in the cell membrane lipids. Intercropping generally enhances low molecular weight organic acid (LMWOA) secretion from the roots of heavy metal hyperaccumulators, decreases the pH value of rhizospheric soil, increases the activity of heavy metals, and consequently promotes heavy metal uptake by hyperaccumulators. However, LMWOA secretion from the crop roots is inhibited, resulting in decreased heavy metal uptake and improved crop yield and quality. Decreased heavy metal uptake by crops reduces the risk to human health, and the increased metal accumulation in hyperaccumulators enhances the removal of heavy metals from the soil. Moreover, the benefits to farmers are not affected or may even increase when using intercropping remediation technology. Therefore, the land utilization rate and economic benefits increase based on the “production while remediated” approach. This study systematically reviewed changes in biomass, physiological and biochemical responses, heavy metal uptake, translocation, and accumulation in hyperaccumulators and crops, as well as the effects of intercropping on soil environmental quality. While many studies examining the effects of intercropping systems on heavy metal hyperaccumulators and crops had focused on growth and development, metal uptake, translocation, accumulation, and physiological and biochemical responses to heavy metal stress, little information was avai-lable on the underlying molecular mechanisms of the physiological and biochemical processes. Additionally, the effects of intercropping on the microbial composition of the rhizosphere of heavy metal hyperaccumulators and crops and the related ecological implications and main function mechanisms remained unclear. From these unsolved questions, future perspectives in this field, such as the signal transduction and molecular mechanisms of the intercropping system of hyperaccumulators and crops, the different and functional mechanisms of rhizosphere microorganisms of two plants, and how to construct an efficient intercropping system to improve the remediation efficiency of heavy metal-polluted soil, were also proposed.

Hyperaccumulator; Intercropping; Heavy metals; Crops; Soil remediation

10.13930/j.cnki.cjea.200635

郭思宇, 王海娟, 王宏鑌. 重金屬污染土壤間作修復的研究進展[J]. 中國生態(tài)農業(yè)學報(中英文), 2021, 29(5): 890-902

GUO S Y, WANG H J, WANG H B. Advances in the intercropping remediation of heavy metal polluted soil[J]. Chinese Journal of Eco-Agriculture, 2021, 29(5): 890-902

X53

* 國家自然科學基金項目(31960264)資助

王宏鑌, 主要研究方向為污染環(huán)境的生物修復。E-mail: whb1974@126.com

郭思宇, 主要研究方向為污染環(huán)境的植物修復。E-mail: 597791412@qq.com

2020-08-02

2020-10-17

* This study was supported by the National Natural Science Foundation of China (31960264).

, E-mail: whb1974@126.com

Aug. 2, 2020;

Oct. 17, 2020