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    植物分泌腔發(fā)育研究進(jìn)展

    2020-07-04 03:04張曦劉祎錢玉源王廣恩崔淑芳李俊蘭
    山東農(nóng)業(yè)科學(xué) 2020年1期
    關(guān)鍵詞:植物

    張曦 劉祎 錢玉源 王廣恩 崔淑芳 李俊蘭

    摘要:分泌腔是種子植物體內(nèi)短軸囊狀的細(xì)胞間隙,主要積累揮發(fā)油類、香豆素類、黃酮苷類、酚類、蒽醌類、生物堿等次生代謝物質(zhì),具有驅(qū)蟲、抗病菌等化學(xué)防衛(wèi)作用,以及食品、制藥、工業(yè)等應(yīng)用價(jià)值。本研究對(duì)分泌腔結(jié)構(gòu)的發(fā)育、分泌物質(zhì)的合成與轉(zhuǎn)運(yùn)及分泌腔的發(fā)育機(jī)制進(jìn)行綜述,并對(duì)分泌腔研究中存在的問(wèn)題及未來(lái)方向進(jìn)行展望,以期為解析植物分泌結(jié)構(gòu)的發(fā)育機(jī)制及其次生代謝物質(zhì)的合成、運(yùn)輸和積累機(jī)制提供參考。

    關(guān)鍵詞:植物;分泌腔;次生代謝物質(zhì);發(fā)育機(jī)制

    中圖分類號(hào):Q944.68+3 ?文獻(xiàn)標(biāo)識(shí)號(hào):A ?文章編號(hào):1001-4942(2020)01-0168-05

    Abstract Secretory cavity is the saccate intercellular space in the seed plants, which mainly accumulates secondary metabolites such as volatile oils, coumarins, flavonoid glycosides, phenols, anthraquinones, alkaloids, etc. These secondary metabolites could chemically resist insects, bacteria and fungi in the plant, and also be applied in food, pharmacy and industry. The advances in research of the development of secretory cavity structure, synthesis and transport of secretions and mechanisms of secretory cavity development were reviewed in this paper. The problems in the research of secretory cavity were also discussed and its future research directions were prospected. The paper would provide useful information to decrypt the mechanisms of secretory structure development, and synthesis, transport and accumulation of secondary metabolites in plant.

    Keywords Plant; Secretory cavity; Secondary metabolites; Developmental mechanism

    植物分泌結(jié)構(gòu)(secretory structure)是一類能夠產(chǎn)生分泌物質(zhì)的細(xì)胞或細(xì)胞組合,可以分泌蜜汁、黏液、乳汁、樹脂、揮發(fā)油類、鹽類、消化液等物質(zhì)。根據(jù)分泌物質(zhì)是否排出植物體外,可將分泌結(jié)構(gòu)分為外分泌結(jié)構(gòu)和內(nèi)分泌結(jié)構(gòu)。外分泌結(jié)構(gòu)分布于植物體表,能將分泌物排出體外,如腺毛、蜜腺、排水器、鹽腺、消化腺等;內(nèi)分泌結(jié)構(gòu)及其分泌物質(zhì)一般存在于植物體內(nèi),如分泌細(xì)胞、分泌腔、分泌道、乳汁管等[1]。

    分泌腔(secretory cavity)又稱分泌囊(secretory sac),是植物體內(nèi)儲(chǔ)藏分泌物質(zhì)的近圓形的細(xì)胞間隙,存在于蕓香科(Rutaceae)、藤黃科(Hypericaceae)、桃金娘科(Myrtaceae)、豆科(Leguminosae)、紫金??疲∕yrsinaaceae)等植物中,如柑橘屬(Citrus)植物外果皮中的油胞、花椒屬(Zanthoxylum)果實(shí)的油腔、棉屬(Gossypium)植物的棉酚腺體等[1,2]。分泌腔主要積累揮發(fā)油類、香豆素類、黃酮苷類、酚類、蒽醌類、生物堿等次生代謝物,這些物質(zhì)對(duì)植物本身大多具有驅(qū)蟲、抗病菌等化學(xué)防衛(wèi)作用,此外,部分物質(zhì)還具有特殊香氣、藥用價(jià)值或其它特性,因而被應(yīng)用于食品、制藥、化妝品等領(lǐng)域[2,3]。分泌腔一般由一層或多層分泌細(xì)胞(上皮細(xì)胞)圍成腔隙,分泌細(xì)胞產(chǎn)生分泌物質(zhì),并在腔隙內(nèi)釋放和積累;分泌細(xì)胞外部再由薄壁組織的多層扁平鞘細(xì)胞包圍[2]。柑橘屬果實(shí)的分泌腔結(jié)構(gòu)中除圓球形的腔隙(球區(qū))外,還可以觀察到一個(gè)圓錐形的帽區(qū)與表皮相連[2,4]。本研究從分泌腔的發(fā)生發(fā)育,次生代謝物質(zhì)的合成、運(yùn)輸和積累等方面進(jìn)行綜述,旨在解析其生物學(xué)機(jī)制,并為次生代謝物質(zhì)的生產(chǎn)和工業(yè)應(yīng)用提供參考。

