植物NAC轉(zhuǎn)錄因子的結(jié)構(gòu)及功能研究進(jìn)展

榮歡 任師杰 汪梓坪 王飛 周勇

摘要：NAC（NAM、ATAF1/2、CUC1/2）轉(zhuǎn)錄因子是植物特有的一類轉(zhuǎn)錄因子家族，在植物生長發(fā)育、生物及非生物脅迫反應(yīng)中具有重要的調(diào)控作用。NAC蛋白的N端均存在1個高度保守的NAC結(jié)構(gòu)域，而C端是變化的轉(zhuǎn)錄調(diào)控區(qū)。通過總結(jié)前人的研究進(jìn)展，綜述NAC轉(zhuǎn)錄因子在植物分生組織和器官邊界的形成、根的發(fā)育、植物細(xì)胞次生壁的生長、植物衰老、激素調(diào)控和脅迫反應(yīng)等過程中的重要調(diào)控作用，指出今后NAC轉(zhuǎn)錄因子的研究方向。

關(guān)鍵詞：植物;NAC轉(zhuǎn)錄因子;生長發(fā)育;脅迫;NAC生理功能

中圖分類號：S184?文獻(xiàn)標(biāo)志碼： A

文章編號：1002-1302（2020）18-0044-10

收稿日期：2019-10-31

基金項目：江西省教育廳科技計劃（編號：GJJ180172、GJJ160387）。

作者簡介：榮?歡（1998—），男，江西萍鄉(xiāng)人，主要從事生物科學(xué)與生物技術(shù)研究。E-mail：962610432@qq.com。

通信作者：周?勇，博士，講師，主要從事植物功能基因組學(xué)研究，E-mail：yzhoujxan@163.com;王?飛，博士，副教授，主要從事微生物資源與蛋白質(zhì)工程研究，E-mail：wangfei179@163.com。

植物在生長發(fā)育過程中極易受到逆境脅迫的影響。脅迫主要包括干旱、高鹽、低溫、高溫等非生物脅迫和蟲害、病原菌侵入等生物脅迫，這些脅迫通常會影響植物的正常生長發(fā)育。在長期的進(jìn)化過程中，植物產(chǎn)生了一系列生理生化機(jī)制來適應(yīng)、抵御或消除脅迫的影響。其中，基因表達(dá)調(diào)控是調(diào)節(jié)植物逆境脅迫最常見的一種方式。植物細(xì)胞感知逆境脅迫信號后，會通過某些信號途徑將信號傳遞給脅迫應(yīng)答的轉(zhuǎn)錄因子（transcription factor，簡稱TF），轉(zhuǎn)錄因子可以通過其DNA結(jié)合結(jié)構(gòu)域（DNA binding domain，簡稱DBD）和靶基因上游啟動子區(qū)域的特異DNA序列模體（順式作用元件）結(jié)合，從而調(diào)控靶基因在植物的不同組織、不同細(xì)胞或不同環(huán)境條件下的特異表達(dá)，從而激活植物抗逆反應(yīng)，降低脅迫對植物造成的傷害[1-3]。由于轉(zhuǎn)錄因子在植物生長發(fā)育和應(yīng)對脅迫等過程中具有重要的調(diào)控作用，因此對轉(zhuǎn)錄因子的研究一直是功能基因組研究的重要內(nèi)容。近幾十年來，世界各國科研人員通過基因組測序和功能分析，相繼從不同植物中克隆到了大量的轉(zhuǎn)錄因子[4]，希望通過研究它們的功能，來揭示植物的抗逆機(jī)制。

NAC轉(zhuǎn)錄因子是植物特有的一類轉(zhuǎn)錄因子家族，命名取自于矮牽牛（Petunia hybrida）的NAM（no apical meristem）基因、擬南芥（Arabidopsis thaliana）的ATAF1/2基因，以及CUC2（cup-shaped cotyledon）基因的首字母。1996年，Souer等研究人員從矮牽牛中克隆出第1個NAC轉(zhuǎn)錄因子家族成員NAM，它影響矮牽牛頂端分生組織的形成與分化[5]。隨后，NAC轉(zhuǎn)錄因子相繼在擬南芥、水稻、葡萄、小麥、大豆、木薯、番茄、黃瓜等物種中被發(fā)現(xiàn)（表1），是植物中最大的轉(zhuǎn)錄因子家族之一。很多研究表明，NAC轉(zhuǎn)錄因子不僅參與了植物根、莖、葉、花的生長發(fā)育、果實成熟、激素調(diào)控，還參與了生物及非生物脅迫等生理生化反應(yīng)過程的調(diào)控[6-7]。

