亞熱帶59個常綠與落葉樹種不同根序細根養(yǎng)分及化學計量特征

周永姣,王滿堂,王釗穎,朱國潔,孫 俊,鐘全林,3,程棟梁,3,*

1 福建師范大學福建省植物生理生態(tài)重點實驗室,福州 350007

2 棗莊學院城市與建筑工程學院,棗莊 277160

3 福建師范大學地理研究所,福州 350007

細根通常是指直徑小于2 mm的根[1],由不同形態(tài)和功能的多個分支結構的遠端根組成[2]。細根是植物從土壤中獲取限制營養(yǎng)物和水的主要地下器官[1,3],并且是碳轉移到土壤的主要途徑之一[4- 5]。因此,細根性狀對陸地生態(tài)系統(tǒng)功能有重要影響。

C∶N∶P化學計量側重于生態(tài)過程中化學元素的相互作用和平衡[6- 7],經常被用于研究生態(tài)系統(tǒng)的地上和地下部分之間的反饋和關系[1,8],其中C作為植物的結構基礎,構成相對穩(wěn)定的50%干植物生物量[9- 10]；N是蛋白質的重要組成成分,在植物生產、光合作用和凋落物分解中起著至關重要的作用[11- 12]；P通常被認為是限制元素,并且負責DNA和RNA的細胞結構和組成[13]。此外,越來越多的研究把植物各器官的C、N、P含量之間的異速生長關系作為了解植物對元素的吸收、運輸和利用過程的重要手段[14- 16],然而對基于不同根序的C、N、P異速生長關系在不同生活型樹種之間的區(qū)別還少有研究。

不同根序的植物細根具有形態(tài)、結構和生理上的差異,用單一直徑定義細根的方法忽視了細根系統(tǒng)內部結構和功能上的異質性[2]。例如：植物最遠端的低級細根具有相對更短的壽命[17],更高的N、P濃度[18- 19],更大的比根長[20]和比根面積[21],更低的根組織密度[22],更快的分解速率[23]以及更高的侵染率[24]等。因此,通過分枝順序進行基于根序的細根生理生態(tài)研究可以更好地理解根系的功能和營養(yǎng)動態(tài)[25- 27],已成為當前根系生態(tài)學研究的重要組成部分。

由于不同生活型物種的生活史策略具有快慢投資差別,這可能會造成養(yǎng)分重要獲取器官細根的性狀差異。而且前人有研究結論指出,相比于落葉物種,常綠物種通常具有長的葉壽命、低的比葉面積、低的光合速率和高的養(yǎng)分含量[28- 29],表明了常綠和落葉物種在地上部分采取了不同的生態(tài)策略。雖然常綠與落葉樹種地下部分的研究也有一些結論,如：Alvarez等認為無論物種的海拔高度偏好如何,常綠針葉樹的比根長(SRL)顯著低于落葉樹種[30],許玉慶等對6個亞熱帶樹種的研究表明落葉樹種的細根分解速率要大于針葉樹種[31],Gu等對5個溫帶樹種的研究發(fā)現(xiàn),常綠針葉樹和落葉闊葉樹之間的細根壽命沒有一致的差異[32]。但是對于不同生活型樹種在基于根序的細根養(yǎng)分特征是否具有一致性還知之甚少。因此針對常綠和落葉樹種不同根序細根的差異比較研究可以進一步了解不同生活型樹種的地下細根資源策略。

常綠闊葉林是典型的亞熱帶植被,占中國森林面積的4%[33](8.3×106hm2)。本研究在江西陽際峰國家級自然保護區(qū)常綠落葉闊葉林選取了59個樹種(35個常綠樹種和24個落葉樹種)的細根,并以此探究以下三個問題：(一)、常綠與落葉樹種細根養(yǎng)分和化學計量特征是否有顯著差異以及隨根序增加的變化趨勢如何？(二)、常綠與落葉樹種細根的養(yǎng)分異速生長關系有何區(qū)別？(三)、常綠與落葉樹種的地下細根養(yǎng)分策略是否一致？