    1 分泌腔的發(fā)生和發(fā)育

    分泌腔起源于原始細(xì)胞團(tuán)。與周圍細(xì)胞相比,這些原始細(xì)胞的體積較小、細(xì)胞核較大、細(xì)胞質(zhì)較濃厚[4-6]。分泌腔的發(fā)生方式可分為裂生(schizogenous)、溶生(lysigenous)和裂溶生(schizolysigenous)[2]。裂生分泌腔是由細(xì)胞胞間層分開而形成的腔隙,腔隙周圍的上皮細(xì)胞通常完整。溶生分泌腔是細(xì)胞破毀或溶解形成的間隙。裂溶生分泌腔的發(fā)生發(fā)育兼具裂生和溶生過(guò)程,首先是細(xì)胞胞間層分開,之后其間隙周圍的細(xì)胞解體形成腔隙。成熟溶生和裂溶生分泌腔腔隙四周的上皮細(xì)胞多呈破損狀[2,7]。

    植物分泌腔的發(fā)生和發(fā)育是復(fù)雜的生命過(guò)程,在植株不同發(fā)育時(shí)期、不同生長(zhǎng)部位可能存在不同表現(xiàn)。王賀等[8]發(fā)現(xiàn)花椒(Zanthoxylum bungeanum Maxim.)子房有初生和次生兩種分泌腔,初生分泌腔只有1個(gè),位于子房壁背縫線處的薄壁組織中,隨子房發(fā)育成果實(shí)而逐漸衰老、退化,次生分泌腔有多個(gè),在中果皮內(nèi)發(fā)育而成,常排列成一環(huán);兩種分泌腔均在表皮下1~3層基本組織中裂生形成。胡正海等[5]證實(shí)枳(Poncirus trifoliata L.)果皮分泌腔有多輪發(fā)育,當(dāng)?shù)谝惠喠焉姆置谇贿_(dá)到旺盛分泌階段時(shí),其與外表皮細(xì)胞之間的薄壁組織內(nèi)又開始新一輪的裂生分泌腔發(fā)育,最終可分化出2~3輪分泌腔。吳茱萸[Evodia rutaecarpa(Juss.)Benth.]葉片和莖中分泌腔形成過(guò)程中,未觀察到細(xì)胞溶解現(xiàn)象,屬于裂生形成[9];而果實(shí)分泌腔則觀察到裂生[10]和裂溶生[11]兩種發(fā)生方式。荷花玉蘭(Magnolia grandiflora L.)葉片的生長(zhǎng)發(fā)育可大致分為分生組織、幼葉和成熟葉3個(gè)階段。徐爽等[12]研究發(fā)現(xiàn),在荷花玉蘭葉片分生組織階段,下表皮下2~3層可觀察到1行由7~10個(gè)分泌細(xì)胞構(gòu)成的溶生型分泌腔,這些分泌腔在幼葉階段逐漸退化,成熟葉片中完全消失,但其逐漸消失的原因尚不清楚。棉酚可以減少病、蟲對(duì)棉花的侵害,但對(duì)人類和單胃動(dòng)物有毒害作用,這限制了棉籽蛋白、棉籽油等的有效利用。野生二倍體棉種澳洲棉(Gossypium australe)、比克氏棉(Gossypium bickii Prokh.)和斯特提棉(Gossypium sturtianum)等具有子葉分泌腔延緩形成性狀,即休眠種子中無(wú)肉眼可見的分泌腔,也檢測(cè)不到棉酚;種子萌發(fā)后植株的根、莖、葉等器官中逐漸形成分泌腔和積累棉酚。這一特性對(duì)于培育種子無(wú)棉酚腺體而植株有棉酚腺體的棉花品種、提高棉籽綜合利用價(jià)值具有重要意義[13]。

