中華蜜蜂對四種園藝花卉的訪花行為研究

郭江莉 冷寒冰 奉樹成

中華蜜蜂（Apis cerana Fabricius，1973）是園林植物的主要訪花昆蟲，尤其是園藝花卉為訪花昆蟲提供了重要的食物來源。文章選取了4種常用灌草類園藝花卉種類：杜鵑（Rhododendron simsii）、天竺葵（Pelargonium hortorum）、角堇（Viola cornuta）、矮牽牛（Petunia hybrida），分別配以3種花卉色彩（白色、紅色、紫色），施以不同游客訪問頻率（0次/min、1次/min、5次/min和10次/min），研究花卉種類和色彩以及人為干擾對中華蜜蜂訪花行為的影響，探討中華蜜蜂訪花行為的影響因素，從而篩選出有效的蜜源園藝花卉。結(jié)果顯示中華蜜蜂的訪花時間、訪花間隔時間、單位時間的訪花蜂量和訪花頻率等訪花行為受花卉種類影響顯著（p＜0.05），而受花卉顏色影響不顯著（p＞0.05）。此外，正常游客量并不會對中華蜜蜂訪花行為產(chǎn)生顯著影響（p＞0.05）。4類花卉種類中，杜鵑花和矮牽牛花冠大且筒深，粉蜜量豐富，是中華蜜蜂的首選優(yōu)質(zhì)蜜源植物，可為后期生物保護和園藝植物配置提供參考。

中華蜜蜂；傳粉昆蟲；訪花行為；園藝花卉；生物保護

昆蟲與植物是自然生態(tài)系統(tǒng)的重要組成部分，它們在相互作用過程中協(xié)同進化，分別演化出傳粉昆蟲和蟲媒花，兩者互利互惠，植物依賴傳粉昆蟲傳授花粉，傳粉昆蟲從植物獲取花粉和花蜜作為食物[1]。據(jù)估計，全世界被子植物約80%為蟲媒傳粉，其中人類直接食用的糧食作物中75%是靠昆蟲傳粉，由此可見傳粉昆蟲創(chuàng)造的巨大價值[2]。

在眾多的傳粉昆蟲中，蜜蜂科（Apidae）昆蟲最為人們熟知，其中，中華蜜蜂（Apis cerana Fabricius）是一個代表性種類。它是我國特有的蜜蜂種質(zhì)資源，種群數(shù)量大、訪花時間長且彈花頻率較高，在傳粉昆蟲中具有明顯優(yōu)勢度，在很多地區(qū)是絕對的優(yōu)勢種；同時中華蜜蜂訪花范圍廣，嗅覺敏銳，幾乎遍布所有開花植物，對零星分散的蜜粉植物具有很強的搜尋和采集能力[3]，尤其對高寒地區(qū)、早春和晚秋的開花植物傳授花粉效果顯著[4]。在各分布地，中華蜜蜂是農(nóng)作物和本土植物的有效傳粉者，不僅能提高作物產(chǎn)量，還能在傳粉過程中產(chǎn)出許多極具價值的副產(chǎn)品[3]。不僅如此，中華蜜蜂的野生種群還被作為環(huán)境影響評價的重要指示物[3]，是我國自然生態(tài)體系中不可缺少的重要環(huán)節(jié)[5]，在維持生態(tài)平衡方面具有重要意義。

隨著城市化進程的發(fā)展，城區(qū)面積在不斷擴展，公園綠地的建設步伐也在加快，其中園林綠化成為重要的城市景觀類型。通過對城市園林中開花植物和蜜蜂訪花行為調(diào)查研究，發(fā)現(xiàn)即使在大量其他蜜粉植物開花期間，園林植物仍然是中華蜜蜂的采集對象[6]，尤其在春季大量的園藝花卉盛開，更成為城區(qū)中華蜜蜂的主要采集對象。園藝花卉是城市綠化發(fā)展中的重要組成部分，不僅種類繁多，色彩各異，具有極強的觀賞性，很多種類都可以為蜜蜂提供有效的花蜜、花粉，所以有必要將城市環(huán)境納入傳粉昆蟲保護的范疇[7]，讓公園綠地成為生物多樣性保護的基地。本文通過中華蜜蜂對4種常用灌草類園藝花卉訪花行為的研究，篩選有效的蜜源花卉植物，以期通過對園藝花卉的配置達到對中華蜜蜂保育的目的。