1?NAC轉(zhuǎn)錄因子的結(jié)構(gòu)

NAC轉(zhuǎn)錄因子最顯著的結(jié)構(gòu)特點是在蛋白質(zhì)的N端存在1個高度保守的NAC結(jié)構(gòu)域（約150～160個氨基酸），而C端是變化的轉(zhuǎn)錄調(diào)控區(qū)（transcriptional activation region，簡稱TAR）（圖1）。NAC結(jié)構(gòu)域是NAC轉(zhuǎn)錄因子的結(jié)合域，可以分為5個亞結(jié)構(gòu)域（A～E），其中亞結(jié)構(gòu)域C和D高度保守且含有核定位信號，可能與DNA的結(jié)合有關(guān)，而亞結(jié)構(gòu)域B和E則變化多樣，可能會賦予NAC不同的功能[9]。有研究表明，亞結(jié)構(gòu)域E能參與調(diào)控植物發(fā)育時期或組織特異性，并能夠協(xié)同亞結(jié)構(gòu)域D與DNA結(jié)合[49]。亞結(jié)構(gòu)域A在不同的物種中也高度保守，可能與NAC蛋白形成二聚體有關(guān)[50]。NAC蛋白的C端具有高度的多樣性，但會頻繁出現(xiàn)一些簡單氨基酸的重復(fù)排列，例如Thr（蘇氨酸）、Ser（絲氨酸）、Pro（脯氨酸）、Glu（谷氨酸）或者酸性氨基酸殘基等，這是植物轉(zhuǎn)錄激活結(jié)構(gòu)域的典型特征。這些簡單氨基酸的重復(fù)排列在NAC同一亞家族是保守的，在不同的亞家族之間卻有明顯的差異。一些特殊的NAC蛋白在C端會有一段跨膜區(qū)（transmembrane motifs，簡稱TMs），這種C端具有跨膜特性的NAC轉(zhuǎn)錄因子（NAC with transmembrane motif 1，簡稱NTM1）一般被稱為NTL（NTM1-like）蛋白，必須從膜上被釋放并轉(zhuǎn)運到核中才能行使調(diào)控功能[51-52]。有些NAC轉(zhuǎn)錄因子只有NAC結(jié)構(gòu)域，缺少轉(zhuǎn)錄調(diào)控區(qū);更有的NAC結(jié)構(gòu)域在C端，轉(zhuǎn)錄調(diào)控區(qū)在N端，中間含有一個保守的鋅指結(jié)構(gòu)。

通過X射線觀察擬南芥ANAC019的NAC結(jié)構(gòu)域的晶體結(jié)構(gòu)，發(fā)現(xiàn)它是以數(shù)個螺旋元件包圍一個螺旋狀的結(jié)構(gòu)，并和β-折疊組成一種未知的結(jié)構(gòu)[50]，而且NAC結(jié)構(gòu)域可通過鹽橋等作用形成一側(cè)帶正電荷的蛋白二聚體[50，53]，這可能是它們結(jié)合DNA的基本形式。

2?NAC轉(zhuǎn)錄因子的生理功能

NAC轉(zhuǎn)錄因子因其在結(jié)構(gòu)上有一定的共性和特性，其家族成員在功能上也有一定的共同點和多樣性。但在植物不同部位、生長的不同時期，特定的NAC轉(zhuǎn)錄因子發(fā)揮的作用也不盡相同。總體來說，NAC轉(zhuǎn)錄因子對植物生長調(diào)控主要表現(xiàn)在如下幾個方面。

