6種大型海洋掠食性魚類胃含物角質(zhì)顎分類研究*

歐利國 顧心雨 王冰妍 劉必林,3

6種大型海洋掠食性魚類胃含物角質(zhì)顎分類研究*

歐利國1顧心雨1王冰妍2劉必林1,3①

(1. 上海海洋大學海洋科學學院 上海 201306；2. 上海海洋大學信息學院 上海 201306；3. 國家遠洋漁業(yè)工程技術(shù)研究中心 農(nóng)業(yè)農(nóng)村部大洋漁業(yè)開發(fā)重點實驗室 大洋漁業(yè)資源可持續(xù)開發(fā)教育部重點實驗室 上海 201306)

為了研究大型海洋掠食性魚類胃含物中角質(zhì)顎的分類效果，于2017年10月，2018年3、5和11月，收集了南大西洋、中東太平洋和西印度洋海域的大型海洋掠食性魚類的36個胃并分析其殘留角質(zhì)顎的形態(tài)。對采集的角質(zhì)顎形態(tài)側(cè)視圖和頂視圖進行種類鑒定，建立檢索表，提取橢圓傅里葉描述子(EFDs)系數(shù)進行聚類分析。結(jié)果顯示，通過對胃含物角質(zhì)顎形態(tài)進行種類鑒定，共發(fā)現(xiàn)頭足類2目10科17種。根據(jù)角質(zhì)顎形態(tài)分類檢索分析，17種頭足類角質(zhì)顎形態(tài)種間差異明顯。槍形目(Teuthoidea)的13種頭足類角質(zhì)顎喙部形態(tài)分別為三角形和等腰三角形，側(cè)壁為近似菱形，翼部發(fā)達；八腕目(Octopoda)的4種頭足類角質(zhì)顎有喙部發(fā)育，側(cè)壁近似長四邊形，有翼部發(fā)育。角質(zhì)顎形態(tài)信息聚類分析在目級別區(qū)分效果顯著。通過對胃含物角質(zhì)顎形態(tài)進行分類研究，不僅可佐證胃含物頭足類的識別，而且豐富了胃含物頭足類的鑒定內(nèi)容，也為大型海洋掠食性魚類胃含物頭足類分類鑒定體系奠定基礎(chǔ)。

頭足類；角質(zhì)顎下顎；大型海洋掠食性魚類；胃含物；分類檢索；聚類分析

角質(zhì)顎為幾丁質(zhì)組織，由上顎(upper beak)和下顎(lower beak)組成(劉必林等, 2009)。角質(zhì)顎是頭足類的攝食器官，是頭足類存儲生活信息的重要硬組織(劉必林等, 2009)，具有穩(wěn)定的結(jié)構(gòu)和抗腐蝕性強等特性(Clarke, 1962)，因此，角質(zhì)顎具有十分廣泛的研究意義和應(yīng)用價值。角質(zhì)顎主要應(yīng)用在頭足類的年齡與生長(劉必林等, 2010、2014)、棲息環(huán)境重建(劉必林等, 2018)、色素沉著變化(林靜遠等, 2020a)和機械強度(林靜遠等, 2020b)等研究。此外，角質(zhì)顎還因其形態(tài)具有類似魚類耳石形態(tài)的特異性(歐利國等, 2019a、2020)，在種類鑒定方面得到了很好的應(yīng)用，如基于傳統(tǒng)形態(tài)測量法對5種近海頭足類角質(zhì)顎進行識別研究，其判別分析效果顯著(劉必林等, 2015)；運用不同的形態(tài)學研究方法對2種大洋性柔魚()角質(zhì)顎進行識別比較(蘇杭等, 2016)。而在不同的頭足類群體識別應(yīng)用方面，利用角質(zhì)顎和耳石對阿根廷滑柔魚()的2個群體進行了分析，在群體劃分過程中，部分形態(tài)指標存在差異(方舟等, 2012)；在不同海域短蛸()的角質(zhì)顎形態(tài)研究分析中，不同的攝食和棲息環(huán)境下，短蛸角質(zhì)顎形態(tài)存在較大差異(方舟等, 2018)。

頭足類是鯨魚(Clarke, 1998)、海豚(Cremer, 2012)和鯊魚(Smale, 1998)等大型海洋掠食者的主要食物來源之一，因此，頭足類生物是海洋食物鏈的重要組成部分，在大型海洋掠食者的胃含物研究中具有十分重要的意義。而在這些大型海洋掠食者的胃含物分析過程中，由于角質(zhì)顎具有不易被消化和形態(tài)特異性的特點，使頭足類角質(zhì)顎成為胃含物研究的一個重要標志?？蒲腥藛T通過鑒定角質(zhì)顎形態(tài)，對其掠食者進行胃含物分析，如通過分析抹香鯨()胃含物組成時發(fā)現(xiàn)，頭足類殘留以及角質(zhì)顎較多，Evans等(2004)研究表明，澳大利亞南部的抹香鯨主要以海洋頭足類生物為食。在國內(nèi)頭足類角質(zhì)顎應(yīng)用于種類鑒定和種群識別研究較多，而在大型海洋掠食性魚類胃含物角質(zhì)顎分類應(yīng)用研究中卻未見報道。因此，本研究以白色四鰭旗魚()、大眼金槍魚()、黃鰭金槍魚()、劍魚()、沙氏刺鲅()、小吻四鰭旗魚()共6種大型海洋掠食性魚類的胃含物角質(zhì)顎為實例，基于角質(zhì)顎形態(tài)特異性識別其胃含物中頭足類種類，建立角質(zhì)顎形態(tài)分類檢索，并對鑒定的角質(zhì)顎進行科級別的聚類分析，旨在為大型海洋掠食性魚類胃含物研究提供基礎(chǔ)資料和為完善胃含物頭足類分類鑒定體系奠定基礎(chǔ)。