1 材料與方法

1.1 樣地概況

研究區(qū)位于江西陽際峰國家級自然保護區(qū)(117°11′30″—117°28′40″E,27°51′10″—28°02′20″N),地處江西省東北部、鷹潭貴溪市最南端,位于北武夷山和南武夷山交界處。該保護區(qū)具有典型的濕潤中亞熱帶季風氣候,年平均降水量為1870至2191 mm,年平均氣溫11.4℃至18.5℃,土壤是亞熱帶山地土壤[34]。本研究樣地為常綠闊葉林(次生林),樣地平均海拔332 m,樣地林分特征如下：物種數(shù)量為119,林分密度(trees/hm2)為703.52,平均胸徑(cm)為11.77±0.10,平均樹高(m)為8.54±0.06,平均枝下高(m)為2.85±0.02,平均冠幅(m)為3.18±0.02。主要優(yōu)勢木本植物有：米櫧(Castanopsiscarlesii)、樟樹(Cinnamomumcamphora)、甜櫧(Castanopsiseyrei)、木荷(Schimasuperba)、山杜英(Elaeocarpussylvestris)、山蒼子(Litseacubeba)、栲樹(Castanopsisfargesii)等。樣地土壤養(yǎng)分特征如下：C:(72.41±3.90) mg/g,N:(5.70±0.13) mg/g,P: (0.58±0.07) mg/g。

表1 59個常綠和落葉樹種

1.2 樣地設置

1.3 細根樣品采集

在每木檢尺后,在2018年7月,共選取了59個優(yōu)勢喬木樹種(包括35個常綠樹種,24個落葉樹種),每個物種選取3株標準木,在每株標準木采用順樹干主根,確定側根,切取整個側根根系,采集足夠數(shù)量的細根,最遠端根為一級根,以Pregitzer的“根序法”(根系最先端的根尖定義為1級根,2級根生長在1級根上,3級生長在2級根上,以此類推)分揀出足量的前四級活根,裝袋做好標記,在75℃烘箱中烘干48 h以上,在實驗室研磨后進行養(yǎng)分測定。

1.4 細根指標測定

細根C、N含量利用CHNOS元素分析儀(Vario ELI,Elemental Analysis,Germany)進行測定。細根P含量采用H2SO4和HCIO4消煮后,利用連續(xù)流動分析儀(San++,Skalar,Netherlands)進行測定。

1.5 數(shù)據(jù)分析處理方法

首先使用Excel2007進行簡單的數(shù)據(jù)統(tǒng)計。其次運用SPSS19.0對各級根序的細根均值、標準差、標準誤和變異系數(shù)進行計算,同時使用LSD多重檢驗分析和T檢驗分析細根C、N、P含量及化學計量特征在不同根序間和常綠與落葉樹種間的差異是否顯著。利用OriginPro9.0軟件作圖。

細根性狀關系的研究則采用異速生長方程y=βxα進行擬合,將該等式兩邊同時取對數(shù)使其轉化為lgy=lg+αlgx。其中y和x分別為因變量和自變量,為異速常數(shù),即線性關系的截距,α為異速指數(shù),即線性關系的斜率,當α=1時,代表因變量和自變量呈等速生長關系,α>1或α<1時,兩者表現(xiàn)為異速生長關系,同時,當α>1時,y的增加速度是大于x的,α<1時則相反。異速指數(shù)和異速常數(shù)的估算,采用標準化主軸估計(standardized major axis estimation, SMA)的方法[35],由R軟件中的smatr包完成[36]。通過Warton和Weber的方法對斜率進行異質性檢驗,且在斜率同質時計算共同斜率[37]。

本研究中,共同斜率和截距即共同異速生長指數(shù)和常數(shù),具有共同斜率則表明不同組織或器官間的養(yǎng)分配比是一致的,然后在具有共同斜率的基礎上檢驗養(yǎng)分性狀間是否具有截距上的差異。以一級和二級細根C-N關系為例,在一二級細根具有共同斜率的前提下,若兩者具有共同截距則說明一、二級細根在單位C含量下分配一致的N含量。若截距不同,說明在單位C含量下一級和二級根分配的N含量是不一致的；類似于：Sun等人[38]對中國長白山59種落葉木本植物的研究發(fā)現(xiàn)植物小枝莖生物量和葉片生物量間為等速生長關系；隨海拔的增加,異速生長常數(shù)(即截距)下降,表明單位莖生物量在高海拔只能支持較少的葉生物量。