2.1?參與植物分生組織和器官邊界的形成

矮牽牛NAM基因主要在分生組織和器官原基邊界的細(xì)胞內(nèi)表達(dá)，nam突變體缺少莖頂端分生組織（shoot apical meristem，簡稱SAM），器官發(fā)育異常，導(dǎo)致幼苗大部分死亡，少部分存活下來的植株在成苗期花器官也會出現(xiàn)發(fā)育異常，說明NAM基因可能在分生組織器官原基的形成中起著一定的作用[5]。擬南芥AtNAM在胚胎SAM的整個區(qū)域均大量表達(dá)，暗示著參與AtNAM也參與SAM的形成[54]。CUC蛋白與矮牽牛NAM蛋白屬于同一亞家族，擬南芥cuc1cuc2雙基因突變體中子葉、萼片和雄蕊融合，難以形成SAM，而單基因的突變體卻沒有明顯的表型，說明它們參與植物頂端分生組織的形成，且存在功能的冗余[55]。進(jìn)一步研究發(fā)現(xiàn)，CUC1在擬南芥胚的頂端分生組織和花器官原基的邊界處表達(dá)，處于STM（SHOOT MERISTEMLESS）基因的上游，可以激活很多SAM相關(guān)基因的表達(dá)，超量表達(dá)CUC1可以激活芽尖組織周緣細(xì)胞，誘導(dǎo)子葉不定芽的形成[56-57]。有趣的是，CUC1也可以通過一種不依賴STM的途徑促進(jìn)SAM的形成，該途徑受到AS1（ASYMMETRIC1）和AS2基因的負(fù)調(diào)控[58]。此外，CUC1可以正調(diào)控LIGHT-DEPENDENT SHORT HYPOCOTYLS 4（LSH4）及其同源基因LSH3的表達(dá)，而在莖尖超量表達(dá)LSH4會抑制植物營養(yǎng)生長階段葉片的生長，以及生殖生長階段花中額外的芽或芽器官的形成[59]。CUC3基因主要在花器官原基邊界表達(dá)，其表達(dá)量會被CUC1和CUC2所促進(jìn)，超表達(dá)CUC3能促進(jìn)胚后期的莖分生組織和器官邊界的形成[60-61]。玉米ZmNAM1/2和ZmCUC3在胚芽鞘與葉原基的邊界處大量表達(dá)，參與莖尖分生組織的形成[62]。由此可見，植物NAM亞族基因在分生組織和器官邊界的形成中起著關(guān)鍵的作用。

2.2?調(diào)控根的發(fā)育

擬南芥NAC1基因受生長素（auxin）的誘導(dǎo)，主要在根尖和側(cè)根生長原基表達(dá)，超量表達(dá)NAC1能促進(jìn)側(cè)根發(fā)育，而反義表達(dá)NAC1能抑制TIR1（transport inhibitor responsive protein 1）誘導(dǎo)的側(cè)根發(fā)育，而生長素應(yīng)答因子AIR3（auxin-induced in rootcultures 3）和DBP（DNA-binding protein）基因表達(dá)也受到NAC1的誘導(dǎo)，說明NAC1可以介導(dǎo)生長素信號以促進(jìn)側(cè)根的形成[63]。進(jìn)一步研究表明，擬南芥SINAT5蛋白能促進(jìn)E3泛素復(fù)合體與NAC1的連接，進(jìn)而降低NAC1蛋白水平，減弱生長素信號，從而限制側(cè)根的發(fā)育和伸長[64]。OsNAC2也可以通過整合生長素和細(xì)胞分裂素（cytokinin）信號途徑來調(diào)控根的發(fā)育[65]。ANAC092/AtNAC2/ORE1基因也在根中特異表達(dá)，參與側(cè)根的形成與發(fā)育[66]。進(jìn)一步研究表明，ANAC092可以結(jié)合ARF8（AUXIN RESPONSE FACTOR 8）和PIN4（PIN-FORMED 4）的啟動子，通過控制生長素信號途徑來負(fù)調(diào)控根的發(fā)育[67]。TaRNAC1是小麥根中特異表達(dá)的NAC轉(zhuǎn)錄因子，在根中超量表達(dá)TaRNAC1的轉(zhuǎn)基因小麥根長、生物量和干旱抗性明顯增加[68]。在擬南芥中超量表達(dá)一些來自于其他物種的NAC基因，也能促進(jìn)側(cè)根的形成，如BnNAC14[69]、GmANC20[70]、GmNAC109[71]、CiNAC3和CiNAC4[72]基因等。