1 材料與方法

1.1 材料

本研究采集了6種共36尾大型海洋掠食性魚類，分別是白色四鰭旗魚、大眼金槍魚、黃鰭金槍魚、劍魚、沙氏刺鲅、小吻四鰭旗魚。樣品在甲板上鑒定魚種后，測量叉長(fork length, FL)精確到1 cm。將胃樣品運回實驗室解凍后進行分析，并采集角質(zhì)顎樣品。將采集的角質(zhì)顎清洗后，放入盛有75%乙醇的瓶中保存。獲得角質(zhì)顎上顎71個、下顎82個(表1)。

表1 大型海洋掠食性魚類采樣信息

Tab.1 The sampling information of large marine predatory fishes

1.2 角質(zhì)顎形態(tài)分析

1.2.1 形態(tài)信息和分類檢索 角質(zhì)顎下顎共82個，使用Olympus SZX16顯微鏡(日本)對較小的角質(zhì)顎下顎進行拍攝，同時，使用佳能EOS 6D MarkⅡ單反照相機(日本)對較大的角質(zhì)顎進行拍照，分別采集角質(zhì)顎下顎側(cè)視圖和頂視圖二維數(shù)字圖像。角質(zhì)顎種類鑒定參考Xavier等(2009)、Smale等(2010)、陳新軍等(2019)、Takashi(2015)和劉必林等(2017)的研究方法(表2)；角質(zhì)顎形態(tài)特異性及形態(tài)術(shù)語參考劉必林等(2009、2017)、Clarke(1962)和方舟(2016)的相關(guān)研究，并結(jié)合相關(guān)形態(tài)術(shù)語描述角質(zhì)顎形態(tài)特異性。通過ImageJ圖像處理軟件測量角質(zhì)顎形態(tài)其顎角的喙部與翼部交匯處顎角角度。利用角質(zhì)顎形態(tài)信息特異性及相關(guān)形態(tài)術(shù)語編制角質(zhì)顎形態(tài)信息分類檢索表。

1.2.2 形態(tài)聚類分析 對2目10科17種角質(zhì)顎側(cè)面形態(tài)圖像提取橢圓傅里葉描述子(Elliptic Fourier Descriptors, EFDs)歸一化系數(shù)，并對角質(zhì)顎形態(tài)信息系數(shù)在科級別進行聚類分析(Cluster Analysis, CA)，采用系統(tǒng)聚類分析角質(zhì)顎形態(tài)信息。對角質(zhì)顎形態(tài)信息提取的EFDs系數(shù)參考歐利國(2019b)的研究方法。首先，運行ChainCoder程序把角質(zhì)側(cè)面形態(tài)圖像中提取其整體輪廓，并存儲鏈碼信息；然后運行Chc2Nef程序把角質(zhì)顎側(cè)面整體形態(tài)輪廓鏈碼轉(zhuǎn)換成為EFDs系數(shù)，最后，將得到各個種形態(tài)信息歸一化系數(shù)進行科級別的形態(tài)信息系數(shù)均值化處理，并用于聚類分析。聚類方法采用組間聯(lián)接法和歐氏距離進行分析。

以上所有數(shù)據(jù)的分析處理使用SPSS 20.0軟件和Excel 2016軟件完成。

2 結(jié)果

通過大型海洋掠食性魚類中胃含物食性鑒定出角質(zhì)顎下顎種類有2目10科17種，其中，槍形目(Teuthoidea) 13種，八腕目(Octopoda) 4種。

2.1 頭足類角質(zhì)顎形態(tài)

頭足綱(Cephalopoda)內(nèi)頭足類生物的角質(zhì)顎下顎形態(tài)均有頭蓋，側(cè)壁和翼部發(fā)育。槍形目角質(zhì)顎下顎側(cè)面形態(tài)其喙部發(fā)育較好，且其形態(tài)近似三角形，側(cè)壁為四邊形，近似菱形，其兩側(cè)翼部發(fā)達。八腕目角質(zhì)顎下顎側(cè)面形態(tài)有喙部發(fā)育，側(cè)壁發(fā)育較好近似長四邊形，且側(cè)壁后部上方遠離頭蓋處，其兩側(cè)均有翼部發(fā)育(圖1和圖2)。