1 試驗材料與方法

1.1 試驗地

因天氣情況會顯著影響中華蜜蜂訪花行為，因此將試驗樣地放在室內(nèi)大棚中進行，大棚地點位于上海市奉賢區(qū)吳房村生態(tài)農(nóng)場，地理位置為121o31’31.42″E，30o53’42.94″N，面積256 m2，周邊有大量農(nóng)田、林地。大棚覆蓋透明薄膜，加蓋遮陰網(wǎng)，設置通風設施。在大棚入口兩側(cè)分別放置一個蜂箱，將蜂箱的出蜂口對準大棚內(nèi)部，每個蜂箱約有5 000頭中華蜜蜂的工蜂，蜜源植物集中放置于大棚中央。

1.2 目標昆蟲

本研究的觀察對象為中華蜜蜂的工蜂，體長10～13 mm，全身密被黑色或深黃色絨毛。復眼發(fā)達，觸角膝狀，為適應取食蜜粉，口器嚼吸式，上唇長方形，唇基中央隆起，具紅黃色的三角斑；腹部各節(jié)均具黑色環(huán)帶；后足攜粉足，脛節(jié)形成花粉藍[8]。

中華蜜蜂咀嚼式口器雖短但內(nèi)部結(jié)構(gòu)可伸長，便于取食花冠大且淺的花的花粉與花蜜。采集花粉時，蜂體表面的濃密絨毛可粘附花粉粒，前足、中足和后足將粘附在身體上的花粉粒收集一起傳遞到后足基跗節(jié)內(nèi)側(cè)的花粉櫛上。最后通過花粉耙刮集和后足耳狀突的推擠，將花粉粒推進花粉筐中[9]。

在上海的春季，中華蜜蜂出巢時間在8：00左右，歸巢17：00左右，受遮陰網(wǎng)影響，大棚內(nèi)中華蜜蜂9：00左右開始活動，10：00出巢達到高峰，16：00左右鮮有蜜蜂出巢，所以計時自10：00開始，統(tǒng)計至16：30點結(jié)束。

1.3 蜜源植物

春季園林開花植物眾多，尤其是灌草類花卉開花量大、花色多樣，被廣泛運用于園藝展覽展示中?；ǘ洚a(chǎn)生的花粉、花蜜成為吸引訪花昆蟲的誘物。本研究選取白色、紅色和紫色3種不同顏色的4種常用灌草類園藝花卉杜鵑（Rhododendron simsii）、天竺葵（Pelargonium hortorum）、角堇（Viola cornuta）、矮牽牛（Petunia hybrida）為蜜源植物材料（圖1）。杜鵑花，傘形花序頂生，有花1至數(shù)朵與葉枝出自同一個頂芽，花冠闊漏斗形或漏斗狀鐘形，紅色至紫紅色，粉紅色或白色；天竺葵，傘形花序腋生，具多花，花左右對稱，紫紅色、紅色、橙紅色、粉紅色或白色；角堇，花兩性，兩側(cè)對稱，花梗腋生，花左右對稱，花色豐富，花瓣有紅、白、黃、紫、藍等顏色，常有花斑，有時上瓣和下瓣呈不同顏色，花絲極短，花藥環(huán)生于雌蕊周圍，藥隔頂端延伸成膜質(zhì)附屬物，下方2枚雄蕊的藥隔背方近基部處形成距狀蜜腺，伸入于下方花瓣的距中；矮牽牛，花冠喇叭狀，花色有紅、白、粉、紫及各種帶斑點、網(wǎng)紋、條紋等。4種植物的花冠徑、雄蕊數(shù)等花部特征如表1。

