臨近根系間的親緣識別、行為應(yīng)對及其功能性狀可塑性進化

肖萬欣王延波張書萍

(遼寧省農(nóng)業(yè)科學(xué)院，遼寧 沈陽 110161)

植株受相鄰物種根系競爭的影響，如何調(diào)節(jié)生長和生物量是一個具有重要意義的課題，其中重要的一點是要知道植物根系是如何察覺到鄰居的存在并做出反應(yīng)的[1]。有些植物根系能夠通過“自我—非自我”識別模式感觸并通過空間錯位回避鄰近根系；有些植物能夠試圖通過根系增殖在非同緣競爭對手存在時搶占資源和空間，避免與有親緣關(guān)系的根系競爭[8]，表現(xiàn)出合作行為，從親緣識別中獲益[3]，另一些物種似乎缺乏這種能力，這種能力差異的影響因素尚未查明[3]。根系分泌物通過介導(dǎo)植物相互作用、促進有益微生物相互作用和影響?zhàn)B分循環(huán)，潛在影響著植物群落的生產(chǎn)力和組成。然而，對于根系分泌物在植物群落動態(tài)中的作用，特別是在田間條件下，還缺乏充分證據(jù)[11]。同時，不同形態(tài)性狀對生態(tài)位分化的貢獻(xiàn)以及抑制和容忍競爭對手能力的證據(jù)還非常有限[10]。在形態(tài)可塑性進化方面，也只從植物空間聚集和環(huán)境變化等變量開展一些研究[20]。當(dāng)前的植物親緣識別和功能性狀可塑性進化等研究還缺乏深入和系統(tǒng)性，急需加強相關(guān)方面的研究工作。掌握植物根系對鄰居識別和應(yīng)對機制對生態(tài)系統(tǒng)功能和植物進化研究以及對自然保護和減少農(nóng)作物間競爭均具有重要意義[4，5]。

1 影響臨近根系間親緣識別的因素

1.1 內(nèi)在因素

1.1.1 根系性狀 植株有能力限制個體行為所產(chǎn)生的能量損耗，通過改變形態(tài)而不是改變生物量的分配來增加根系密度[8]。在地下物種互作競爭中，成功的物種可能較少地依賴于競爭個體間的形態(tài)大小，而更多地依賴于競爭忍耐度的相關(guān)特征[9]。雖然，更大的根系和更廣泛的水平擴展以及更低的根系組織密度能夠有效地抑制鄰近植物，然而，在競爭變異的最佳多性狀模型中，不包括根系大小，而只包括根系形態(tài)、分支和垂直分布等與根系競爭耐受性有關(guān)的指標(biāo)，而與抑制鄰居的能力無關(guān)[10]。

1.1.2 根系分泌物 鄰居的根系分泌物可能會創(chuàng)造一個引起局部和系統(tǒng)協(xié)同反應(yīng)的土壤異質(zhì)環(huán)境，這就會導(dǎo)致根系生長和形態(tài)的同時變化。無毒的根系分泌物在協(xié)同進化的生態(tài)系統(tǒng)中扮演著重要的角色，可以調(diào)節(jié)植物間的交流[11]。在識別鄰居物種功能方面，已有研究表明，無毒的根系分泌物需要像暴露在入侵物種分泌的有毒分泌物中的大多數(shù)植物一樣，也需要本地適應(yīng)。植物能夠探測到周圍個體的鄰近性，并對具有不同遺傳特性的植物的臨近做出不同的反應(yīng)[18]。已有研究證實，在遺傳距離較遠(yuǎn)的個體間，鄰居識別是由根系分泌物介導(dǎo)的，并以犧牲繁殖為代價，促進根系增殖，從而獲得較高的競爭能力，這種現(xiàn)象被描述為“公地悲劇”[12]。相關(guān)研究表明，根系分泌物可介導(dǎo)親緣識別，并觸發(fā)根的“行為”變化[2，8]。例如，根系分泌物可以攜帶鄰居基因血緣、種群起源和物種身份特定信息，并在整個根系水平引發(fā)不同的反應(yīng)，并在個體根系水平與本地分泌物完成直接對話。當(dāng)目標(biāo)植物暴露在與其基因無關(guān)的植物根分泌物中時，它們的根長和密度會增加。