2.1.1 夏威夷雙柔魚(.) 夏威夷雙柔魚隸屬槍形目、柔魚科(Ommastrephidae)、雙柔魚屬() (圖1A)。夏威夷雙柔魚角質(zhì)顎下顎側(cè)面形態(tài)其喙部呈等腰三角形，喙長和頭蓋長的長度基本相當，喙頂點呈鉤狀。側(cè)壁后部彎曲向下，并有側(cè)壁皺發(fā)育，側(cè)壁皺偏離側(cè)壁斜對角線發(fā)育，側(cè)壁后部上方往頭蓋方向收縮。翼部發(fā)達，并有翼齒發(fā)育(圖2A)。角質(zhì)顎下顎顎緣處在喙頂點處鉤狀彎曲，其余發(fā)育較平直，喙部與翼部交匯處顎角角度大約為120°。

表2 下顎樣品鑒定

Tab.2 Identification of sample of lower beak

圖1 大型海洋掠食性魚類胃含物頭足類角質(zhì)顎(側(cè)視)

A：夏威夷雙柔魚；B：乍波蛸；C：紡錘烏賊；D：賽拉斯帆烏賊；E：鳥柔魚；F：網(wǎng)紋武裝烏賊； G：太平洋帆烏賊；H：南爪烏賊；I：魚鉤烏賊；J：快蛸；K：鳶烏賊；L：玻璃烏賊； M：扁船蛸；N：透明歐文烏賊；O：薄肌水孔蛸；P：大帆烏賊；Q：發(fā)光柔魚。下同

A:.; B:.; C:.; D:.; E:.; F:.; G:.;H:.; I:.; J:.; K:.; L:.; M:.; N:.; O:.; P:.; Q:.. The same as below.

2.1.2 乍波蛸(.) 乍波蛸隸屬八腕目、單盤蛸科(Bolitaenidae)、乍波蛸屬()(圖1B)。乍波蛸角質(zhì)顎下顎側(cè)面形態(tài)其喙部只有小小凸起，并且喙頂點較鈍。側(cè)壁發(fā)育很好且較長，側(cè)壁皺發(fā)育不明顯，側(cè)壁后部上方遠離頭蓋。翼部發(fā)育明顯，無翼齒發(fā)育。角質(zhì)顎下顎顎緣處呈鋸齒狀(圖2B)。

2.1.3 紡錘烏賊(.) 紡錘烏賊隸屬槍形目、小頭烏賊科(Cranciidae)、紡錘烏賊屬() (圖1C)。紡錘烏賊角質(zhì)顎下顎側(cè)面形態(tài)其喙部呈等腰三角形，喙長和頭蓋長的長度基本相當，喙頂點呈鉤狀。側(cè)壁后部彎曲向下，無側(cè)壁皺發(fā)育且其側(cè)壁較平坦。翼部發(fā)達，有翼齒發(fā)育(圖2C)。角質(zhì)顎下顎顎緣處在喙頂點處鉤狀彎曲，其余發(fā)育較平直，喙部與翼部交匯處顎角角度大約為110°。

2.1.4 賽拉斯帆烏賊(.) 賽拉斯帆烏賊隸屬槍形目、帆烏賊科(Histioteuthidae)、帆烏賊屬()(圖1D)。賽拉斯帆烏賊角質(zhì)顎下顎側(cè)面形態(tài)其喙部呈三角形，喙長大于頭蓋長。側(cè)壁后部傾斜向下，有側(cè)壁皺發(fā)育，其側(cè)壁皺沿側(cè)壁斜對角線發(fā)育，側(cè)壁后部上方往頭蓋方向收縮明顯。翼部發(fā)達，無翼齒發(fā)育(圖2D)。顎緣在靠近喙頂點處向內(nèi)彎曲，其余均較為筆直，喙部與翼部交匯處顎角角度約為130°。

圖2 大型海洋掠食性魚類胃含物頭足類角質(zhì)顎(頂視)

2.1.5 鳥柔魚(.) 鳥柔魚隸屬槍形目、柔魚科(Ommastrephidae)、鳥柔魚屬() (圖1E)。鳥柔魚角質(zhì)顎下顎側(cè)面形態(tài)其喙部呈等腰三角形，喙長和頭蓋長的長度基本相當，喙頂點呈鉤狀。側(cè)壁后部傾斜向下，側(cè)壁皺發(fā)育，并偏離側(cè)壁斜對角線發(fā)育，側(cè)壁后部上方往頭蓋方向收縮明顯。兩側(cè)翼部發(fā)達，有翼齒發(fā)育(圖2E)。角質(zhì)顎下顎顎緣處向內(nèi)彎曲，喙部與翼部交匯處顎角角度為120°左右。