2.3?調(diào)節(jié)植物細(xì)胞次生壁的生長

一些NAC轉(zhuǎn)錄因子會調(diào)節(jié)細(xì)胞次生壁的生長。在擬南芥中，nst1nst2雙突變體均表現(xiàn)出花藥內(nèi)皮層缺乏次生壁，花藥異常開裂，表明NST1（NAC SECONDARY WALL THICKENING PROMOTING FACTOR1）和NST2參與花粉花藥次生壁的形成，而且存在功能的冗余[73]。在擬南芥nst-1nst-3雙敲除轉(zhuǎn)基因植株中，除維管導(dǎo)管以外，維管束間纖維與木質(zhì)部次生壁的加厚被完全抑制，表明NST1和NST3也參與調(diào)控木質(zhì)組織中次生壁的正常形成[74]，它們之間也存在部分功能的冗余[75]。苜蓿MtNST1是擬南芥NST1/2/3的同源基因，MtNST1的Tnt1逆轉(zhuǎn)座子插入突變體出現(xiàn)花粉囊無法裂開，維管素纖維不再木質(zhì)化[76]。擬南芥SND1（SECONDARY WALL-ASSOCIATED NAC DOMAIN PROTEIN1）在莖稈維管束間纖維和木質(zhì)纖維中特異表達(dá)，異位超量表達(dá)SND1基因，會使非厚壁的正常細(xì)胞大量沉積次級細(xì)胞壁而成為厚壁細(xì)胞，表明SND1與纖維次級壁的厚度有關(guān)[77]。敲除SND1基因不能明顯抑制次級纖維壁的加厚，而snd1nst1雙突變體抑制的表型非常明顯，細(xì)胞中纖維素、木聚糖、木質(zhì)素等成分含量明顯降低，說明SND1和NST1共同參與調(diào)控纖維素次生壁的生長[78]。擬南芥VND6（vascular-related NAC Domain 6）和VND7分別在主根的后生木質(zhì)部和原生木質(zhì)部中表達(dá)，超量表達(dá)VND6、VND7均能導(dǎo)致根的后生木質(zhì)部細(xì)胞或原生木質(zhì)部細(xì)胞發(fā)育異常，而抑制VND6、VND7的表達(dá)則會抑制后生木質(zhì)部或原生木質(zhì)部的發(fā)育，同時VND7能恢復(fù)snd1nst1雙突變體抑制次級纖維壁加厚的表型，說明它們在調(diào)控擬南芥根原生木質(zhì)部導(dǎo)管的分化中起著關(guān)鍵作用[79]。進(jìn)一步研究表明，SND1及其同源蛋白NST1、NST2、VND6和VND7通過調(diào)控下游基因MYB類蛋白因子（如MYB46、MYB58、MYB63等）的表達(dá)，最終激活次生壁的纖維素、木聚糖和木質(zhì)素合成的相關(guān)基因（如LAC4等），促進(jìn)不同類型細(xì)胞次生壁的生物合成[80-83]。此外，一些SND1的同源基因（如PtVNSs/PtrWNDs等）能夠恢復(fù)NST1和NST3雙突變引起的維管束間纖維細(xì)胞次生壁的缺陷，它們的超量表達(dá)會引起楊樹葉片和擬南芥幼苗的次生壁增厚[84-85]。水稻OsSWNs和玉米ZmSWNs也能互補(bǔ)擬南芥snd1nst1雙突變體在次生細(xì)胞壁加厚方面缺陷的表型[86]。這些結(jié)果表明，在植物界中與SND1同源的NAC轉(zhuǎn)錄因子調(diào)控次生壁的生物合成機(jī)制可能是普遍存在的。

