低溫脅迫對紅果風鈴木幼苗生理特性的影響

丁釋豐 袁森 黃稚清 秦新生 馮志堅

摘 要：為探究紅果風鈴木（Handroanthus chrysotrichus）對低溫的耐受能力，以1年生紅果風鈴木幼苗為材料，人工模擬不同低溫環(huán)境觀察幼苗在低溫下的受害情況，并測定SOD、MDA等生理指標和葉綠素熒光參數(shù)。結(jié)果表明：紅果風鈴木幼苗在遭受6 ℃及以上低溫脅迫時，能夠通過提高SOD活性、增加SS、Pro以及葉綠素含量增強植株抗寒力，進而緩解脅迫給植株帶來的傷害;紅果風鈴木幼苗還能夠提高NPQ耗散過剩的光能避免光合機構(gòu)受低溫破壞，但隨著溫度下降至2 ℃，PSⅡ反應(yīng)中心的傷害愈發(fā)嚴重，光合作用能力受到顯著影響。結(jié)合各項指標變化特征，推測紅果風鈴木幼苗能夠有效通過自身調(diào)節(jié)緩解脅迫帶來傷害的最低溫度范圍為2～5 ℃，具體臨界點還需進一步驗證。在遭受6 ℃及以上低溫脅迫時，紅果風鈴木幼苗主要通過提高SOD活性和積累SS緩解低溫給植株帶來的損傷;隨著溫度下降至2 ℃及以下低溫時，主要通過提高SOD活性和積累Pro緩解低溫給植株帶來的損傷。綜合分析認為，紅果風鈴木幼苗無法抵抗0 ℃及以下低溫產(chǎn)生的凍害，但對0 ℃以上低溫有一定的耐受力，研究結(jié)果有利于紅果風鈴木的抗性品種選育和推廣種植，對探索植物抗寒生理機制具有一定意義。

關(guān)鍵詞：紅果風鈴木， 低溫脅迫， 生理指標， 葉綠素熒光參數(shù)

中圖分類號：Q945

文獻標識碼：A

文章編號：1000-3142（2020）08-1151-08

Abstract：In order to explore the tolerance and reaction mechanism of Handroanthus chrysotrichus towards coldness， one year seedlings of H. chrysotrichus were put under artificially controlling low temperature treatments. Physiological indexes and chlorophyll fluorescence parameters were measured. The result shows that under low temperature stress of 6 ℃ or above， seedlings can improve their cold tolerance and protect themselves by enhancing SOD activities， SS contents and Pro contents. In addition， seedlings can also prevent their photosynthetic system from cold damaging through improving NPQ. When the temperature reaches to 2 ℃， both PSⅡ reaction center and photosynthetic system will be badly damaged. From these changes， we deduce that seedlings of H. chrysotrichus can resist to low temperature ranging 2-5 ℃ and prevent the meselves from coldness through self-adjustment. However， the critical point still needs to be determined. Our paper also finds out that when facing low temperature 6 ℃ or above， SS contents rapidly rise up. When the temperature reaches to 2 ℃ or below， Pro contents remarkably rise up. Perhaps seedlings of H. chrysotrichus can protect themselves from low temperature 6 ℃ or above by enhancing SOD activities and SS contents. Seedlings of H. chrysotrichus will mitigate damages of low temperature 2 ℃ or below by enhancing SOD activities and Pro contents. It is concluded that the seedlings of H. chrysotrichus could not resist the freezing damage caused by low temperature below 0 ℃， but have certain tolerance to low temperature above 0 ℃. The results are beneficial to both selecting resistent varieties and promoting cultivation. It is also good for exploring cold tolerant ability of plants.

Key words：Handroanthus chrysotrichus， low temperature stress， physiological index， chlorophyll fluorescence parameters

紅果風鈴木（Handroanthus chrysotrichus）屬紫葳科（Bignoniaceae）風鈴木屬（Handroanthus），具有良好的觀賞價值，春季黃花滿樹，夏秋枝葉繁茂，冬季枝干優(yōu)美，在華南地區(qū)道路綠化、園林造景中應(yīng)用廣泛。近年來，對紅果風鈴木的研究多集中于栽培技術(shù)（Bittencourt & Giorgi， 2010;Sampaio et al.， 2013;Dos et al.， 2017）、觀賞價值（Garofalo & Regalado， 2006;Rebelatto et al.， 2013）。在生理研究方面，Brun et al.（2017）對城市中紅果風鈴木體內(nèi)的微量營養(yǎng)元素水平進行了分析，Moura et al.（2016）研究了氣候?qū)t果風鈴木體內(nèi)蛋白質(zhì)和碳水化合物含量的影響，但其對于逆境的耐受能力與響應(yīng)機制的研究還處于一片空白。因此，對紅果風鈴木的耐寒能力及響應(yīng)機制進行研究，既彌補了空白，有利于其耐寒品種的選育，又促進紅果風鈴木生產(chǎn)和推廣。