2.1.6 網(wǎng)紋武裝烏賊(.) 網(wǎng)紋武裝烏賊隸屬槍形目、武裝烏賊科(Enoploteuthidae)、武裝烏賊屬()(圖1F)。網(wǎng)紋武裝烏賊角質(zhì)顎下顎側(cè)面形態(tài)其喙部呈三角形，喙長大于頭蓋長。側(cè)壁后部傾斜向下，側(cè)壁皺發(fā)育，并偏離側(cè)壁斜對角線發(fā)育，側(cè)壁后部上方往頭蓋方向收縮明顯。翼部發(fā)達，無翼齒發(fā)育(圖2F)。角質(zhì)顎下顎顎緣處向內(nèi)彎曲明顯，喙部與翼部交匯處顎角角度約為120°。

2.1.7 太平洋帆烏賊(.) 太平洋帆烏賊隸屬槍形目、帆烏賊科、帆烏賊屬(圖1G)。太平洋帆烏賊角質(zhì)顎下顎側(cè)面形態(tài)其喙部呈等腰三角形，喙長和頭蓋長的長度基本相當，喙頂點呈鉤狀。側(cè)壁后部傾斜向下，并有側(cè)壁皺發(fā)育明顯，其側(cè)壁皺沿側(cè)壁斜對角線發(fā)育，側(cè)壁后部上方往頭蓋方向收縮。翼部發(fā)達，翼齒發(fā)育不明顯(圖2G)。角質(zhì)顎下顎顎緣處在喙頂點處鉤狀彎曲，其余發(fā)育較平直，喙部與翼部交匯處顎角角度約為120°。

2.1.8 南爪烏賊(.) 南爪烏賊隸屬槍形目、爪烏賊科(Onychoteuthidae)、南爪烏賊屬()(圖1H)。南爪烏賊角質(zhì)顎下顎側(cè)面形態(tài)其喙部呈等腰三角形，喙長和頭蓋長的長度基本相當。側(cè)壁后部傾斜向下，并有側(cè)壁皺發(fā)育，其側(cè)壁皺偏離側(cè)壁斜對角線發(fā)育，側(cè)壁后部上方往頭蓋方向收縮。翼部發(fā)達，無翼齒發(fā)育(圖2H)。角質(zhì)顎下顎顎緣處較平直，喙部與翼部交匯處顎角角度約為100°。

2.1.9 魚鉤烏賊(.) 魚鉤烏賊隸屬槍形目、魚鉤烏賊科(Ancistrocheiridae)、魚鉤烏賊屬()(圖1I)。魚鉤烏賊角質(zhì)顎下顎側(cè)面形態(tài)其喙部呈等腰三角形，喙長和頭蓋長的長度基本相當，喙頂點呈鉤狀。側(cè)壁后部彎曲向下，側(cè)壁皺發(fā)育，并偏離側(cè)壁斜對角線發(fā)育，側(cè)壁后部上方往頭蓋方向收縮。翼部發(fā)達，有翼齒發(fā)育，在翼齒附近有翼溝形成(圖2I)。角質(zhì)顎下顎顎緣處在喙頂點處鉤狀彎曲，其余發(fā)育較平直，顎緣與翼部交匯處顎角角度約為110°。

2.1.10 快蛸(.) 快蛸隸屬八腕目、快蛸科(Ocythoidae)、快蛸屬()(圖1J)?？祢俳琴|(zhì)顎下顎側(cè)面形態(tài)其喙部只有小凸起且喙頂點較尖。側(cè)壁發(fā)育很好且較長，無側(cè)壁皺發(fā)育，側(cè)壁后部上方遠離頭蓋。翼部發(fā)育顯著，無翼齒發(fā)育。角質(zhì)顎下顎喙頂點發(fā)育出顯著的小尖凸，顎緣處呈鋸齒狀(圖2J)。

2.1.11 鳶烏賊(.) 鳶烏賊隸屬槍形目、柔魚科、鳶烏賊屬()(圖1K)。鳶烏賊角質(zhì)顎下顎側(cè)面形態(tài)其喙部呈等腰三角形，喙長和頭蓋長的長度基本相當，喙頂點呈鉤狀。側(cè)壁后部彎曲向下，無側(cè)壁皺發(fā)育且側(cè)壁較平坦。翼部發(fā)達，翼齒發(fā)育(圖2K)。角質(zhì)顎下顎顎緣處在喙頂點鉤狀彎曲，其余發(fā)育較平直，喙部與翼部交匯處顎角角度約為120°。

2.1.12 玻璃烏賊(.) 玻璃烏賊隸屬槍形目、柔魚科、玻璃烏賊屬 ()(圖1L)。玻璃烏賊角質(zhì)顎下顎側(cè)面形態(tài)其喙部呈等腰三角形，喙長和頭蓋長的長度基本相當，喙頂點呈鉤狀。側(cè)壁后部彎曲向下，并有側(cè)壁皺發(fā)育，其側(cè)壁皺偏離側(cè)壁斜對角線發(fā)育，側(cè)壁后部上方往頭蓋方向收縮。翼部發(fā)達，翼齒發(fā)育不明顯(圖2L)。角質(zhì)顎下顎顎緣處向內(nèi)彎曲明顯，喙部與翼部交匯處顎角角度約為120°。

