植物轉(zhuǎn)錄因子HD-Zip基因家族參與逆境脅迫的研究進(jìn)展

羅少 唐翠明 戴凡煒 王振江 冀憲領(lǐng) 吳福安 羅國慶

摘 要 HD-Zip基因家族是近年來發(fā)現(xiàn)的一類在植物的生長發(fā)育過程中起到重要調(diào)節(jié)作用的轉(zhuǎn)錄因子，該基因家族是植物中特有的。所有HD-Zip轉(zhuǎn)錄因子都包含同源異型盒和亮氨酸拉鏈2個(gè)結(jié)構(gòu)域，根據(jù)基因結(jié)構(gòu)和功能可分為4個(gè)亞家族。該家族基因具有多種生物學(xué)功能?；诖耍Y(jié)合HD-Zip轉(zhuǎn)錄因子的結(jié)構(gòu)和亞家族分類，綜述近年來HD-Zip轉(zhuǎn)錄因子參與植物逆境脅迫響應(yīng)的相關(guān)研究進(jìn)展。

關(guān)鍵詞 HD-Zip;轉(zhuǎn)錄因子;逆境脅迫;抗旱;抗鹽;抗低溫

中圖分類號(hào)：Q945.78 文獻(xiàn)標(biāo)志碼：A DOI：10.19415/j.cnki.1673-890x.2021.35.058

植物為適應(yīng)生長過程中不同類型的生物脅迫和非生物脅迫產(chǎn)生系列的分子響應(yīng)機(jī)制，轉(zhuǎn)錄因子的調(diào)控在脅迫響應(yīng)中起重要作用。HD-Zip轉(zhuǎn)錄因子是植物所特有的，在植物抵御環(huán)境脅迫中扮演重要角色。匯總HD-Zip轉(zhuǎn)錄因子參與植物抗旱、抗鹽、抗低溫等植物逆境脅迫的研究進(jìn)展。

1 轉(zhuǎn)錄因子HD-Zip的結(jié)構(gòu)

HD-Zip轉(zhuǎn)錄因子包含高度保守的同源異型結(jié)構(gòu)域（Homeodomain，HD）和亮氨酸拉鏈結(jié)構(gòu)域（Leucine zipper，LZ）[1]，如圖1所示。HD結(jié)構(gòu)域包含3個(gè)α螺旋結(jié)構(gòu)，決定了DNA識(shí)別特異性的差異[2]。LZ結(jié)構(gòu)域是由多個(gè)亮氨酸殘基特異多肽鏈形成的穩(wěn)定的拉鏈狀疏水結(jié)構(gòu)域。HD-Zip蛋白質(zhì)以二聚體形式與DNA結(jié)合，LZ結(jié)構(gòu)域起二聚化作用，對有效識(shí)別DNA至關(guān)重要，LZ缺失，會(huì)導(dǎo)致蛋白質(zhì)喪失結(jié)合能力。HD-Zip轉(zhuǎn)錄因子存在于植物的各個(gè)組織中，參與植物各階段的生長發(fā)育和環(huán)境脅迫的響應(yīng)。

2 轉(zhuǎn)錄因子HD-Zip的分類

根據(jù)DNA結(jié)合特異性、基序類型和生理功能等一系列特征，HD-Zip蛋白可被分為HD-Zip Ⅰ、HD-Zip Ⅱ、HD-Zip Ⅲ和HD-Zip Ⅳ4個(gè)亞類。HD-Zip亞家族基因廣泛存在于多種植物中，在擬南芥、苜蓿、番茄及煙草等植物中研究較多[3]。

HD-Zip Ⅰ亞家族主要參與植物對環(huán)境脅迫的響應(yīng)及衰老發(fā)育過程的調(diào)控，擬南芥中含有17個(gè)HD-Zip Ⅰ成員[4]。HD-Zip Ⅰ亞家族基因具有與其系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系一致的內(nèi)含子/外顯子分布，編碼的蛋白質(zhì)約為35 kDa，表現(xiàn)出高度保守的HD和保守性較低的LZ。HD-Zip Ⅰ的表達(dá)受外部因素如干旱、高溫、滲透脅迫和光照條件的調(diào)節(jié)，并在植物的不同組織和器官中有特異性[5]。