當環(huán)境溫度低于臨界溫度時，植物會受到傷害，溫度越低植物受害越重。目前，國內(nèi)外關(guān)于低溫脅迫的研究越發(fā)詳細，我國植物生理特性受低溫脅迫影響的研究從最初主要集中于生理生化方面，逐步轉(zhuǎn)向分子水平研究層面（楊陽等，2018）。應(yīng)對低溫脅迫植物的生理機制及其抗性表現(xiàn)在平衡滲透壓、清除活性氧、光合效率以及葉片超微結(jié)構(gòu)變化等多個方面（李文明等，2017）。但植物生理生化受低溫脅迫的影響，因種類、地理、溫度、時長以及溫度降幅等不同而不同，且溫度的變化能引起其他環(huán)境因子的變化，針對植物在應(yīng)對多復合環(huán)境因子脅迫的響應(yīng)還有待于進一步深入研究。我國華南地區(qū)分布的植物多為熱帶或亞熱帶植物，在冬季植株常遇寒潮而受冷害或凍害，嚴重時會導致植株死亡造成直接經(jīng)濟損失。因此，對華南地區(qū)主要經(jīng)濟樹種的抗寒性進行研究，有利于抗性品種選育和種質(zhì)改良創(chuàng)新，還可為植物抗性生理機制研究提供科學依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 實驗設(shè)計

材料為長勢一致的1年生紅果風鈴木容器苗（廣東國森林業(yè)有限公司提供）。共設(shè)置10 ℃（D1組）、6 ℃（D2組）、2 ℃（D3組）、0 ℃（D4組）、-2 ℃（D5組）5個實驗組（D組），每組3個重復、每個重復3盆幼苗，對照組（CK組）在自然條件下培育。

用FYS-10智能人工氣候室模擬低溫環(huán)境，在48 h內(nèi)從30 ℃緩沖到10 ℃（每6 h降低2.5 ℃）。10 ℃處理48 h后，取出D1組于常溫下培育24 h后測定相關(guān)指標，并記錄幼苗受害表現(xiàn)。其余4組繼續(xù)在氣候室中6 ℃處理48 h后，取出D2組測定其指標并記錄幼苗受害表現(xiàn)，依次類推。樣株采樣結(jié)束后，在自然條件恢復培養(yǎng)30 d，觀察植株脫離脅迫環(huán)境后的恢復情況。

1.2 指標測定

超氧化物歧化酶（SOD）活性測定采用氮藍四唑（NBT）光還原法;可溶性糖（SS）含量測定采用蒽酮法;游離脯氨酸（Pro）含量測定采用酸性茚三酮顯色法;丙二醛（MDA）含量測定采用硫代巴比妥酸（TBA）法（史樹德等，2011）。

葉綠素熒光參數(shù)的測定用PAM-2500便攜式調(diào)制葉綠素熒光儀，使用90°角光纖適配器暗反應(yīng)30 min后，采用飽和脈沖模式，測量其慢速動力學曲線，測量時間為300 s。測定的指標包括最小熒光產(chǎn)量（F0）、最大熒光產(chǎn)量（Fm）、PSⅡ的最大光合量子產(chǎn)量（Fv/Fm）、PSⅡ的實際光合量子產(chǎn)量[Y（Ⅱ）]、光化學淬滅系數(shù)（qP）和非光化學淬滅系數(shù)（NPQ）。

2 結(jié)果與分析

2.1 低溫脅迫對紅果風鈴木幼苗形態(tài)的影響

對不同低溫處理下的紅果風鈴木幼株形態(tài)變化進行觀察記錄（表1），低溫脅迫下紅果風鈴木幼苗生長受到顯著影響。其中，10 ℃低溫脅迫下，紅果風鈴木幼苗便已受到明顯傷害，主要表現(xiàn)為組織柔軟，部分葉片萎蔫，并伴隨脫水癥狀;隨著脅迫程度加深，2 ℃低溫脅迫下植株受到的傷害顯著加深超1/2的葉片萎蔫，部分葉片脫水嚴重;-2 ℃低溫脅迫下，植株全部葉片萎蔫，植株脫水嚴重，甚至干枯瀕死。10 ℃是華南冬季寒潮常見低溫，紅果風鈴木幼苗在這一階段就已受到明顯傷害，初步判斷其對低溫的耐受能力較差。