1.1.3 化感物質(zhì)與化學(xué)信號 由于土壤中缺乏光照，土壤生物的行為常常以感知化學(xué)信號為基礎(chǔ)[13]。在無性系中，與不同類型的臨近根系一起生長的植物，在不同物種之間表現(xiàn)出的根系行為模式是不同的，除獲取資源外，其他因素可能參與了對它們的根系生長行為的調(diào)控，即鄰近的根還能通過釋放化感化學(xué)物質(zhì)和無毒信號來廣泛地影響植株的生長。根系分泌物含有多種植物的初級和次級代謝產(chǎn)物，其中一些已明確顯示具有化感作用[14]?；凶饔冕尫诺挠卸镜纳锘瘜W(xué)物質(zhì)(化感化學(xué)物質(zhì))抑制鄰近植物生長，通過改變土壤微生物群落，直接或間接地影響其他物種的營養(yǎng)動態(tài)和資源競爭[4]。它們對鄰近植物生長的影響取決于根系分泌物中的化感物質(zhì)濃度和釋放的量、臨近植物生育時期和生物與非生物環(huán)境條件。如果它們被釋放量較大且在環(huán)境中維持活性時間較長，那結(jié)果肯定是負(fù)面的。在受控條件下，目標(biāo)植物的生長期、生物量和密度是改變向根際釋放的化感物質(zhì)有效性的重要因素，在進行化感物質(zhì)研究時應(yīng)加以考慮。例如，與密度較小的群體相比，密度較大的群體就需要提供濃度更高的化感物質(zhì)，才能產(chǎn)生相似的結(jié)果。可見，在一個地點得出的結(jié)論，在另一個地點不一定能被重復(fù)，因為，它們所處的種群密度有可能不同。

1.2 外在因素

1.2.1 基質(zhì)體積 植物所占的基質(zhì)體積對其產(chǎn)量影響較大。例如，同樣營養(yǎng)量供給的植株在較大基質(zhì)體積下營養(yǎng)生長量更大。植物根競爭反應(yīng)的實驗，通常是在恒定基質(zhì)體積和每株營養(yǎng)等量下進行的。不同物種在生長敏感性和向生殖器官生長量分配上，對基質(zhì)體積的反應(yīng)不同。“公地悲劇”和“自我—非自我”識別的實驗中得到的某些結(jié)果確實歸因于基質(zhì)體積的不同。兩株根系存在競爭共存時，其每株根系體積往往大于它們單獨生長時的根系體積。研究表明，分隔盆栽中，空間越有限，根系的化學(xué)自抑制能力越強；在未被分隔、存在兩株根系競爭的盆栽中，基質(zhì)體積越大，無效根分布量也越大。當(dāng)根系生長空間縮小時，根系對土壤資源獲取量減少，導(dǎo)致根系結(jié)構(gòu)、形態(tài)和激素的變化。

1.2.2 個體間形態(tài)和生物量的均勻度 單個個體間生物量差異小、整體均勻度高是產(chǎn)生“公地悲劇”的原因之一。如果群體內(nèi)個體間形態(tài)和生物量不均勻，那么，觀察到的“公地悲劇”將是一種由不對稱競爭引起的數(shù)學(xué)必然性結(jié)果，而不是生物過程的結(jié)果。當(dāng)基質(zhì)體積和植物生物量之間存在負(fù)向關(guān)系時，即與競爭者一起生長的植物生物量與植物單獨生長的生物量表現(xiàn)較大的不一致(由大小不對稱引起的競爭)，那么，與競爭者一起生長的植株(劣勢株)，其單株平均生物量將低于每株單獨種植時的單株生物量。同時，由于根冠異速生長，平均植株生物量的減少也會引起較低的根冠比。因此，臨近根系間親緣識別相關(guān)研究，應(yīng)盡量保證每個個體生物量與群體內(nèi)總生物量平均值一致。