HD-Zip Ⅱ亞家族蛋白主要參與植物光信號(hào)途徑，尤其與避蔭反應(yīng)的應(yīng)答相關(guān)，擬南芥中含有9個(gè)HD-Zip Ⅱ成員。HD-Zip Ⅱ亞家族基因與HD-Zip Ⅰ在HD和LZ域中，顯示出高度保守性，同時(shí)還具有2個(gè)特征保守結(jié)構(gòu)域：CPSCE和N-term。CPSCE結(jié)構(gòu)域由5個(gè)氨基酸（Cys、Pro、Ser、Cys及Glu）構(gòu)成，并位于LZ結(jié)構(gòu)域下游。N-term是位于N末端的L×L×L的保守結(jié)構(gòu)域，該結(jié)構(gòu)域與植物激素應(yīng)答調(diào)節(jié)功能相關(guān)[6]。

HD-Zip Ⅲ亞家族主要參與分生組織形成、維管束發(fā)育及葉片極性發(fā)育等植物發(fā)育過程，在擬南芥中有5個(gè)成員[7]。HD-Zip Ⅲ除具有HD和LD結(jié)構(gòu)域外，還包含3個(gè)特征保守的結(jié)構(gòu)域：START結(jié)構(gòu)域、SAD結(jié)構(gòu)域和MEKHLA結(jié)構(gòu)域。START結(jié)構(gòu)域與植物響應(yīng)ABA功能相關(guān)，MEKHLA結(jié)構(gòu)域與許多非生物脅迫應(yīng)答相關(guān)。

HD-Zip Ⅳ亞家族主要參與植物表皮細(xì)胞的分化過程，在擬南芥中有16個(gè)成員，是一個(gè)大型基因亞家族。HD-Zip Ⅳ與HD-Zip Ⅲ亞家族的基因結(jié)構(gòu)類似，都包含START結(jié)構(gòu)域和SAD結(jié)構(gòu)域，不同的是HD-Zip Ⅳ亞家族缺乏MEKHLA結(jié)構(gòu)域。HD-Zip Ⅳ亞家族的基因被證明在多個(gè)物種的表皮細(xì)胞中特異表達(dá)，對表皮細(xì)胞的發(fā)育、毛狀體的形成等起重要作用。該亞家族基因還對農(nóng)作物的重要農(nóng)藝性狀有改良作用，如棉花纖維分化和玉米籽粒發(fā)育等。

3 轉(zhuǎn)錄因子HD-Zip參與植物抗性研究

HD-Zip轉(zhuǎn)錄因子參與多種環(huán)境脅迫的響應(yīng)，主要包括參與植物抗旱、抗鹽、抗低溫及其他非生物脅迫。

3.1 HD-Zip轉(zhuǎn)錄因子與植物抗旱

干旱是植物生長發(fā)育中重要環(huán)境脅迫之一，植物通過長期進(jìn)化形成了生理、細(xì)胞和分子多層面的抗旱機(jī)制[8]。研究表明，HD-Zip轉(zhuǎn)錄因子在植物抗旱響應(yīng)中發(fā)揮了重要作用。擬南芥HD-Zip Ⅰ亞家族成員AtHB7和AtHB12通過影響氣孔關(guān)閉，在干旱和響應(yīng)中起關(guān)鍵作用。AtHB7和AtHB12高度同源，它們在植物干旱反應(yīng)中發(fā)揮著介導(dǎo)ABA信號(hào)負(fù)反饋效應(yīng)的重要功能。AtHB6在幼苗中被干旱脅迫顯著誘導(dǎo)，也表現(xiàn)為ABA的負(fù)反饋調(diào)節(jié)子。過表達(dá)AtHB6的擬南芥通過抑制氣孔閉合，提高植株抗旱性。AtHB5也顯示出與AtHB6類似的抗旱性。HaHB4是HD-Zip蛋白亞家族I的成員，HaHB4在干旱條件下延遲擬南芥衰老，過表達(dá)HaHB4的擬南芥表現(xiàn)出極強(qiáng)的抗旱性。OsHOX6、OsHOX22和OsHOX24，是AtHB7和AtHB12在水稻中的同源基因，也表現(xiàn)出抗旱性。在長期干旱條件下，OsHOX22和OsHOX24在抗旱和干旱敏感品種中的基因表達(dá)逐漸上調(diào)，OsHOX6僅在干旱敏感品種中略微上調(diào)。