NAC轉(zhuǎn)錄因子對植物次生壁生長有著雙向作用，既可能促進(jìn)其生長，又可能抑制其生長。擬南芥ANAC012在開花莖和根的形成層區(qū)特異表達(dá)，超量表達(dá)ANAC012會顯著抑制木纖維中次生壁的形成，但輕微地增加了木質(zhì)部導(dǎo)管的細(xì)胞壁厚度[87]。擬南芥XND1（xylem NAC domain 1）在木質(zhì)部中高度表達(dá)，超量表達(dá)XND1的轉(zhuǎn)基因植株下胚軸原生木質(zhì)部區(qū)域薄壁細(xì)胞的次生壁生長會受到明顯的抑制，顯示出極端矮化的表型[88]。

2.4?調(diào)控植物衰老

有研究表明，一些NAC轉(zhuǎn)錄因子能夠間接或直接地加速或延緩植物衰老過程。NAM-B1是野生二粒小麥的一個NAC轉(zhuǎn)錄因子，能正調(diào)控衰老，促進(jìn)營養(yǎng)成分從營養(yǎng)器官向籽粒轉(zhuǎn)移[89]。AtNAP（NAC-like，activated by APETALA 3/PISTILLATA）是一個典型的葉片衰老相關(guān)基因，超量表達(dá)AtNAP的轉(zhuǎn)基因植株明顯早衰，atnap突變體則表現(xiàn)出延緩葉片衰老的表型[90]。進(jìn)一步研究發(fā)現(xiàn)，AtNAP可以被脫落酸（abscisic acid，簡稱ABA）所誘導(dǎo)，可以和SAG113（SENESCENCE-ASSOCIATED GENE113）的啟動子結(jié)合，形成一個ABA-AtNAP-SAG113蛋白調(diào)控鏈來控制葉片衰老時的氣孔運動和失水速率，進(jìn)而調(diào)控葉片衰老進(jìn)程[91]。水稻中AtNAP的同源基因OsNAP可以互補(bǔ)atnap的表型，在調(diào)控水稻衰老發(fā)育過程中也發(fā)揮著重要作用[92-93]。此外，在金絲慈竹（Bambusa emeiensis ‘Viridiflavus）中的同源基因BeNAC1也能互補(bǔ)atnap的表型，在擬南芥中超量表達(dá)BeNAC1也會產(chǎn)生不同的早衰表型[94]。超量表達(dá)甜瓜CmNAC60基因的擬南芥轉(zhuǎn)基因植株葉片衰老也明顯加速[95]。另一個同源基因GhNAP也能通過調(diào)節(jié)ABA介導(dǎo)的葉片衰老途徑來調(diào)控棉花的產(chǎn)量和纖維質(zhì)量[96]。擬南芥ANAC092/AtNAC2/ORE1[97-98]、ANAC032[99]等既能正調(diào)控依賴年齡的葉片衰老，也在鹽脅迫誘導(dǎo)的葉片衰老過程中起著重要的作用。一些NAC轉(zhuǎn)錄因子可以直接結(jié)合在葉綠素降解途徑相關(guān)基因的啟動子上，通過調(diào)節(jié)葉綠素的代謝來調(diào)控葉片衰老進(jìn)程，如OsNAP[92]、ANAC016[100]、BrNAC055[101]、SlNAP2[102]等。大多數(shù)調(diào)控葉片衰老的NAC轉(zhuǎn)錄因子都是以正調(diào)控的方式來調(diào)控葉片衰老，但也有少量的NAC轉(zhuǎn)錄因子是以負(fù)調(diào)控的方式進(jìn)行調(diào)控的，如ONAC106[103]、DRL1[104]等。