2.1.13 扁船蛸(.) 扁船蛸隸屬八腕目、船蛸科(Argonautidae)、船蛸屬()(圖1M)。扁船蛸角質(zhì)顎下顎側(cè)面形態(tài)其喙部只有小小凸起，并且喙頂點較鈍。側(cè)壁發(fā)育很好且較長，無側(cè)壁皺發(fā)育，側(cè)壁后部上方遠離頭蓋。翼部發(fā)育顯著，無翼齒發(fā)育。從兩側(cè)翼部沿顎緣到喙頂點形似殘月(圖2M)。

2.1.14 透明歐文烏賊(.) 透明歐文烏賊隸屬槍形目、小頭烏賊科、歐文烏賊屬() (圖1N)。透明歐文烏賊角質(zhì)顎下顎側(cè)面形態(tài)其喙部呈三角形，喙長大于頭蓋長的長度。側(cè)壁后部傾斜向下，并有側(cè)壁皺發(fā)育，側(cè)壁皺沿側(cè)壁斜對角線發(fā)育，側(cè)壁后部上方往頭蓋方向收縮。翼部發(fā)達，無翼齒發(fā)育(圖2N)。角質(zhì)顎下顎顎緣處向內(nèi)彎曲，喙部與翼部交匯處顎角角度約為120°。

2.1.15 薄肌水孔蛸(.) 薄肌水孔蛸隸屬八腕目、水孔蛸科(Tremoctopodidae)、水孔蛸屬() (圖1O)。薄肌水孔蛸角質(zhì)顎下顎側(cè)面形態(tài)其喙部極短且發(fā)育不明顯。側(cè)壁發(fā)育很好且較長，無側(cè)壁皺發(fā)育，側(cè)壁后部上方遠離頭蓋。翼部發(fā)育顯著，無翼齒發(fā)育。從兩側(cè)翼部沿顎緣到喙頂點形似殘月(圖2O)。

2.1.16 大帆烏賊(.) 大帆烏賊隸屬槍形目、帆烏賊科、帆烏賊屬(圖1P)。大帆烏賊角質(zhì)顎下顎側(cè)面形態(tài)其喙部呈三角形，喙長大于頭蓋長。側(cè)壁后部傾斜向下，并有側(cè)壁皺發(fā)育，其側(cè)壁皺沿側(cè)壁斜對角線發(fā)育，側(cè)壁后部上方往頭蓋方向收縮。翼部發(fā)達，無翼齒發(fā)育(圖2P)。角質(zhì)顎下顎顎緣處向內(nèi)彎曲顯著，喙部與翼部交匯處顎角角度大約為110°。

2.1.17 發(fā)光柔魚(.) 發(fā)光柔魚隸屬槍形目、柔魚科、發(fā)光柔魚屬 () (圖1Q)。發(fā)光柔魚角質(zhì)顎下顎側(cè)面形態(tài)其喙部呈三角形，喙長大于頭蓋長。側(cè)壁后部彎曲向下，無側(cè)壁皺發(fā)育且其側(cè)壁較平坦。翼部發(fā)達，有翼齒發(fā)育(圖2Q)。角質(zhì)顎下顎在顎緣大約1/2處向內(nèi)彎折明顯，喙部與翼部交匯處顎角角度約為105°。

2.2 形態(tài)信息分類及聚類

2.2.1 角質(zhì)顎形態(tài)信息分類檢索 通過大型海洋掠食性魚類中胃含物食性鑒定出角質(zhì)顎下顎種類有2目10科17種；其中，槍形目13種，八腕目4種 (圖1和圖2)。根據(jù)頭足類角質(zhì)顎形態(tài)特異性結(jié)合角質(zhì)顎形態(tài)術(shù)語，編制角質(zhì)顎形態(tài)信息分類檢索(表3)。

2.2.2 角質(zhì)顎形態(tài)信息聚類分析 通過角質(zhì)顎形態(tài)信息在頭足類科級別進行聚類分析顯示，由科聚到目之間的聚類效果顯著。角質(zhì)顎整體形態(tài)的聚類關(guān)系中，10個科的頭足類生物主要被分為2組，分別是槍形目和八腕目。而在目級別之下的聚類過程中，槍形目的柔魚科和魚鉤烏賊科、帆烏賊科和爪烏賊科、小頭烏賊科和武裝烏賊科分別先聚為一組，其歐式距離分別為0.1、0.251、0.165；八腕目的單盤蛸科和船蛸科先聚為一組，其歐式距離為0.117(圖3)。

表3 角質(zhì)顎形態(tài)分類檢索

Tab.3 Classification retrieval of beak morphology

注：角質(zhì)顎形態(tài)相互區(qū)別的特征用不同序號表示，其中加括號以表示它們是相對的特征。

Note: The distinct features of the beaks morphology are represented by different serial numbers, with brackets added to indicate that they are relative features.