ABA是一種對植物生長發(fā)育起著至關(guān)重要作用的激素，能整合多種脅迫信號(hào)并控制下游脅迫響應(yīng)。研究表明，HD-Zip基因能夠與ABA相互感應(yīng)，使植物具備抗旱和抗鹽能力，如擬南芥中的AtHB7與AtHB12均由干旱與ABA相互誘導(dǎo)，并在植物缺水反應(yīng)中對ABA信號(hào)產(chǎn)生負(fù)向反饋。

3.2 HD-Zip轉(zhuǎn)錄因子與植物抗鹽

土壤鹽堿化是影響作物生長的一個(gè)突出問題。HD-Zip轉(zhuǎn)錄因子在植物抗鹽響應(yīng)中也發(fā)揮一定作用。玉米HD-Zip轉(zhuǎn)錄因子Zmhdz10受鹽脅迫和ABA誘導(dǎo)表達(dá)，Zmhdz10轉(zhuǎn)基因擬南芥植株表現(xiàn)出對鹽脅迫的耐受性增強(qiáng)，同時(shí)ABA信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)相關(guān)基因表達(dá)也有變化，表明Zmhdz10通過ABA依賴的信號(hào)途徑調(diào)節(jié)植物的耐鹽性。同時(shí)水稻HD-Zip轉(zhuǎn)錄因子Oshox22的表達(dá)受鹽脅迫和ABA強(qiáng)烈誘導(dǎo)[9]。番茄HD-Zip轉(zhuǎn)錄因子SlHB2基因的RNAi沉默株系表現(xiàn)出對鹽脅迫的耐受性增強(qiáng)，多個(gè)脅迫相關(guān)基因明顯上調(diào)，表明SlHB2轉(zhuǎn)錄因子在鹽脅迫信號(hào)通路中起著負(fù)調(diào)節(jié)作用。棉花HD-Zip轉(zhuǎn)錄因子GhHB1基因的表達(dá)在鹽和ABA處理下被顯著誘導(dǎo)。與植物的抗旱性相似，許多植物的抗鹽性也是由HD-Zip基因與ABA相互感應(yīng)并通過信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)來實(shí)現(xiàn)的。

3.3 HD-Zip轉(zhuǎn)錄因子與植物抗低溫

低溫脅迫也是常見的環(huán)境脅迫之一。許多植物的HD-Zip轉(zhuǎn)錄因子也參與對低溫的應(yīng)答。擬南芥HD-Zip轉(zhuǎn)錄因子AtHB13被低溫誘導(dǎo)表達(dá)，過表達(dá)AtHB13的擬南芥植株表現(xiàn)出更高的低溫耐受性。向日葵HD-Zip轉(zhuǎn)錄因子HaHB1也表現(xiàn)出與AtHB13類似的功能，HaHB1轉(zhuǎn)基因植株誘導(dǎo)了葡聚糖酶和幾丁質(zhì)酶的表達(dá)，同時(shí)積累了部分抗凍蛋白來抵御低溫脅迫。小麥的HD-Zip轉(zhuǎn)錄因子TaHDZIPI-2和TaHDZIPI-5也參與了抗低溫脅迫，過表達(dá)TaHDZIPI-2的大麥植株調(diào)節(jié)了大量與冷適應(yīng)和春花開花時(shí)間相關(guān)的基因，過表達(dá)TaHDZIPI-5顯著提高了小麥植株的抗凍性。