1.2.3 土壤異質(zhì)性 即使每個植株的資源量和基質(zhì)體積保持不變，競爭對手的根系為獲取資源也會產(chǎn)生資源耗竭區(qū)，從而形成一種比單獨種植植株時更不均勻的土壤資源分配模式，即土壤異質(zhì)性。如果競爭者的根系重疊，單位根長的養(yǎng)分吸收量可能會更低，因為，僅存的較少的資源有可能已被競爭對手獲取。盡管土壤異質(zhì)性會顯著影響植物生長，但在以往關(guān)于親緣識別和公地悲劇的研究中，臨近根系間的養(yǎng)分吸收與分配相關(guān)研究較少。

1.2.4 相鄰物種密度 資源競爭的強度受植株密度的影響，密度可能會強烈影響植物對鄰居的遺傳身份的反應(yīng)。當(dāng)面對非親緣鄰居時，植物會隨著鄰居密度的增加而增加自身競爭特性的投入(如根系增殖)；而當(dāng)被親緣鄰居包圍時，這種反應(yīng)被抑制。在鄰居密度較低條件下，親緣識別也可能觸發(fā)不同的表型，這意味著只有在不同鄰域密度下觀察植物，親緣識別才可能真正被檢測到，并完全理解它。研究表明，遺傳親緣關(guān)系對植物性狀的影響一直依賴于相鄰密度。隨著鄰近植物密度的增加，有親緣關(guān)系的植株用于種子繁殖的投入顯著提高，在競爭器官上的生長分配減少，而在沒有親緣關(guān)系的個體之間沒有表現(xiàn)出這樣的反應(yīng)[3]。

2 親緣識別中的根系行為應(yīng)對策略

2.1 根系行為模式

第一種是回避模式：兩個相互競爭的植株根的分離導(dǎo)致根在基質(zhì)中分布相對均勻(圖1)。因此，植物間基質(zhì)中一定體積區(qū)域內(nèi)的根質(zhì)量應(yīng)遠(yuǎn)遠(yuǎn)小于距離相鄰方向相同大小的兩體積基質(zhì)中根質(zhì)量的總和(圖1中F3區(qū)域的根量 ＜ F2+F4區(qū)域的根量。這一預(yù)測假定兩株植物之間的距離足夠遠(yuǎn)，以至于每一株植物的根都不會延伸到F3的遠(yuǎn)端邊界之外)。第二種是侵入模式：如果根系向鄰近植物的根系生長，就會出現(xiàn)高度混雜的根系。兩株植物間同一基質(zhì)體積的根量應(yīng)大于相鄰兩體積基質(zhì)中根量之和，且兩體積基質(zhì)的根量大小相等(圖1中F3區(qū)域的根量＞F2+F4區(qū)域的根量)。第三種是無響應(yīng)模式：如果根對鄰居的根的存在沒有任何反應(yīng)(這包括對其他根系創(chuàng)建的資源耗竭區(qū)沒有反應(yīng))，那么，這樣的情況，根系有可能是混合的，但混合量小于侵入模式。兩株植物之間一定體積基質(zhì)中的根質(zhì)量應(yīng)等于兩體積基質(zhì)中根質(zhì)量的總和，兩體積基質(zhì)的大小相等，且朝向相鄰的方向(圖1中F3區(qū)域的根量=F2+F4區(qū)域的根量)。

如果相互連接的根系之間存在整合，所觀察到的根系生長模式將是根對其當(dāng)?shù)丨h(huán)境的直接反應(yīng)結(jié)果，并且受到同一植株上不同條件的其他根系影響。根據(jù)競爭對手的根的特性，植物也可能表現(xiàn)出不同的根系布局策略(表1)。此外，從根的完全分離到根的極端聚集，可能會觀察到根系行為是一個連續(xù)的過程，而不是上述3種離散模式。