圖3 基于角質(zhì)顎形態(tài)信息的頭足類聚類分析

3 討論

3.1 基于角質(zhì)顎分析胃含物的可行性

角質(zhì)顎具有較好的抗腐蝕性和結(jié)構(gòu)穩(wěn)定性。大型海洋掠食性魚類胃含物中采集的角質(zhì)顎下顎，由于長時間在胃里會受到胃液侵蝕，其角質(zhì)顎形態(tài)最外圍會受到一定的影響，但是其整體形態(tài)特異性基本保留。角質(zhì)顎為幾丁質(zhì)組織(劉必林等, 2017)，其角質(zhì)顎的機械強度與其化學成分相關(guān)(Miserez, 2008)，在機械性能變化中，其喙部具有很高的機械強度(林靜遠等, 2020a、b)，從翼部到喙部機械強度逐漸變大，而在角質(zhì)顎各個部分中，喙部受到胃液影響變化最小，本研究中,喙部在角質(zhì)顎鑒定中起到十分重要的作用。因此，在分類過程中將角質(zhì)顎側(cè)面形態(tài)分為喙部、側(cè)壁、翼部3個部分。

角質(zhì)顎具有顯著的形態(tài)特異性，并具有很好的三維空間立體感。角質(zhì)顎與魚類耳石(歐利國等, 2019a、2020)在形態(tài)分析中，雖然都具有種的特異性，但是，耳石形態(tài)特異性明顯僅在內(nèi)側(cè)面和外側(cè)面，立體感明顯不如角質(zhì)顎明顯。以往國內(nèi)角質(zhì)顎形態(tài)研究都主要集中在其側(cè)視形態(tài)分析上，而忽視角質(zhì)顎立體形態(tài)特性。通過角質(zhì)顎側(cè)面形態(tài)測量形態(tài)參數(shù)，從而進行角質(zhì)顎形態(tài)分析(瞿俊躍等, 2018)，以及利用角質(zhì)顎側(cè)面形態(tài)進行地標點標記(方舟, 2016)，進而提取相關(guān)形態(tài)信息等。因此，本研究對胃含物角質(zhì)顎形態(tài)進行分析過程中，分析了其側(cè)視形態(tài)和頂視形態(tài)。通過對角質(zhì)顎進行多維面的分析，使胃含物角質(zhì)顎在鑒定過程中，能準確觀察到各個種之間的形態(tài)差異。

此外，以往的大型海洋掠食性魚類胃含物分析中，直接利用頭足類軀體進行種類鑒定存在一定的局限性。鑒定胃含物頭足類種類是通過其軀體等其他外部特征進行種類鑒定，然而在某些情況時，大型海洋掠食性魚類在攝食頭足類生物后，如消化時間過長，外部形態(tài)特征會變得很難辨識。如在帆蜥魚()食性分析研究中，雖然通過軀體特征鑒定出多種頭足類生物，但仍然存在一定數(shù)量的未鑒定頭足類(劉攀等, 2019）?；诓杉瘶悠返南∪毙院筒豢芍貜?fù)性，應(yīng)用頭足類內(nèi)部硬組織角質(zhì)顎形態(tài)進行鑒定，不僅可以對其外部形態(tài)進行佐證，而且又豐富了頭足類分類鑒定內(nèi)容，對其食性組成分析更為完善，其效果與傳統(tǒng)食性分析相輔相成，對胃含物分析鑒定頭足類生物具有十分重要的意義。

3.2 形態(tài)特異性對胃含物角質(zhì)顎識別的有效性

角質(zhì)顎形態(tài)特異性(劉必林等, 2017)在胃含物頭足類生物識別中具有很好的優(yōu)越性，角質(zhì)顎不僅在空間上是立體感極強的三維構(gòu)造，而且其二維形態(tài)內(nèi)的細致變化也極為豐富。因此，在研究角質(zhì)顎種類鑒定過程中，以側(cè)視形態(tài)為主，頂視形態(tài)為輔，對角質(zhì)顎形態(tài)進行準確描述分析。本研究鑒定槍形目和八腕目，其槍形目的角質(zhì)顎喙部發(fā)育顯著，呈三角形，側(cè)壁近似菱形，翼部發(fā)達；而八腕目的角質(zhì)顎喙部發(fā)育一般或者不明顯，側(cè)壁近似長矩形，翼部發(fā)育較好。本研究根據(jù)各個種的角質(zhì)顎喙部形態(tài)對其進行初步區(qū)分，角質(zhì)顎喙部主要形態(tài)有近似三角形、等腰三角形和凸起形態(tài)等。