經(jīng)30 d的復培，6 ℃及以上低溫處理的組別可較快恢復正常生長;2 ℃組的植株雖然存活，但長勢較差，說明2 ℃低溫給植株帶來了較重傷害，需較長時間才能夠恢復;0 ℃組與-2 ℃組的植株在復培中無法恢復，植株死亡（圖版 I）。推測紅果風鈴木原產(chǎn)于熱帶地區(qū)，生長環(huán)境溫度多在0 ℃以上，導致其對凍害的耐受能力差。

2.2 低溫脅迫對紅果風鈴木幼苗生理指標的影響

低溫條件會影響植物的膜脂過氧化作用，使葉片中MDA含量增加，進而改變?nèi)~片內(nèi)組織的生理結(jié)構(gòu)，使其失去原有生理活性和功能，最終導致植物受到損害（李倩等，2016）。SOD是植物體內(nèi)重要的保護酶，低溫環(huán)境下能夠避免超氧自由基對膜的傷害（Kanazawa et al.， 2010）。隨著低溫脅迫程度的加深，紅果風鈴木幼苗葉片內(nèi)MDA的含量呈不斷增加的趨勢，在10、6 ℃低溫處理下平緩上升（P>0.05），在2、0和-2 ℃低溫處理下迅速上升，且與CK組差異顯著（P<0.05）。紅果風鈴木幼苗葉片SOD活性呈現(xiàn)明顯的波動（表 2），從10 ℃開始逐漸增強，但在2 ℃驟然下降至未低溫處理前水平，又在-2 ℃時達到最大值（P<0.05）。綜合分析MDA含量與SOD活性的變化，可以發(fā)現(xiàn)在6 ℃及以上低溫脅迫下，紅果風鈴木幼苗能夠有效通過體內(nèi)的保護酶清除活性氧，但在2 ℃及以下低溫脅迫下植株受害程度顯著加深， 推斷紅果風鈴木幼苗能夠有效通過自身調(diào)節(jié)緩解低溫脅迫帶來傷害的臨界范圍在2～5 ℃之間。

為了各項生理過程在解除低溫脅迫后能夠正常進行，植物會在體內(nèi)產(chǎn)生脯氨酸、可溶性糖等大量低分子化合物（郝建軍等，2007）?？扇苄蕴鞘侵参矬w內(nèi)重要的滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)之一，植物體內(nèi)的淀粉在遭受低溫脅迫時會轉(zhuǎn)化成可溶性糖以降低冰點緩解低溫對膜系統(tǒng)的傷害，從而提高抗寒性（趙慧等，2017）。紅果風鈴木幼苗葉片中的SS含量在低溫脅迫前期迅速上升，在10、6 ℃低溫處理下迅速上升（P<0.05），隨后出現(xiàn)波動，各實驗組SS含量均顯著高于CK組。低溫處理下，紅果風鈴木幼苗葉片中的Pro含量和SS含量的變化相似，呈現(xiàn)出先上升后些微下降的趨勢（表2），說明Pro的積累有利于提高植物的抗寒能力。低溫處理開始后，Pro含量迅速上升，并在2 ℃時迅速達到了最大值（較6 ℃組上升了119.61%），隨后又緩慢下降，各實驗組的Pro含量均顯著高于對照組（P<0.05）。

2.3 低溫脅迫對紅果風鈴木葉片葉綠素含量的影響

低溫脅迫能加劇葉綠體的降解，并抑制其合成，因此葉綠素含量的穩(wěn)定性有利于光合作用的進行，從而增強對低溫脅迫的忍耐力（何躍君等，2008）。隨著溫度的下降，紅果風鈴木幼苗葉片內(nèi)的葉綠素含量呈現(xiàn)出一定的波動（表 3）。10 ℃組植株葉片中的葉綠素含量較CK組有顯著下降（P<0.05），但6 ℃組較10 ℃組顯著上升了58.03%（P<0.05），與CK組含量接近。此后，在2 ℃之后葉綠素含量雖略高于CK組（P>0.05），但低溫抑制了葉綠素色素合成酶的活性，葉綠素的合成速度小于被降解速度，-2 ℃組葉綠素含量已經(jīng)明顯低于CK組，植株全部葉片萎蔫失綠，瀕臨死亡。