1.4 研究方法

將杜鵑、天竺葵、角堇和矮牽牛4種灌草類園藝花卉按種類、花色分片區(qū)排列在大棚中，每一類型植物5～10盆，保證每種顏色花卉有50朵花同時開放，多余的、開花晚期的進行剪除。試驗前，對蜂群和植物進行1～3 d的適應和恢復管理。實驗前一天夜間，將蜂巢出口使用封隔片封住，讓實驗開始時蜜蜂處于饑餓狀態(tài)，保證出勤率。

表1 四種園藝花卉的花部特征

實驗時間為2020年4月23-28日，連續(xù)7 d，天氣以晴朗天氣為主，大棚內(nèi)白天溫度20～28℃，濕度50%～64%，室內(nèi)外濕度基本保持一致，溫度高于外界約2℃。上午10點開始進行實驗，將出蜂口處封片打開，讓蜜蜂可以自由進出蜂巢。一天內(nèi)分別在10：00-11：30、13：00-14：30和15：00-16：30三個時間段用秒表對中華蜜蜂的訪花行為進行記錄，包括每5 min同一類型的50朵花吸引的蜜蜂數(shù)量（只/5 min）以及平均一只蜜蜂的訪花頻率（朵/min）、訪花時間（s/只）、訪花間隔時間（s/只）。前兩個指標一天內(nèi)每個時間段重復3次，后兩個指標重復30次。

模擬公園綠地中游客量和游客行為在樣地中穿梭游覽，分別以0次/min、1次/min、5次/min和10次/min的頻率在花叢中觀賞走動，觀察中華蜜蜂的訪花行為，包括每5 min同一類型的50朵花吸引的蜜蜂數(shù)量（只/5 min）以及平均一只蜜蜂的訪花數(shù)量（朵/min）。

1.5 分析方法

用SPSS18.0統(tǒng)計分析軟件對數(shù)據(jù)進行正態(tài)化轉(zhuǎn)換，再利用方差分析和LSD多重比較分析花卉種類和色彩對中華蜜蜂訪花行為的影響。作圖采用Microsoft Excel2007。

2 結(jié)果和分析

2.1 不同蜜源植物的種類和顏色與中華蜜蜂訪花時間的關(guān)系

昆蟲訪花時間是昆蟲在每朵花上的停留時間。由圖2所示，3種不同花卉色彩下，中華蜜蜂對4種不同花卉種類的訪花時間差異顯著（P＜0.05），而同一花卉種類不同花色間的訪花時間差異卻并不顯著（P＞0.05）。中華蜜蜂對矮牽牛的訪花時間顯著長于其他3種（P＜0.05），白色、紅色和紫色花分別為4.22 s/只、4.18 s/只和4.21 s/只；其次是杜鵑花，3種花色的中華蜜蜂訪花時間分別為3.63 s/只、3.65 s/只和3.54 s/只；天竺葵和角堇的中華蜜蜂訪花時間顯著較短（P＜0.05），3種花色分別為2.45 s/只和1.94 s/只、2.46 s/只和1.98 s/只、2.44 s/只和1.94 s/只。通過花卉種類和色彩雙因素方差分析，中華蜜蜂的訪花時間主要受花卉種類的影響（P＜0.05），花卉色彩以及種類與色彩的交互作用影響并不顯著（P＞0.05）。