在槍形目下的各個種，其側(cè)壁均為四邊形近似菱形，但大致根據(jù)其側(cè)壁后部形態(tài)變化可分為2種情況，一種是側(cè)壁后部近似水平向下，另一種是側(cè)壁后部傾斜向下。而角質(zhì)顎在其側(cè)壁上的形態(tài)變化又可分為無側(cè)壁皺發(fā)育、側(cè)壁皺偏離對角線發(fā)育和側(cè)壁皺沿對角線發(fā)育3種。研究發(fā)現(xiàn)，喙部與翼部交匯處所形成的顎角角度大小，影響其角質(zhì)顎側(cè)面形態(tài)中喙頂點和翼部最前端點之間距離的遠近，同時，也造成了其角質(zhì)顎整體形態(tài)的變化差異。角質(zhì)顎喙部內(nèi)側(cè)為顎緣，各個種的顎緣形態(tài)變化豐富，在本研究中有向內(nèi)彎曲、向內(nèi)彎折等變化。

在八腕目中的各個種，其喙部變化為無凸起，凸起較鈍，凸起較尖。側(cè)壁后部上方均遠離頭蓋處，其側(cè)壁表面較光滑。但在八腕目個別種的顎緣處變化較為特別，其顎緣呈現(xiàn)出鋸齒狀，這可能與其喙部發(fā)育不明顯有關(guān)。角質(zhì)顎是頭足類的攝食器官，其主要功能是撕咬食物(劉必林等, 2009、2017)，因此，其顎緣處形態(tài)變化，很可能是因為捕食需要從而進化出鋸齒形狀，符合適者生存的自然法則。

3.3 角質(zhì)顎形態(tài)分類和聚類對胃含物分析的重要性

通過對角質(zhì)顎形態(tài)進行系統(tǒng)描述，并對角質(zhì)顎形態(tài)的共性和個性進行了整體歸類，進而建立胃含物角質(zhì)顎分類檢索。由于角質(zhì)顎對頭足類種類鑒定具有重要作用，因此，通過分類檢索對其胃含物的角質(zhì)顎形態(tài)進行分類，進而識別頭足類種類。本研究以角質(zhì)顎形態(tài)的特異性，根據(jù)喙部、側(cè)壁、翼部的整體形態(tài)信息作為角質(zhì)顎形態(tài)區(qū)分的共性信息，將17種頭足類角質(zhì)顎中具有共性的形態(tài)信息進行歸類。槍形目角質(zhì)顎其側(cè)面形態(tài)喙部近似三角形，側(cè)壁為四邊形近似菱形等，八腕目角質(zhì)顎其側(cè)面形態(tài)側(cè)壁近似長四邊形，因此，區(qū)分出2個目，把13個種角質(zhì)顎歸為槍形目，把4個種角質(zhì)顎歸為八腕目。此外，通過角質(zhì)顎的喙部、側(cè)壁、翼部3個重要組成部分的局部細節(jié)形態(tài)信息，如側(cè)壁皺、顎角角度、翼齒等作為各個種之間區(qū)分的個性信息，進而實現(xiàn)種與種之間的形態(tài)特征的進一步細分。本研究利用角質(zhì)顎形態(tài)信息所建立的分類檢索，在胃含物角質(zhì)顎形態(tài)的種間層次上區(qū)分明顯，區(qū)分出各個種在其形態(tài)上具有獨特的個性。

此外，本研究通過聚類分析得到的聚類結(jié)果主要聚成兩大類，分別是槍形目和八腕目，也驗證了本研究在角質(zhì)顎形態(tài)分類中共性特征。橢圓傅里葉變換分析得到整體形態(tài)信息系數(shù)，很好地把多個科級別的頭足類角質(zhì)顎形態(tài)共性進行聚類，在目級別其聚類劃分與分類檢索相一致。通過聚類分析可以對角質(zhì)顎整體形態(tài)共性進行聚類，而對角質(zhì)顎各個種的個性特征分析需要結(jié)合分類檢索進行更為細致的分類和歸類。以往角質(zhì)顎形態(tài)研究主要分析各個種角質(zhì)顎形態(tài)種間區(qū)別(劉必林等, 2015），并未討論過多個種角質(zhì)顎之間內(nèi)在共性聯(lián)系。因此，本研究在胃含物角質(zhì)顎形態(tài)的分類上即分析了各個種之間個性特征，也分析了各個種之間的內(nèi)在聯(lián)系的共性特征。

隨著海洋漁業(yè)的迅速發(fā)展(陳新軍, 2019)，大型海洋掠食性魚類作為人類捕撈目標物種(林龍山等, 2005)，同時也是競爭者。開展大型海洋掠食性魚類胃含物的分類研究，將有助于認識大型海洋掠食性魚類的食物組成和攝食習性，也有利于減輕遠洋漁業(yè)捕撈與大型海洋掠食性魚類捕食之間的競爭關(guān)系(Ohizumi, 2002)。