2.2 根系應(yīng)對策略

根系間親緣識別常常發(fā)生在地下資源競爭最為激烈的根系重疊區(qū)，即資源耗竭區(qū)。不同物種的根系在所形成的耗竭區(qū)內(nèi)廣泛的重疊，導(dǎo)致了根系對土壤資源的競爭，降低了資源獲取的效率，因為相同的土壤體積內(nèi)的資源將由多個根同時進行“覓食”，可見，如果同一植物的根具有與基因型相同的個體間根系分離的能力(避免耗竭區(qū)重疊)，那將對它平衡資源分配特別有利。當(dāng)有基因型不相關(guān)的競爭者存在時，有些植株也有能力將根系增殖至競爭者根系占據(jù)的空間里來潛在地提高相對適合度，減少根系間重疊，吸收新的資源，同時阻止競爭對手獲得這些資源。因此，植物可能受益于具有區(qū)分“自我”和“非自我”根的能力，當(dāng)遇到自己的根或與自己的根密切相關(guān)的個體，通過重新定向或抑制根系生長，并通過占用與自己相關(guān)性很小或不相干的競爭者的空間來增加根系生長。或者，即使沒有一個特定的機制來識別競爭對手，植物也可以依靠對相鄰根系屬于同一基因型或不同基因型的長期概率采取不同的策略(例如，相鄰根的隔離和混種)，這種策略在不同物種間變化較大，例如，在排列密集的無性系(密集方陣式)與分布廣泛的無性系(游擊式)物種中和在物種多樣性的不同群落中，植物采取的策略均不相同。

圖 1 根系行為模式

表 1 與不同類型的鄰居物種共生時，可能的根系生長策略和預(yù)測的根系布局模式

2.2.1 分配量 與非親緣物種共生相比，與親緣物種共生時，根系或地上部的競爭均有所減少[2，16]。共享一個花盆的美洲海灘芥(CakileedentulaL.)幼苗表現(xiàn)出明顯的親緣識別反應(yīng)，同親緣組的根分配量比非親緣組的少。在鳳仙花(ImpatienspallidaL.)與藜(ChenopodiumalbumL.)的共享盆栽實驗中也得到了印證。可見，同緣和非親緣物種之間存在根系分配量的差異最可能的原因就是根系具有親緣識別的能力[16]。另外，擬南芥(Arabidopsis thalianaL.)的一項研究表明，即使在幼苗期，群體內(nèi)的競爭互作也會改變?nèi)后w表型[2]，因此，對于同緣和非親緣在根分配量上的差異，另一種可能的解釋是同親緣和非親緣群體之間表型變異差異的競爭互作結(jié)果。

2.2.2 代謝 植物具有通過根系分泌物和揮發(fā)物識別親緣關(guān)系的能力[2，8，17]，并可根據(jù)鄰居的遺傳關(guān)系調(diào)整它們的生長、生物量分配和形態(tài)[3]，這種可塑性代表了一種間接的遺傳效應(yīng)特例，它被定義為基因型對同種鄰居表型的影響[18]。在許多植物中，根對同一生理個體的根的反應(yīng)不同于對其他植物的根，例如，灌木蒿(ArtemisiatridentateL.)表現(xiàn)的自我—非自我的識別并不是與根系相關(guān)，而是在同親緣植物受傷時，傷口分泌的揮發(fā)物要比面對非親緣植物受傷時分泌的揮發(fā)物毒性低。

2.2.3 競爭回避 物種的競爭能力可以被看作是一種行為特征，它依據(jù)他們相鄰物種的身份對自身個體進行能量分配管理，平衡資源競爭投入和繁殖投入之間的關(guān)系[19]。當(dāng)個體頻繁地遇到有親緣關(guān)系和無親緣關(guān)系的競爭對手時，該個體將得益于對親緣的識別能力和對有親緣關(guān)系個體間競爭的選擇性回避能力，但這種能力在進化中有可能被限制[3]。例如，一些通過無性繁殖后代的多年生植物，將后代繁殖在附近，形成個體間基因型完全相同的群體，該物種具有非識別回避特征，這種特征使它在與所有鄰居競爭時均處于優(yōu)勢地位，因為，它們與無親緣關(guān)系的個體幾乎不發(fā)生相互作用，親緣選擇特別強烈。選擇性競爭回避排除了激烈的同胞競爭，提高了親緣選擇效率和直接適應(yīng)性收益率，即投入到競爭器官用于增殖的資源小于用于繁殖的資源，因此，具有競爭回避能力的物種，產(chǎn)量較高。