2.5?參與激素調(diào)控

很多NAC轉(zhuǎn)錄因子的表達(dá)量受到ABA的誘導(dǎo)，參與ABA的生物合成，或者介導(dǎo)ABA的信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑。如擬南芥ATAF1可以直接調(diào)節(jié)ABA合成基因NCED3的表達(dá)，來調(diào)控ABA的生物合成[105]。擬南芥VNI2（VND-INTERACTING2）是一個NAC轉(zhuǎn)錄因子，其表達(dá)量受ABA誘導(dǎo)，可以結(jié)合RD（RESPONSIVE TO DEHYDRATION）和COR（COLD-REGULATED）基因的啟動子，通過調(diào)控RD和COR基因的表達(dá)量來介導(dǎo)鹽脅迫和葉片衰老途徑[106]。在擬南芥中超量表達(dá)ANAC072/RD26能提高ABA誘導(dǎo)相關(guān)基因和脅迫誘導(dǎo)相關(guān)基因的表達(dá)量，對ABA的敏感性增強(qiáng)，且增強(qiáng)了采后果實的抗逆性，而在ANAC072/RD26受到抑制的植株中這些基因的表達(dá)量同樣受到抑制，對ABA不敏感，表明ANAC072/RD26在脅迫應(yīng)答和ABA信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑中起著重要作用[107]。水稻SNAC2（stress-responsive NAC 2）基因也受到ABA的誘導(dǎo)表達(dá)，它的超量表達(dá)植株表現(xiàn)出耐冷和抗鹽的表型，并對ABA敏感[108]。此外，OsNAP也可以通過介導(dǎo)ABA的信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑來增強(qiáng)水稻的抗逆性，在OsNAP的超量表達(dá)轉(zhuǎn)基因植株中，很多脅迫相關(guān)基因和脅迫相關(guān)轉(zhuǎn)錄因子的表達(dá)量明顯上升[109]。由此可見，介導(dǎo)ABA的信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑的NAC轉(zhuǎn)錄因子多數(shù)與逆境信號傳導(dǎo)途徑有關(guān)。

NAC轉(zhuǎn)錄因子是茉莉酸（jasmonic acid，簡稱JA）信號的調(diào)控因子。超量表達(dá)ANAC072/RD26的轉(zhuǎn)基因植株也增強(qiáng)了對茉莉酸甲酯（methyl jasmonate，簡稱MeJA）的敏感性，因此ANAC072/RD26可能同時介導(dǎo)ABA和MeJA的信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑[107]。擬南芥ATAF1是ABA信號通路的一個負(fù)調(diào)控因子，但也能誘導(dǎo)JA途徑相關(guān)防御信號基因的表達(dá)[110]。OsNAP也可能通過MeJA信號傳導(dǎo)途徑正調(diào)控水稻葉片衰老途徑[93]。NAC轉(zhuǎn)錄因子RIM1是水稻矮縮病毒繁殖的宿主因子，rim1突變體植株表現(xiàn)出根生長受抑制，編碼JA生物合成相關(guān)基因的表達(dá)量明顯上升，而且在JA處理下突變體植株和野生型植株一致，沒有內(nèi)源JA的積累，說明RIM1是JA信號的負(fù)調(diào)控因子[111]。

NAC也可以參與生長素、細(xì)胞分裂素、乙烯和赤霉素（gibberellins，簡稱GA）等的信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑[65-66，112]。擬南芥NAC1基因受生長素誘導(dǎo)并且介導(dǎo)生長素信號以促進(jìn)側(cè)根生長發(fā)育[63]。擬南芥AtNAC2受高鹽誘導(dǎo)，這種誘導(dǎo)在乙烯超量突變體eto1-1中被增強(qiáng)，在乙烯不敏感突變體etr1-1、ein2-1和生長素敏感突變體tir1-1中受到抑制，而在ABA敏感突變體abi2-1、abi3-1和abi4-1中沒有顯著變化，說明AtNAC2的鹽脅迫響應(yīng)參與了乙烯和生長素信號途徑，與ABA信號途徑無關(guān)[66]。在擬南芥中，NTL8（NTM 1-like 8）的表達(dá)受高鹽誘導(dǎo)和GA的抑制，NTL8可以經(jīng)過不依賴ABA的GA途徑介導(dǎo)擬南芥種子萌發(fā)過程中鹽的調(diào)節(jié)[113]。

2.6?參與脅迫反應(yīng)