1. 蜜源植物

2. 花卉種類與色彩對中華蜜蜂訪花時間的影響（平均值±標準差）

2.2 不同蜜源植物的種類和顏色與中華蜜蜂訪花時間間隔的關(guān)系

昆蟲訪花間隔時間是昆蟲飛離上一朵花至訪問下一朵花的間隔時間。由圖3所示，3種不同花卉色彩下，中華蜜蜂對4種不同花卉種類的訪花間隔時間差異顯著（P＜0.05），而同一花卉種類不同花色間的訪花間隔時間差異卻并不顯著（P＞0.05）。中華蜜蜂對杜鵑花的訪花間隔時間顯著長于其他3種（P＜0.05），白色、紅色和紫色花分別為1.77 s/只、1.70 s/只和1.75 s/只；其次是矮牽牛和角堇，3種花色的中華蜜蜂訪花間隔時間分別為1.56 s/只和1.43 s/只、1.56 s/只和1.44 s/只、1.54 s/只和1.43 s/只；天竺葵的中華蜜蜂訪花間隔時間顯著最短（P＜0.05），3種花色分別為1.26 s/只、1.25 s/只和1.25 s/只。通過花卉種類和色彩雙因素方差分析，中華蜜蜂的訪花間隔時間主要受花卉種類的影響（P＜0.05），花卉色彩以及種類與色彩的交互作用影響并不顯著（P＞0.05）。

2.3 不同蜜源植物的種類和顏色與中華蜜蜂訪花數(shù)量的關(guān)系

昆蟲訪花數(shù)量是昆蟲在單位時間內(nèi)訪問花的數(shù)量。由圖4所示，3種不同花卉色彩下，中華蜜蜂對4種不同花卉種類的訪花數(shù)量差異顯著（P＜0.05），而同一花卉種類不同花色間的訪花數(shù)量差異卻并不顯著（P＞0.05）。中華蜜蜂對杜鵑花的訪花數(shù)量最高（4～5只/5 min），紅色吸引蜜蜂數(shù)量可達到5只/5 min以上；其次是天竺葵和矮牽牛，兩者的中華蜜蜂訪花數(shù)量差異并不顯著（P＜0.05），數(shù)量均在3～4只/5 min，蜜蜂對角堇的訪花數(shù)量顯著最低，僅在2只/5 min左右。通過花卉種類和色彩雙因素方差分析，蜜蜂的訪花數(shù)量主要受花卉種類的影響（P＜0.05），花卉色彩以及種類與色彩的交互作用影響并不顯著（P＞0.05）。

2.4 不同蜜源植物的種類和顏色與中華蜜蜂訪花頻率的關(guān)系

昆蟲訪花頻率是單位時間內(nèi)昆蟲訪問單個花朵的次數(shù)。由圖5所示，3種不同花卉色彩下，中華蜜蜂對4種不同花卉種類的訪花頻率差異顯著（P＜0.05），而同一花卉種類不同花色間的訪花頻率差異卻并不顯著（P＞0.05）。中華蜜蜂對杜鵑、天竺葵、矮牽牛的訪花頻率差異并不顯著（P＞0.05），平均每分鐘訪問4朵左右，而對角堇的訪花頻率顯著較低，僅2朵左右。通過花卉種類和色彩雙因素方差分析，蜜蜂的訪花頻率主要受花卉種類的影響（P＜0.05），花卉色彩以及種類與色彩的交互作用影響并不顯著（P＞0.05）。

2.5 游客量和游客行為對中華蜜蜂訪花行為的影響

中華蜜蜂的訪花行為不受公園綠地中正常游客量的影響。在樣地中，以0次/min、1次/min、5次/min和10次/min的頻率在花叢中走動，結(jié)果顯示每5 min內(nèi)訪花蜜蜂數(shù)量分別為3.46只、3.38只、3.50只和3.31只，單只蜜蜂在每分鐘時間內(nèi)采花數(shù)量分別為3.51朵、3.54朵、3.46朵和3.35朵，兩組數(shù)據(jù)均無顯著性差異（P＞0.05）。