3 鄰居身份與環(huán)境互作影響的功能性狀可塑性進化

不同的鄰近物種可以被看作是一種可選的生物環(huán)境，與鄰居的相互作用，取決于相互作用植物的身份對植物功能性狀施加的選擇壓力。當(dāng)鄰居的身份在空間和時間上穩(wěn)定時，由不同物種組成的植物鄰居將選擇特定的表型進行遺傳分化和本地適應(yīng)。如果鄰居構(gòu)成的空間和時間變異需要改變形態(tài)才能成功完成生存和繁殖時，那么植物對鄰居身份的表型可塑性將經(jīng)歷選擇壓力。

在植物中，鄰居身份的變異性很大程度上取決于物種的生活史特征和群落特征。由于有限的種子傳播或繁殖的后代的空間聚集，鄰近個體間可能主要是同基因型個體。隨著群落物種豐富度的降低，增加了與任何特殊相鄰物種相遇的可能性，而群落均勻度的降低，則使優(yōu)勢物種成為最可能的鄰居。直接相鄰物種組成的變化，導(dǎo)致了植物依據(jù)相鄰物種身份改變形態(tài)的能力增強。專家預(yù)測，如果替代環(huán)境(如，與不同的鄰近物種共生)很常見，并且以相似的頻率出現(xiàn)，可塑性最有可能進化。植物對鄰居身份的反應(yīng)取決于其所在群落中測驗的鄰居被該目標(biāo)物種遇到的頻率，在與相鄰種(同種和異種)同時發(fā)生且頻率高而均勻的物種中，功能性狀的可塑性最強。與鄰近物種的互作可以促進功能性狀可塑性選擇，而功能性狀的可塑性也可以通過性狀分化和生態(tài)位分化來影響物種共存和群落結(jié)構(gòu)[20]。

4 問題與展望

4.1 根系分泌物

研究已表明，根系分泌物可以傳遞關(guān)于鄰居遺傳身份的高度特異性線索，并在整個根系系統(tǒng)和與分泌物直接接觸的個體根系水平上觸發(fā)不同的反應(yīng)。同物種根系分泌物引起的根系增生主要是通過形態(tài)調(diào)整實現(xiàn)的，而不是通過增加生物量投入實現(xiàn)的[8]。在博弈論模型中，將根系形態(tài)可塑性作為一種在競爭對手存在時調(diào)節(jié)根系生產(chǎn)成本和收益?，F(xiàn)在已經(jīng)明確根系分泌物作為鄰居識別的一般機制，但還需要進一步的研究來確定根系分泌物中哪些化合物或化合物組合觸發(fā)了觀察到的這些反應(yīng)。

4.2 化感物質(zhì)與化學(xué)信號

與不同類型的臨近根系一起生長的植物在不同物種之間表現(xiàn)出的根系行為模式是不同的，除獲取資源外，鄰近的根還能通過釋放化感化學(xué)物質(zhì)和無毒信號來廣泛地影響植株的生長行為。它們對鄰近植物生長的影響取決于根系分泌物中的化感物質(zhì)濃度和釋放的量、臨近植物生育時期、生物和非生物環(huán)境條件等，在受控條件下，目標(biāo)植物的生長期、生物量和密度是改變向根際釋放的化感物質(zhì)有效性的重要因素。在未來，應(yīng)該對資源高效利用的群落物種進行更多的研究，估計這些群落中根系相互作用的重要性和后果。還需要進行更多的研究來確定與上述研究中觀察到的根系行為模式相關(guān)的生活史和形態(tài)性狀以及群落特征。

4.3 基質(zhì)體積

不同物種在生長敏感性和向生殖器官生長量分配上，對基質(zhì)體積的反應(yīng)不同?！肮乇瘎　焙汀白晕摇亲晕摇弊R別的實驗得出的某些結(jié)果與基質(zhì)體積有關(guān)。在分隔盆栽中，空間越有限，根系的化學(xué)自抑制能力越強，對土壤資源獲取量減少，導(dǎo)致根系結(jié)構(gòu)、形態(tài)和激素的變化；在未被分隔、存在兩株根系競爭的盆栽中，基質(zhì)體積越大，無效根分布量也越大。上述研究并不表明根系競爭中的公地悲劇不存在，而是表明它不是對所觀察到的現(xiàn)象的唯一可能的解釋。然而，目前還沒有系統(tǒng)的研究表明根系“自我—非自我”識別導(dǎo)致根生產(chǎn)過剩的類似機制，也沒有證據(jù)表明選擇性壓力會導(dǎo)致根系競爭中的公地悲劇。