3.4 HD-Zip轉(zhuǎn)錄因子與其他非生物脅迫

除響應(yīng)干旱、高鹽和低溫脅迫之外，HD-Zip轉(zhuǎn)錄因子還參與諸如光照、重金屬、機(jī)械損傷等其他非生物脅迫。擬南芥中的AtHB1和AtHB23參與了植物光響應(yīng)。AtHB1在短日照下生長的幼苗中表達(dá)上調(diào)，AtHB1突變體和過表達(dá)植株的下胚軸分別表現(xiàn)為較短和較長。AtHB23轉(zhuǎn)錄因子是介導(dǎo)的光信號(hào)通路的組分之一，AtHB23突變體在R光下表現(xiàn)出下胚軸生長變化和子葉擴(kuò)展缺陷。重金屬錳（Mn）是一種土壤毒性元素，限制作物產(chǎn)量。利用cDNA-AFLP鑒定雪柚與甜橙根中的Mn響應(yīng)基因，發(fā)現(xiàn)HD-Zip家族基因（TDF#170-1和170-1k）被Mn脅迫上調(diào)表達(dá)。向日葵HD-Zip轉(zhuǎn)錄因子HAHB4的基因表達(dá)在受到食草動(dòng)物攻擊和機(jī)械損傷時(shí)被強(qiáng)烈誘導(dǎo)，HAHB4轉(zhuǎn)基因植株中相關(guān)防御基因表現(xiàn)出較高的表達(dá)水平。

4 HD-Zip的未來展望

在過去的20年間，研究人員在HD-Zip基因家族的抗性研究方面已經(jīng)獲得了顯著成果。不僅在水稻、向日葵、模式植物擬南芥和豆科模式植物中取得了較大進(jìn)展，還在番茄、土豆等常見農(nóng)作物中也有不少研究。除抗旱、抗鹽、抗低溫等應(yīng)對多種非生物脅迫的機(jī)制之外，HD-Zip還有著諸如抗細(xì)胞衰老、參與并調(diào)節(jié)植物發(fā)育過程、光信號(hào)的應(yīng)答等多種生物功能?；诖?，需開展相關(guān)的科學(xué)實(shí)驗(yàn)，從多方面、多角度探索HD-Zip家族基因參與植物生長的機(jī)制，從而在改善植物生長環(huán)境、創(chuàng)造植物優(yōu)良生長發(fā)育條件、推動(dòng)社會(huì)發(fā)展等方面發(fā)揮重大作用。

參考文獻(xiàn)：

[1] RUBERTI I，SESSA G，LUCCHETTI S，et al.A novel class of plant proteins containing a homeodomain with a closely linked leucine zipper motif[J].Embo Journal，1991（10）：1787-1791.

[2] GEHRING W J，QIAN Y Q，BILLETER M，et al.Homeodomain-DNA recognition[J].Cell，1994（78）：211-223.

[3] HENRIKSSON E，OLSSON A，JOHANNESSON H，et al.Homeodomain leucine zipper class I genes in Arabidopsis.expression patterns and phylogenetic relationships[J].Plant Physiology，2005：509-518.

[4] ARIEL F D，MANAVELLA P A，DEZAR C A，et al.The true story of the HD-Zip family [J].Trends in Plant Science，2007（12）：419-426.

[5] OLSSON A，ENGSTROM P，SODERMAN E.The homeobox genes ATHB12 and ATHB7 encode potential regulators of growth in response to water deficit in Arabidopsis[J].Plant Molecular Biology，2004（55）：663-677.

[6] TIWARI S B，HAGEN G，GUILFOYLE T J.Aux/IAA proteins contain a potent transcriptional repression domain[J].The Plant Cell，2004（16）：533-543.

[7] PRIGGE M J，OTSUGA D，ALONSO J M，et al.Class Ⅲ homeodomain-leucine zipper gene family members have overlapping，antagonistic，and distinct roles in Arabidopsis development[J].The Plant Cell，2005（17）：61-76.

[8] WU J，ZHOU W，GONG X，et al.Expression of ZmHDZ4，a maize homeodomain-leucine zipper I gene，confers tolerance to drought stress in transgenic rice[J].Plant Molecular Biology Reporter，2016（34）：845-853.

[9] ZHANG S，HAIDER I，KOHLEN W，et al.Function of the HD-Zip I gene Oshox22 in ABA-mediated drought and salt tolerances in rice[J].Plant Molecular Biology，2012（80）：571-585.

收稿日期：2021-11-13

基金項(xiàng)目：廣東省自然科學(xué)基金（2019A1515011433）。

作者簡介：羅少（1994—），男，廣西百色人，碩士在讀，研究方向?yàn)樯锛夹g(shù)。

*為通信作者，E-mail：guoqingluogd@163.com。