    先進(jìn)的儀器及實(shí)驗(yàn)技術(shù),有助于解析分泌腔發(fā)育的過(guò)程及本質(zhì)。過(guò)去一些研究認(rèn)為,柑橘屬植物分泌腔只有球區(qū)結(jié)構(gòu),其起源于距離表皮較遠(yuǎn)的薄壁組織細(xì)胞。后續(xù)研究表明,在制作切片時(shí)直接切到分泌腔中軸線位置才能觀察到明顯的帽區(qū)結(jié)構(gòu)。分泌腔起源于靠近表皮的原始細(xì)胞團(tuán),通過(guò)帽區(qū)與表皮細(xì)胞相連[2,4]。很長(zhǎng)一段時(shí)間,人們公認(rèn)柑橘屬果實(shí)分泌腔是溶生形成的典型例子[1]。Turner等[14]研究指出,將試驗(yàn)材料浸入固定劑時(shí),表皮細(xì)胞膨脹過(guò)快會(huì)破壞細(xì)胞結(jié)構(gòu),造成柑橘屬植物分泌腔溶生的假象。后續(xù)研究亦證實(shí),柑橘屬分泌腔是以裂溶生方式形成的[4,15,16]。廣佛手(Citnus medica var. sarcodactylis)分泌腔發(fā)育前期果膠酶的活動(dòng)導(dǎo)致產(chǎn)生胞間隙,隨后纖維素酶使大量細(xì)胞破毀,從細(xì)胞化學(xué)角度證實(shí)了廣佛手分泌腔是以先裂后溶的裂溶生方式形成的[16]。前人研究棉花分泌腔發(fā)育時(shí)多采用石蠟切片法,石蠟包埋劑會(huì)引起細(xì)胞破裂而出現(xiàn)溶生的假象。焦鑄錦等[17]采用樹脂包埋劑,結(jié)合細(xì)胞超微結(jié)構(gòu)觀察,驗(yàn)證了棉花分泌腔形成過(guò)程中的確存在明顯的細(xì)胞解體現(xiàn)象,棉花分泌腔屬于溶生形成。Goodger等[18]利用黑曲霉(Aspergillus niger)產(chǎn)生的果膠酶消化桉屬(Eucalyptus)植物葉片,得到了結(jié)構(gòu)完整的分泌腔。Voo等[19]利用激光顯微解剖和壓力彈射方法獲得了西柚(Citrus×paradisi ‘Duncan)果皮分泌腔完整的上皮細(xì)胞。這些新技術(shù)以分泌腔或其構(gòu)成細(xì)胞為單位,從生理生化、分子生物學(xué)等多角度探析,為分泌腔發(fā)育機(jī)制研究提供了嶄新思路和可借鑒的技術(shù)手段。

    2 分泌細(xì)胞中分泌物質(zhì)的合成及轉(zhuǎn)運(yùn)

    分泌腔發(fā)育過(guò)程中,分泌細(xì)胞中顯著變化的細(xì)胞器可能與分泌物的合成及轉(zhuǎn)運(yùn)有關(guān)。脂類物質(zhì)在分泌細(xì)胞中的具體合成部位始終存在爭(zhēng)論[2],在分泌腔發(fā)育的相關(guān)研究中也沒(méi)有得到一致結(jié)論。總體來(lái)說(shuō),較多研究結(jié)果支持質(zhì)體是脂類產(chǎn)生的主要部位。超微結(jié)構(gòu)和組織化學(xué)觀察表明,花椒和吳茱萸分泌腔發(fā)育過(guò)程中,分泌細(xì)胞中質(zhì)體的體積和數(shù)量逐漸增加,基質(zhì)中還出現(xiàn)脂滴(嗜鋨滴),周圍細(xì)胞質(zhì)中有油滴分布,表明質(zhì)體是精油合成的主要場(chǎng)所[10,20]。根據(jù)生姜(Zingiber officinale Roscoe)根莖分泌腔發(fā)育過(guò)程中嗜鋨滴的分布和變化推測(cè),線粒體和質(zhì)體是精油的主要合成部位,內(nèi)質(zhì)網(wǎng)參與精油的合成和轉(zhuǎn)運(yùn)[21]。銀杏(Ginkgo biloba L.)和菊科植物Porophyllum lanceolatum DC.分泌腔發(fā)育過(guò)程中可觀察到質(zhì)體、內(nèi)質(zhì)網(wǎng)、線粒體、高爾基體和小液泡上均有嗜鋨物質(zhì)分布,這些細(xì)胞器可能都參與了分泌物的合成和轉(zhuǎn)運(yùn)[22,23]。陸地棉(Gossypium hirsutum L.)葉片分泌腔的發(fā)育過(guò)程中,黑色的棉酚沉淀物質(zhì)出現(xiàn)在細(xì)胞質(zhì)中,并逐漸增多,但其它細(xì)胞器(如質(zhì)體或內(nèi)質(zhì)網(wǎng))中始終未能觀察到黑色沉淀,推測(cè)棉酚最初可能是在細(xì)胞質(zhì)中自由形成[24]。