4.4 相鄰物種密度

研究表明，親緣關(guān)系對植物性狀的影響一直依賴于相鄰密度。隨著鄰近植物密度的增加，有親緣關(guān)系的植株用于種子繁殖的投入顯著提高，在競爭器官上的生長分配減少，而在沒有親緣關(guān)系的個體之間沒有表現(xiàn)出類似的反應(yīng)。當(dāng)這一現(xiàn)象發(fā)生時，形態(tài)和生物量分配的變化與親緣選擇理論是一致的，避免了與同親緣物種的競爭。然而，基因親緣關(guān)系的影響隨著鄰居密度的變化而變化，這表明競爭的激烈程度也可以改變由親緣識別引發(fā)的反應(yīng)[3]。因此，在未來，需要在同親緣物種競爭頻率方面進行更多的研究工作，收集充足的田間數(shù)據(jù)，以提高我們對親緣識別進化條件的理解。

4.5 競爭回避與競爭忍耐度

系統(tǒng)地考慮與競爭抑制和耐受性相關(guān)的功能特征，可能會更好地理解生態(tài)學(xué)中的關(guān)鍵問題，如，控制植物群落構(gòu)成因素[21，22]、生物入侵和對全球變化的反應(yīng)[23]。研究指出，物種的競爭能力可以被看作是一種行為特征，它依據(jù)他們相鄰物種的身份對自身個體進行能量分配管理，平衡資源競爭投入和繁殖投入之間的關(guān)系[19]。選擇性競爭回避排除了同親緣物種競爭，提高了親緣選擇效率和直接適應(yīng)性收益率。雖然前人研究結(jié)果與進化博弈論模型的預(yù)測一致，但還需要對不同競爭和擴散策略的成本和收益進行進一步的實證研究，以提高我們對促進物種共存機制的理解。

在地下物種互作競爭中，成功的物種較少地依賴于競爭個體間的形態(tài)大小，而更多地依賴于競爭忍耐度的相關(guān)特征[9]，如根系形態(tài)、分支和垂直分布等，我們需要超越快速增長等同于競爭優(yōu)勢的原有思維框架，認(rèn)識到競爭忍耐度相關(guān)特征的重要性[10]。此外，一些競爭忍耐度的相關(guān)性狀可能反映了植物對微生物的依賴。在今后，應(yīng)當(dāng)做出更多的努力來揭示這些聯(lián)系。

4.6 功能性狀可塑性進化

相鄰物種的種類和群體數(shù)量的變化，導(dǎo)致了植物改變形態(tài)的能力增強。鄰域相互作用與可塑性之間的關(guān)系可以依據(jù)生態(tài)進化動力學(xué)的框架來看待[24，25]，與鄰居的生態(tài)相互作用推動了功能性狀可塑性進化，反過來也可能對生態(tài)相互作用和空間格局產(chǎn)生影響?，F(xiàn)有研究已證明，群落模式和可塑性之間的重要聯(lián)系，但需要進一步的研究來證明這種關(guān)系背后的因果關(guān)系，并確定可塑性的差異如何反饋到生態(tài)相互作用和影響物種共存上的。今后還需要對同一物種的多個種群和不同年齡的群落進行研究，以闡明對鄰居多樣性的本地適應(yīng)效率。一些植物物種表現(xiàn)出根據(jù)其鄰近區(qū)域的遺傳多樣性，在與生長和壽命相關(guān)的功能性狀之間管理其資源分配，引起凋落物分解、養(yǎng)分循環(huán)和植物—土壤反饋，這一發(fā)現(xiàn)強調(diào)了在將遺傳多樣性與生態(tài)系統(tǒng)過程聯(lián)系起來時，需考慮植物基因型的功能性變異，并結(jié)合群落和生態(tài)學(xué)相關(guān)知識，針對表型可塑性開展整合研究。