2 結果

2.1 不同根序細根間的化學計量特征及其變異系數(shù)

由表2可知,常綠樹種細根C、N和P含量與化學計量比在不同根序中有顯著差異(P<0.05)；落葉樹種細根C和N含量與C∶N和C∶P在不同根序中有顯著差異(P<0.05),但P含量在2、3、4級根間無顯著差異,N∶P在不同根序中無顯著差異。此外,由表2和圖1可以看出,常綠和落葉樹種細根C含量隨根序增加而升高,而N和P含量隨根序增加而降低；常綠和落葉樹種細根的C∶N和C∶P隨根序增加而升高,但N∶P則無明顯變化趨勢。

圖1 常綠與落葉樹種不同根序細根養(yǎng)分含量及化學計量比

由表2可知,變異系數(shù)基于根序的變化特點為：常綠：C含量與N∶P無明顯變化特點,N、P含量的變異系數(shù)從一級根到三級根逐漸增大,到第四級根降低,C∶N變異系數(shù)先增大后減小,C∶P 的變異系數(shù)則隨根序逐漸變小。落葉：除了C含量的變異系數(shù)無明顯變化特點之外,N和P含量、C∶N、C∶P以及N∶P都隨根序增加變異系數(shù)逐漸變大。此外,常綠和落葉樹種細根養(yǎng)分中C含量變異系數(shù)最小,P含量的變異系數(shù)最大。

表2 不同根序細根間的碳、氮、磷含量和化學計量比及其變異系數(shù)

2.2 常綠和落葉樹種細根化學計量特征比較

由上圖可知,各級根序細根C含量在常綠與落葉樹種間均無顯著差異(P>0.05),落葉樹種各級根序細根的N、P含量都顯著高于常綠樹種(P<0.05)；化學計量比的差異為：常綠樹種各級根序細根的C∶N和C∶P都顯著高于落葉樹種(P<0.05),但各級根序細根的N∶P含量在常綠與落葉樹種中均無顯著差異(P>0.05)。

2.3 常綠與落葉樹種不同根序細根養(yǎng)分異速生長關系

由表3可知,常綠樹種不同根序細根間C、N養(yǎng)分的共同斜率和共同截距分別為-11.757和32.057,落葉樹種不同根序細根間C、N養(yǎng)分的共同斜率為-5.949,無共同截距；常綠樹種不同根序細根間C、N養(yǎng)分的共同斜率和共同截距分別為-11.917和30.510,落葉樹種不同根序細根間C、N養(yǎng)分的共同斜率和共同截距分別為-10.727和28.013；常綠樹種不同根序細根間C、N養(yǎng)分的共同斜率和共同截距分別為1.012和-1.187,落葉樹種不同根序細根間C、N養(yǎng)分的共同斜率和共同截距分別為1.812和-1.893。

表3 C、N、P養(yǎng)分含量在不同根序細根間的異速生長關系

其中P值越接近于1,說明C、N、P養(yǎng)分含量不同根序之間具有共同斜率和共同截距的可能性越大

除了落葉樹種細根C、N含量在各級根序間不存在共同截距之外,常綠與落葉樹細根C與N、C與P以及N與P在不同根序之間的異速生長關系均存在共同斜率和共同截距。

常綠與落葉樹細根C、N含量的異速生長關系中,常綠樹種斜率值為-11.67,落葉樹種樹種斜率值為-6.67；對于C、P含量的異速生長關系,常綠與落葉樹種之間存在共同斜率(共同斜率為-11.07,P=0.55)；此外,N含量和P含量在常綠樹種細根中為等速關系,斜率值為0.98,但在落葉樹種中則為異速生長關系,斜率值為1.58；除了常綠樹種細根N和P含量的等速關系之外,其他的養(yǎng)分含量之間均為異速生長關系。