    3 分泌腔發(fā)育機(jī)制的研究

    3.1 溶生和裂溶生分泌腔發(fā)育過(guò)程中的細(xì)胞程序性死亡

    細(xì)胞程序性死亡(programmed cell death,PCD)是植物清除多余或有害細(xì)胞的一種基礎(chǔ)生命活動(dòng),在生長(zhǎng)發(fā)育、組織分化、細(xì)胞群體平衡以及免疫反應(yīng)等過(guò)程中均發(fā)揮重要作用[25]。溶生和裂溶生分泌腔發(fā)育過(guò)程中可觀察到PCD現(xiàn)象,主要表現(xiàn)在:細(xì)胞壁膨脹,細(xì)胞和細(xì)胞核皺折扭曲,細(xì)胞質(zhì)濃縮,細(xì)胞核染色質(zhì)凝聚和邊緣化,DNA斷裂和降解,內(nèi)質(zhì)網(wǎng)擴(kuò)增,囊泡增加,液泡破裂,膜結(jié)構(gòu)彌散,線粒體、質(zhì)體等細(xì)胞器降解等[4,6,26]。

    柑橘屬植物裂溶生分泌腔發(fā)育過(guò)程中,最早的腔隙由上皮細(xì)胞中間層裂生分離形成,原始細(xì)胞中細(xì)胞核形態(tài)也沒(méi)有明顯變化,但TUNEL信號(hào)為陽(yáng)性[4,15,27]。陸地棉溶生分泌腔原始細(xì)胞中和白蘚(Dictamnus dasycarpus)溶生分泌腔原始細(xì)胞團(tuán)形成后期也能檢測(cè)到TUNEL信號(hào)[6,26]。表明分泌腔形成過(guò)程中,DNA斷裂發(fā)生較早。之后,伴隨著腔隙的出現(xiàn),DNA開始發(fā)生片段化,至分泌腔擴(kuò)大階段逐漸溶解[4,6,15]。

    液泡破裂是植物PCD的重要特征。液泡中可能含有DNases、RNases、蛋白酶等水解酶類,其在植物PCD過(guò)程中采用類似自噬的方式,破裂釋放水解酶類,從而消化細(xì)胞組分[28]。甜橙(Citrus sinensis L.)和化橘紅(Citrus grandis cv. Tomentosa)果實(shí)分泌腔PCD過(guò)程中,也觀察到在腔隙擴(kuò)大階段液泡破裂,隨后線粒體、內(nèi)質(zhì)網(wǎng)、質(zhì)體等細(xì)胞器相繼溶解[4,15]。陸地棉分泌腔形成過(guò)程中,分泌細(xì)胞和鞘細(xì)胞液泡內(nèi)還可觀察到大量的電子致密的小體結(jié)構(gòu)和膜狀的自溶體,表明細(xì)胞質(zhì)降解過(guò)程中,細(xì)胞自噬起關(guān)鍵作用[6,24]。

    Ca2+不僅是細(xì)胞壁和膜系統(tǒng)的重要組分,也是PCD中重要的信號(hào)分子[29]。甜橙果實(shí)分泌腔發(fā)育過(guò)程中,Ca2+在細(xì)胞核聚集,可能激活分泌腔細(xì)胞程序性死亡,更多Ca2+積累可以調(diào)控細(xì)胞核內(nèi)DNA的降解[27]。