4 結(jié)論

本研究通過分類檢索和聚類分析研究胃含物角質(zhì)顎形態(tài)，認為利用角質(zhì)顎能實現(xiàn)大型海洋掠食性魚類胃含物中頭足類種類的識別和分類，并取得很好的分析效果，共鑒定出2目10科17種頭足類生物。通過進一步對胃含物角質(zhì)顎的側(cè)視和頂視形態(tài)特征的分析，發(fā)現(xiàn)角質(zhì)顎形態(tài)在不同視角下形態(tài)特征變化豐富多樣。在其分類過程中，角質(zhì)顎在種與種之間的個性形態(tài)差異具有顯著獨特性，在同一個目中，各個種之間其形態(tài)又具有明顯的一致性。本研究表明，角質(zhì)顎可作為胃含物頭足類生物鑒定的一種標志，它不僅佐證了以往胃含物分析，豐富了胃含物頭足類鑒定的內(nèi)容，而且有利于進一步完善胃含物頭足類分類鑒定體系，為大型海洋掠食性魚類食性分析研究奠定鑒定基礎(chǔ)。

致謝：在此感謝海上觀察員們的辛苦采樣，以及操亮亮、賀芊菡、崔鈺瑩、舒暢、卜心宇、力清影、劉巖和儲莫閑在實驗過程中提供的幫助。

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Systematic Classification of Cephalopod Beaks from Stomach Contents of Six Large Marine Predatory Fishes

OU Liguo1, GU Xinyu1, WANG Binyan2, LIU Bilin1,3①

(1.201306,; 2.201306,; 3.201306,)

With extensive utilization of fishery resources, it is important to understand the related feeding habits of large marine predatory fish. In traditional studies on stomach contents, cephalopod organisms in the stomach of fish are identified mainly on the basis of cephalopod body characteristics. However, because the physical characteristics of cephalopods are affected by digestive juices in fish stomachs, the appearance of cephalopods are easily destroyed. Therefore, there are some limitations in the identification of cephalopods based on these characteristics. Cephalopod beaks have morphological characteristics that can be used for species identification and classification, but the classification of cephalopod beaks from stomach contents of large marine predatory fish has not yet been conducted. Thus, in order to investigate the possibility of classifying cephalopod beaks from stomach contents of six large marine predatory fishes, we examined a total of 36 fish stomachs from the South Atlantic, Middle East Pacific, and Western Indian Oceans in October 2017, March～May 2018, and November 2018, and analyzed cephalopod beak morphology. In this study, two-dimensional digital images of beak morphology were collected. The side and top morphologies of each lower beak were collected for species identification. Based on the morphological characteristics of the beak and the terminology related to beak morphology, a classification retrieval table for beak morphology was developed. The morphology coefficients were analyzed by clustering at the family level by extracting the elliptic Fourier descriptor coefficients of beak morphology. Results showed that a total of 17 species of cephalopods were found in two orders and ten families through species identification using beak morphology. Analysis of the beak morphology from stomach contents revealed that the morphological characteristics of the beaks of 17 species of cephalopods are clearly different among species. According to the classification retrieval of beak morphology, the lower beak of the rostrum of 13 species of Teuthoidea was triangular and isosceles triangle, and the lateral wall was approximately rhomboid. The wings were well-developed. The lower beak of the rostrum of four species of Octopoda was developed, and the lateral wall was approximately a long quadrangle. Wing development occurred. The morphology of beaks in different cephalopods has unique characteristics, and the characteristics of each species are very different, as indicated during the analysis. Cluster analysis of morphological information from beaks was effective for distinguishing cephalopods at the order level. In the cluster analysis, beak morphology was divided into two main parts: one mainly corresponded to Teuthoidea and the other corresponded to Octopoda. The identification and classification of beak morphology from stomach contents can be used as a marker for the biological identification of cephalopods. This not only can support the recognition of cephalopods from stomach contents, but also enrich the identification content of cephalopods from stomach contents. This study lays the foundation for the classification and identification of cephalopods in the stomachs of large marine predatory fish.

Cephalopod; Lower beak; Large marine predatory fishes; Stomach contents; Classification search; Cluster analysis

LIU Bilin, E-mail: bl-liu@shou.edu.cn

10.19663/j.issn2095-9869.20210315002

*國家重點研發(fā)計劃(2019YFD0901404)、國家自然科學基金面上項目(NSFC41876141)、上海市“浦江人才”計劃項目(18PJ1404100)、上海市高校特聘教授“東方學者”崗位計劃項目(0810000243)和上海市科技創(chuàng)新行動計劃(10DZ1207500) 共同資助 [This work was supported of National Key Research and Development Program of China (2019YFD0901404), National Nature Science Foundation of China (NSFC 41876141), Shanghai Pujiang Program under Contract (18PJ1404100), Program for Professor of Special Appointment (Eastern Scholar) at Shanghai Institutions of Higher Learning under Contract (0810000243), and Shanghai Science and Technology Innovation Action Plan (10DZ1207500). 歐利國，E-mail: 919989412@qq.com

劉必林，教授，E-mail: bl-liu@shou.edu.cn

2021-03-15,

2021-06-11

A

2095-9869(2022)04-0105-11

http://www.yykxjz.cn/

歐利國, 顧心雨, 王冰妍, 劉必林. 6種大型海洋掠食性魚類胃含物角質(zhì)顎分類研究. 漁業(yè)科學進展, 2022, 43(4): 105–115

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(編輯 陳 嚴)