3 討論

3.1 不同根序細根中化學計量特征變化特點

有研究認為一二級根主要負責養(yǎng)分和水分的吸收,三級及以上的根負責運輸和儲存[39-40],四階和五階根中有大量次生組織,這些組織通常具有較低的生理活性,不需要高N投資[39],因此會投入更多的C用于組織構建,這說明不同根序細根養(yǎng)分分配策略不同。本研究中常綠與落葉樹種細根C含量隨根序增加而增多,N、P含量隨根序增加而減少(表2,圖1),符合前人的觀點,且常綠和落葉樹種細根養(yǎng)分隨根序增加的變化趨勢一致說明：隨根序增加,兩個生活型樹種的細根具有相似的養(yǎng)分變化策略。

Zhang等發(fā)現(xiàn)灌木植物各器官之間的N∶P比率沒有顯著差異,盡管這些植物組織確實發(fā)揮不同的功能,N∶P比的相對一致性可能反映灌木組織中基本生化過程具有協(xié)調性[41]。雖然不同根序細根承擔的主體功能不同,但是本研究的結果中常綠樹種細根N∶P只在一級細根和四級細根間有顯著差異(P< 0.05),而落葉樹種細根P含量和N∶P在不同根序間無顯著差異,這說明不同根序細根之間的生物化學過程也具有一定的協(xié)調性。

元素比值和變異系數(shù)等說明植物體內各必需元素含量是否相對穩(wěn)定,元素間是否具有一定的比例組成和協(xié)調關系[42]。陳嬋等指出植物(如杉木)C含量隨季節(jié)等環(huán)境因子變化的變異較小,故植物體內的C含量易保持在穩(wěn)定水平[14],本研究中兩個生活型樹種的細根C含量的變異系數(shù)最低(表2),也說明C屬于比較穩(wěn)定的養(yǎng)分含量。熊德成指出低級根中的N、P大部分投入到根系的生理代謝過程,生理代謝過程需要大量酶和蛋白質,以及投入到rRNA中以生產所需的酶和蛋白質,N和P分別是酶和rRNA的主要合成元素,因此低級根中N、P之間呈現(xiàn)出較穩(wěn)定的化學計量學關系[43],這與本研究中的低階細根具有更低N、P變異系數(shù)的結果基本一致。此外,本研究中落葉樹種的N、P養(yǎng)分含量和N∶P的變異系數(shù)隨根序增加而變大,而常綠樹種則沒有明顯變化趨勢(表2),同時,本研究中落葉樹種細根N、P含量也顯著高于常綠樹種(圖1),這可能是因為落葉樹種快速的養(yǎng)分循環(huán)策略所導致落葉樹種N、P養(yǎng)分較高的變異系數(shù)。Dong等對溫帶9中蕨類植物的研究結果發(fā)現(xiàn),根組織N和C∶N的變異系數(shù)均高于根組織C的變異系數(shù)[44],與本研究結果相一致,這表明蕨類植物與喬木在C、N養(yǎng)分含量穩(wěn)定性上可能具有一致性。

3.2 常綠與落葉樹種細根C、N、P含量及化學計量比差異

Augusto等人的研究認為落葉樹種具有較高的養(yǎng)分含量(包括N,P,K,Ca,Mg等),pH,淀粉含量和比常綠樹種更高的N∶P[45]。趙文霞對亞熱帶常綠闊葉林16個常見樹種的研究結果表明常綠樹種的比葉面積和葉氮含量明顯低于落葉樹種,葉氮含量只與細根氮含量正相關[46],Reich等人也認為常綠樹種的光合能力較弱,采取了慢生長的策略,而落葉樹種則相反[47]。本研究中落葉樹種不同根序細根高的N、P含量(圖1)表明其細根吸收能力是強于常綠樹種的,說明落葉樹種細根采取了相對常綠樹種更快速的生長策略。此外,本研究中的常綠樹種細根C含量與落葉樹種并無顯著差異,與?gren等人認為的C元素作為植物的結構性元素,具有相對穩(wěn)定性結論相一致[48]。