    Caspase 3-like蛋白酶參與內(nèi)質(zhì)網(wǎng)應(yīng)激(endoplasmic reticulum stress,ERS)PCD和活性氧(reactive oxygen species,ROS)誘導(dǎo)PCD等生命活動(dòng)[30]。化橘紅分泌腔形成過(guò)程中,Caspase 3-like在細(xì)胞核和細(xì)胞質(zhì)中都存在,可能參與細(xì)胞核降解、染色質(zhì)凝集和邊緣化、DNA片段化、細(xì)胞器降解等PCD過(guò)程[15]。

    3.2 分泌腔發(fā)育相關(guān)基因的研究

    分泌腔相關(guān)的基因研究,多集中于次生代謝物質(zhì)合成關(guān)鍵基因的克隆、利用、功能分析及代謝路徑分析[18,31-33]等方面。次生代謝物質(zhì)伴隨分泌腔的發(fā)育而產(chǎn)生,但是否影響分泌腔的發(fā)育還有待商榷。Ma等[34]研究表明,敲除控制分泌腔發(fā)育的基因可顯著降低棉酚含量,但敲除棉酚代謝關(guān)鍵基因并不影響分泌腔發(fā)育。因此,研究調(diào)控分泌腔發(fā)育的關(guān)鍵基因更具有理論意義和應(yīng)用價(jià)值。利用傳統(tǒng)遺傳學(xué)手段,棉花中已明確控制分泌腔有無(wú)的基因位點(diǎn)有6個(gè)(gl1~gl6),且有些位點(diǎn)還存在相應(yīng)的復(fù)等位基因[35]。目前已克隆了1個(gè)不完全顯性基因Gl2e,命名為GoPGF,它是首個(gè)克隆的控制植物分泌腔形成的基因,編碼1個(gè)bHLH轉(zhuǎn)錄因子,可能通過(guò)作用于G-box基序調(diào)控WRKY、JAZ、TPS等基因的表達(dá),進(jìn)而控制分泌腔細(xì)胞的分化以及棉酚代謝[34]。沉默GoPGF基因,植株表現(xiàn)為無(wú)分泌腔,棉酚含量顯著降低;而胚細(xì)胞中超表達(dá)GoPGF可顯著提高棉酚含量;GoPGF在A亞組和D亞組中存在同源基因,但序列存在突變[34,36]。野生二倍體棉種比克氏棉(G染色體組)中的GoPGF也被證實(shí)參與分泌腔的形成[13]。

    4 展望

    目前,植物分泌腔發(fā)育相關(guān)的研究多集中在解剖結(jié)構(gòu)、超微結(jié)構(gòu)、組織化學(xué)、PCD等方面,且以蕓香科植物的研究相對(duì)系統(tǒng),基因克隆和功能驗(yàn)證方面則以棉屬植物的研究進(jìn)展較快,其它植物可以借鑒已有的研究方法和結(jié)果來(lái)解決諸如分泌腔的發(fā)生方式、同源功能基因發(fā)掘等尚未明確或存在爭(zhēng)論的問(wèn)題。分泌物質(zhì)的合成與轉(zhuǎn)運(yùn)的研究在分泌細(xì)胞、分泌腔、分泌道、分泌細(xì)胞團(tuán)等分泌結(jié)構(gòu)中均有較多報(bào)道[2],但脂類代謝物的合成部位及轉(zhuǎn)運(yùn)方式,目前尚無(wú)統(tǒng)一結(jié)論,有待于開發(fā)亞細(xì)胞水平的生物化學(xué)方法,結(jié)合分泌腔分離技術(shù)、分子生物學(xué)等手段解決這一難題。目前僅棉花中克隆了1個(gè)控制分泌腔發(fā)育的基因[34],調(diào)控通路也需進(jìn)一步明確和驗(yàn)證,其它植物分泌腔發(fā)育的遺傳學(xué)和分子機(jī)制方面的研究較少,但可以借鑒分泌腺毛[3,37]等分泌結(jié)構(gòu)的研究思路與結(jié)果,加速分泌腔發(fā)育機(jī)制的研究進(jìn)程。另外,一種與分泌腔功能不同的通氣薄壁組織(aerenchyma),與分泌腔的形態(tài)結(jié)構(gòu)相似,且都存在裂生、溶生等發(fā)生方式以及PCD現(xiàn)象[4],其發(fā)育的分子機(jī)制已進(jìn)行了較系統(tǒng)和深入的研究[38,39],亦可以為分泌腔的相關(guān)研究提供參考。

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