植物在生長發(fā)育過程中極易受干旱、低溫、高溫、高鹽等非生物脅迫和蟲害、病原菌等生物脅迫的影響，植物細(xì)胞會產(chǎn)生對這些外界脅迫的感知，并通過多種復(fù)雜的信號傳導(dǎo)途徑將其傳遞給控制脅迫應(yīng)答的轉(zhuǎn)錄因子，從而激活植物抗逆反應(yīng)，降低逆境對植物造成的損害。NAC轉(zhuǎn)錄因子在這些過程中扮演著重要的角色。

很多NAC基因的表達(dá)量直接受到非生物逆境的調(diào)控，如大豆中有超過1/3（58/152）的NAC基因是潛在的脅迫響應(yīng)基因[12]。在非生物脅迫中，絕大多數(shù)的報道集中在耐冷、耐旱和抗鹽等方面。在水稻中超量表達(dá)內(nèi)源基因SNAC1[114]、OsNAC6 [115]、SNAC2 [108]、ONAC045 [116]、OsNAP [109]、ONAC106 [103]、ONAC022 [117]、OsNAC2 [118]等，或外源基因ATAF1 [119]、EcNAC67 [120]等，均能一定程度地表現(xiàn)出耐冷、耐旱和抗鹽的單一表型或者綜合表型。在擬南芥中異源超表達(dá)不同物種來源的NAC成員也有類似的結(jié)果[71，121-127]。絕大部分NAC是正調(diào)控脅迫反應(yīng)，但也有少部分NAC能負(fù)調(diào)控脅迫反應(yīng)。如OsNAC95在水稻抗旱和耐冷脅迫反應(yīng)中表現(xiàn)出相反的角色，它可以負(fù)調(diào)控抗旱脅迫，正調(diào)控耐冷脅迫[128]。擬南芥ANAC069能通過降低活性氧（reactive oxygen species，簡稱ROS）的清除能力和脯氨酸含量，來負(fù)調(diào)控高鹽和滲透脅迫[129]。蘋果MdNAC029/MdNAP以C-repeat binding factor（CBF）依賴的方式負(fù)調(diào)控植物的抗冷能力[130]。玉米ZmNAC071也通過負(fù)調(diào)控ROS清除能力來負(fù)調(diào)控ABA反應(yīng)和滲透脅迫[131]。NAC轉(zhuǎn)錄因子調(diào)控非生物脅迫反應(yīng)絕大多數(shù)是通過ABA依賴的途徑來進(jìn)行的，也可以依賴其他激素的信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑，如JA [93，132-133]、GA/油菜素內(nèi)酯（brassinolide，簡稱BR）[134]等。

一些報道表明，NAC轉(zhuǎn)錄因子也參與生物脅迫。如水稻OsNAC6對抵抗稻瘟病有正調(diào)控作用[115]。OsNAC19可能在MeJA信號途徑中參與水稻對稻瘟病菌的響應(yīng)[135]。擬南芥中ATAF1 [136]和ATAF2 [137]分別對抗灰霉病和枯萎病有負(fù)調(diào)控作用。在大麥和擬南芥中超量表達(dá)ATAF1的同源基因HvNAC6可以增強(qiáng)耐滲透細(xì)胞對白粉病菌的抗性[138-139]，而超量表達(dá)ATAF1在棉花中的同源基因GhATAF1卻增強(qiáng)了對灰葡萄孢菌的敏感性[132]。

3?展望

NAC家族轉(zhuǎn)錄因子是植物特有的一類轉(zhuǎn)錄因子，廣泛參與植物生長發(fā)育及脅迫反應(yīng)。到目前為止，NAC轉(zhuǎn)錄因子已經(jīng)在幾十種植物中被發(fā)現(xiàn)，但不同物種來源的NAC成員可能具有不同的生物學(xué)功能，如調(diào)控淀粉合成[140-141]、種子活力[142]、果實發(fā)育[143-144]、大豆抗毒素合成[145]、開花[146-147]、鋅的轉(zhuǎn)運[148]等。因此，廣泛研究NAC成員的功能不僅能揭示NAC蛋白的調(diào)控網(wǎng)絡(luò)，而且通過控制NAC基因或NAC蛋白的表達(dá)，提高作物的抗逆性，進(jìn)而提升產(chǎn)量。

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