有研究指出,與世界其他生態(tài)系統(tǒng)相比,我國陸地生態(tài)系統(tǒng)缺磷明顯,全球森林生態(tài)系統(tǒng)植物N∶P為12.6[49]。本研究中常綠與落葉樹種不同根序細根的N∶P均高于全球森林水平(表2),且落葉樹種細根N∶P大于常綠(圖1),說明本研究中常綠和落葉樹種的細根也存在缺磷現(xiàn)象,這也符合Han等人的研究結論：中國南方的植物普遍受P限制[50]。本研究在此基礎上發(fā)現(xiàn)在常綠和落葉共存的生態(tài)系統(tǒng)中,落葉樹種細根相對常綠樹種來說對P的需求可能更高,這也意味著落葉樹種在亞熱帶地區(qū)更易受到缺P的影響。

此外,本研究中常綠樹種細根C∶N和C∶P都顯著高于落葉樹種(圖1),由于常綠與落葉樹種細根C含量并無顯著差異,和說明單位C成本條件下落葉樹種細根需要比常綠樹種細根更多的N、P含量,以此滿足植物快速生長的N、P需求[51],符合“生長速率假說”認為快速增長的組織(比如細根)會展示更低的C∶P、N∶P,因為它們需要投入更多富P的rRNA來支持蛋白質的合成[52-53]。

3.3 常綠與落葉樹種不同根序養(yǎng)分異速生長關系

有研究指出,植物體不同器官養(yǎng)分濃度異速生長關系中的斜率相同而截距不同是由于受到環(huán)境因素的直接影響所導致的[54-55]。而本研究中,落葉樹種不同根序細根的C和N之間具有共同斜率而不存在共同截距,說明不同根序細根基于單位C含量所分配的N含量是不一致的。這可能是因為落葉樹種更容易受到環(huán)境因素的影響。除此之外,不同根序細根養(yǎng)分之間都存在共同斜率和共同截距(表3),這也說明兩個生活型樹種細根在不同根序之間具有相似的養(yǎng)分分配策略。

由圖2可知,常綠與落葉樹種細根C含量和N含量、N含量和P含量之間均無共同斜率,兩者在C、N異速生長關系以及N、P異速生長關系中的變化速率都不一致,表明常綠與落葉樹種細根C、N和N、P養(yǎng)分策略是不同的,與前人指出常綠和落葉灌木的營養(yǎng)成分和器官間營養(yǎng)分配策略不同的結論基本一致[41]；但兩者的C和P之間具有共同斜率(圖2),說明兩者在C、P養(yǎng)分關系中的變化速率具有一致性,表明常綠與落葉樹種細根基于C含量的P含量增加速度是一致的。

圖2 常綠與落葉C、N、P養(yǎng)分異速生長關系

常綠樹種的細根N和P含量存在等速關系(圖2),說明常綠樹種細根中N含量與P含量變化速率是相同的；但落葉樹種細根N和P含量存在異速生長關系(α=1.58)(圖2),說明在落葉樹種細根中的P含量的增加速度是要大于N含量的,這可能跟落葉樹種快速的資源獲取則略相關?！吧L速率假說”的內容指出具有高代謝和生長速率的植物相對于N來說會不成比例的更多地增加P,因為rRNA中更多地增加P的分配可以滿足快速代謝和生長過程中蛋白質合成需求[56-57]。本研究中,相對于常綠樹種來說,落葉樹種顯著較高的P含量以及較高的N、P異速指數(shù)也支持前人的結論。

4 結論

隨根序增加,常綠與落葉樹種的細根具有相似的養(yǎng)分變化策略,N、P養(yǎng)分含量在低階細根中的變異性更小。落葉樹種細根生長受到缺P的影響大于常綠樹種。落葉樹種細根比常綠樹種更高的N、P含量和更低C∶N和C∶P以及常綠與落葉樹種細根N、P養(yǎng)分的異速生長關系差異說明落葉樹種細根更傾向于采取快速的資源獲取策略。