2.4 低溫脅迫對紅果風鈴木幼苗葉片葉綠素熒光參數(shù)的影響

2.4.1 低溫脅迫對紅果風鈴木幼苗葉片最大光化學效率的影響 葉綠素熒光信號具有豐富的光合作用信息，利用葉綠素熒光參數(shù)研究植物在脅迫條件下的光合作用可以推測出環(huán)境脅迫對植物的影響程度（Schubert et al.， 2006），反映植株生長勢和抗性強弱（楊猛等，2012）。隨著處理溫度的不斷降低，紅果風鈴木幼苗F0不斷上升，在6 ℃時達到最大值（P<0.05）隨后下降，并在-2 ℃時降到最小值。F0的上升表明低溫脅迫影響葉片光能的吸收，降低了原初光能轉(zhuǎn)化效率，引起了光抑制;Fm呈不斷下降的趨勢，與CK組差異顯著，2 ℃時降幅最大，表明在2 ℃及以下低溫，PSⅡ反應(yīng)中心受到了嚴重的損壞;Fv/Fm常用于度量植物葉片PSⅡ原初光能轉(zhuǎn)換效率，隨著處理溫度的不斷降低，紅果風鈴木幼苗的Fv/Fm不斷降低，并在2 ℃時下降到零點，隨后一直為零。比較各處理溫度下的數(shù)值，發(fā)現(xiàn)10 ℃實驗組較CK組顯著下降了39.23%（P<0.05），6 ℃實驗組比10 ℃實驗組顯著下降了64.50%（P<0.05）。此外，F(xiàn)v/Fm為零表明植株的光合電子傳遞效率為零，致使PSⅡ反應(yīng)中心激發(fā)能積累過剩，進而損傷PSⅡ反應(yīng)中心，導致葉片光合作用能力下降（圖 1）。

2.4.2 低溫脅迫對紅果風鈴木葉片 PSⅡ激發(fā)能分配的影響 qP在一定程度上反映植物對光能的利用程度（Genty et al.， 1989），隨著處理溫度的不斷降低，紅果風鈴木幼苗葉片的qP也不斷下降，各實驗組的結(jié)果均顯著低于同期CK組（P<0.05），并在2 ℃時降到零點。NPQ反映的是PSⅡ反應(yīng)中心吸收的光能無法用于電子傳遞而通過熱能散失掉的份額，將過剩光能耗散出來，可以避免對光合機構(gòu)的損傷（張雷明等，2003;陳世茹等，2011）。隨著處理溫度的降低，紅果風鈴木幼苗葉片的NPQ也不斷下降，10 ℃組比CK組顯著下降了87.70%（P<0.05），隨后持續(xù)緩慢下降（P>0.05），表明非輻射耗散不斷減少。Y（Ⅱ）反映植物光合電子傳遞速率的快慢（And & Weis， 2003），Y（Ⅱ）和Fv/Fm的變化呈高度一致，兩者都在10 ℃和6 ℃時顯著降低，在2 ℃時降至零點，說明PSⅡ反應(yīng)中心的實際光能轉(zhuǎn)換效率在低溫下受到了抑制，紅果風鈴木的光合機構(gòu)受到破壞（圖 2）。