3. 花卉種類與色彩對中華蜜蜂訪花間隔的影響（平均值±標準差）

4. 花卉種類與色彩對中華蜜蜂訪花數(shù)量的影響（平均值±標準差）

3 討論與結(jié)論

中華蜜蜂的訪花行為明顯受花卉種類影響，主要體現(xiàn)于昆蟲的拜訪頻率與蜜源植物花形的關(guān)系[10]。本研究發(fā)現(xiàn)中華蜜蜂在單花上的拜訪時間主要取決于花朵的蜜粉量和獲得蜜粉的難易程度。中華蜜蜂要想獲得花蜜，必須由上而下穿過雄蕊和觸碰柱頭，鉆至花柱底端才能得到花蜜[11]，花朵的這一結(jié)構(gòu)使得昆蟲獲得花蜜難度增加，致使訪花時間延長。

杜鵑花花粉量較大，花絲分散且長短不一，中華蜜蜂來回穿梭訪花時間較長?；ü诔事┒窢?，弧度大，雄蕊明顯長于冠筒，蜜蜂需懸停較長時間選擇著陸點，所以訪花間隔時間明顯長。4種花卉中杜鵑花花冠最大，蜜粉量大，招引來的訪花蜂數(shù)最多，單只蜜蜂的訪花頻率較高。矮牽?；ü诖?，花粉量多，解剖冠筒底部可見明顯的花蜜，中華蜜蜂需鉆入才能采集到花粉，故訪花時間明顯長。由于蜜蜂對矮牽?；ǚ鄣牟杉瘯r間長，且冠筒狹長，蜜蜂爬進爬出需要較多時間，所以單位時間內(nèi)同一類型花上的訪花蜂數(shù)較少，而單只蜜蜂的訪花頻率較低。天竺葵花粉量較少，中華蜜蜂訪花時間較短。花序呈傘形，較平坦，中華蜜蜂可直接著陸在花粉處，訪花間隔時間最短。較大的花冠和稍外露的花粉招引的訪花蜂數(shù)較多，訪花頻率也較高。角堇花朵相對較小，且角堇屬于閉鎖花，閉花授粉，花絲極短，花粉量少，中華蜜蜂訪花時間最短?；ü谄教?，無冠筒，適合快速著陸，蜜蜂訪花間隔時間較短。較小的花冠和較少的誘物致使訪花蜂數(shù)明顯最少，蜜蜂的訪花頻率明顯最低。

本研究表明，中華蜜蜂喜歡粉蜜量豐富、花冠大的園藝花卉，傘形科平坦頂置的花序?qū)γ鄯鋪碚f找食物是相對容易的，所以杜鵑花和矮牽牛是中華蜜蜂訪花的首選。但訪花行為與花的顏色無關(guān)。這與蜜蜂訪花與不同品種紫花苜蓿花部特征的相關(guān)性的研究結(jié)論相似[10]，花朵的顏色并不是造成訪花蜂數(shù)差異的主要原因。

本研究通過人為模擬游客游園、賞花、駐足等行為，發(fā)現(xiàn)中華蜜蜂的訪花行為幾乎不受游客正常賞花行為的影響，與正常游客數(shù)量的多少沒有直接的聯(lián)系。因此，在公園綠地設計改造中，不必擔心正常游客量對中華蜜蜂種群所產(chǎn)生的影響。

隨著城市生態(tài)建設的發(fā)展，城市美化在綠化、彩化基礎(chǔ)上，不再局限于視覺的欣賞，更要作為城市自然生產(chǎn)力的主體，成為城市生態(tài)支持系統(tǒng)的核心[12]。所以園林植物選擇時，需要考慮到植物與傳粉昆蟲的關(guān)系，以提高生態(tài)效應。園藝花卉種類繁多且開花數(shù)量大，很多種類是良好的蜜源植物，對蜜蜂具有很大的吸引力，在園林配置中應該優(yōu)先考慮[7]。通過園藝花卉的配置為中華蜜蜂提供食物來源，可以促進城市綠地自然化，為生物多樣性保護營造良好棲息地。

5. 花卉種類與色彩對中華蜜蜂訪花頻率的影響（平均值±標準差）