3 討論與結(jié)論

低溫條件下，植物體內(nèi)的生理生化反應(yīng)會出現(xiàn)異常，主要表現(xiàn)在植物的滲透壓調(diào)節(jié)機制、保護酶體系、活性氧平衡等方面（Ruelland et al.， 2009;李猛等，2018）?；钚匝鹾妥杂苫斐芍参矬w內(nèi)的活性氧平衡被破壞，膜脂過氧化反應(yīng)加劇導致植物體內(nèi)MDA大量積累，膜功能受阻或喪失，造成代謝紊亂，從而對細胞產(chǎn)生傷害。有研究表明，喬木在低溫脅迫條件下體內(nèi)MDA的含量會顯著增加（王緯航，2017;陳凱等，2019）。一方面，在低溫脅迫下，紅果風鈴木幼苗體內(nèi)MDA大量積累，因此造成了植株的傷害，這與前人的研究結(jié)果一致。另一方面，低溫脅迫下為了維持植物體內(nèi)活性氧和自由基的動態(tài)平衡，減輕自身所受傷害，植物體內(nèi)的保護酶體系會發(fā)揮作用清除這些有害物質(zhì)，使SOD等保護酶活性增強大，但超過保護酶的作用范圍時其酶活性會下降（趙慧等，2017）。張文嬌和王小德（2011）研究發(fā)現(xiàn)梅花在其低溫耐受范圍內(nèi)，SOD的酶活性持續(xù)上升;章錦濤等（2017）在研究山茶的抗寒能力也發(fā)現(xiàn)隨著脅迫溫度的降低，植株體內(nèi)SOD活性先升高后降低。紅果風鈴木體內(nèi)的SOD等保護酶活性顯著上升，僅在2 ℃時活性較低，隨后酶活性又繼續(xù)上升，說明遭受低溫脅迫時，SOD是紅果風鈴木自我調(diào)節(jié)的主要物質(zhì)之一，但其在遭遇臨界點以下低溫時反應(yīng)具有一定的滯后性。在低溫脅迫條件下，通過滲透壓調(diào)節(jié)物質(zhì)來調(diào)節(jié)植物體內(nèi)細胞液濃度可幫助植物更好應(yīng)對低溫脅迫。雷雪峰等（2019）研究禾本科牧草中，發(fā)現(xiàn)植株體內(nèi)Pro含量隨著溫度的降低而顯著增強。SS、Pro等滲透壓保護物質(zhì)含量迅速增加以提高細胞液的濃度，從而降低細胞質(zhì)的冰點，保護細胞質(zhì)膠體不致遇冷凝固。植物到達抗寒性臨界點后，SOD等酶活性會降低（莊倩倩等，2018），本研究中紅果風鈴木幼苗SOD活性在2 ℃驟然下降，結(jié)合其余指標的變化特征，推測紅果風鈴木幼苗能夠有效通過自身調(diào)節(jié)緩解脅迫帶來傷害的最低溫度范圍為2～5 ℃，具體臨界點還需進一步實驗驗證。本研究還發(fā)現(xiàn)，在遭受6 ℃及以上低溫脅迫時，紅果風鈴木體內(nèi)SS含量快速上升，當溫度下降至2 ℃及以下低溫脅迫時，隨著不同的Pro合成途徑開放，Pro含量顯著增加。據(jù)此推測，紅果風鈴木幼苗在遭受6 ℃及以上低溫脅迫時主要通過增強SOD活性和積累SS緩解低溫給植株帶來的損傷;隨著溫度下降至2 ℃及以下低溫，主要通過增強SOD活性和積累Pro緩解低溫給植株帶來的損傷。

此外，紅果風鈴木幼苗在6～10 ℃低溫條件下可以通過提高葉綠素的含量提高植物代謝能力來補償逆境受到的傷害，進而提高耐受低溫的能力，但隨著脅迫溫度的降低和時間的延長，高強度的低溫脅迫會損傷光合色素，導致葉綠體結(jié)構(gòu)分解、淀粉粒消失、質(zhì)壁分離、細胞器崩潰降解等現(xiàn)象，進而對植物體造成損害（李曉靖和崔海軍，2018）。由于葉綠素的分解，進而影響了葉綠素熒光參數(shù)。前人研究也有發(fā)現(xiàn)，低溫脅迫使當歸和白及葉片葉綠素含量以及Y（Ⅱ） 、PSⅡ、光化qP等葉綠素熒光參數(shù)顯著降低（崔波等，2019;張牡丹等，2019），損害PS反應(yīng)。本研究中，在低溫脅迫下，紅果風鈴木幼苗葉片的光合作用能力也受到了顯著影響。在輕度低溫脅迫時紅果風鈴木幼苗能夠提高NPQ耗散過剩的光能保護光合機構(gòu)，但在6 ℃時Fv/Fm、Y（Ⅱ）、NPQ和qP開始急劇下降，F(xiàn)v/Fm、Y（Ⅱ）和qP更是在2 ℃降至零點，說明PSⅡ反應(yīng)中心的原初光能轉(zhuǎn)換效率和實際光能轉(zhuǎn)換效率在低溫下都受到了極大的抑制，且在2 ℃以下對PSⅡ反應(yīng)中心的傷害愈發(fā)嚴重。

綜合低溫脅迫對紅果風鈴木幼苗生理特征的影響，并結(jié)合其脫離脅迫后的復培情況，表明紅果風鈴木幼苗在遭受低溫脅迫后具有一定的自我修復機制，對2 ℃及以上低溫具有較強的耐受性，即具有一定抗冷性;對0 ℃及以下的低溫所引起的凍害沒有忍耐力。紅果風鈴木在華南地區(qū)進行種植推廣時，冬季應(yīng)做好必要的防護措施，避免低于2 ℃及以下低溫帶來經(jīng)濟價值和觀賞價值的損失。

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（責任編輯 周翠鳴）