澳門生態(tài)一區(qū)和二區(qū)水鳥譜系多樣性的季節(jié)變化

丁志鋒， 陳述， 植詩(shī)雅， 譚金慶， 梁健超， 馮永軍

(1. 廣東省生物資源應(yīng)用研究所，廣東省動(dòng)物保護(hù)與資源利用重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，廣東省野生動(dòng)物保護(hù)與利用公共實(shí)驗(yàn)室，廣州510260；2. 澳門特別行政區(qū)市政署園林綠化廳自然護(hù)理處，澳門； 3. 澳門特別行政區(qū)市政署園林綠化廳自然保護(hù)研究處，澳門)

生態(tài)學(xué)家長(zhǎng)期以來一直認(rèn)為環(huán)境異質(zhì)性與物種多樣性密切相關(guān)(Alloucheetal.，2012；Seiferlingetal.，2014；Steinetal.，2014；Tonkinetal.，2017)。實(shí)際上，環(huán)境條件隨時(shí)間的周期性變化是全球生態(tài)系統(tǒng)的重要特征之一，而年度季節(jié)性變化是其中最為強(qiáng)烈和最令人熟知的表現(xiàn)形式。隨著時(shí)間變化，生物群落很少保持穩(wěn)定，這在鳥類群落中尤為明顯(de Casenaveetal.，2008)，食物和覓食方式的季節(jié)變化尋常可見。因此，僅僅分析單個(gè)季節(jié)的生物群落結(jié)構(gòu)特征，可能提供不完整的信息，進(jìn)而影響到生物多樣性保護(hù)政策的制定和實(shí)施。

季節(jié)性常常用于解釋一些普遍現(xiàn)象，如群落結(jié)構(gòu)(Chesson，2000；Chase，2011)、生活史適應(yīng)性(McNamara & Houston，2008)、鳥類遷徙動(dòng)態(tài)(Somveilleetal.，2015)等。特別地，利用譜系多樣性來探討鳥類的季節(jié)性變化和推斷群落聚群規(guī)律越來越受到關(guān)注(Emerson & Gillespie，2008；Cheetal.，2019)。如當(dāng)環(huán)境因子驅(qū)動(dòng)鳥類群落構(gòu)建時(shí)，譜系多樣性指數(shù)趨向于聚集；當(dāng)物種相互作用主宰著群落組成時(shí)，譜系多樣性指數(shù)趨向于發(fā)散；當(dāng)群落隨機(jī)分布時(shí)，譜系多樣性指數(shù)則表現(xiàn)為隨機(jī)。Gomez等(2010)發(fā)現(xiàn)在溫帶和熱帶森林中，夏季鳴禽群落通常受到生物相互作用的影響；Sebastián-González和Green(2017)的研究結(jié)果表明，越冬水鳥的譜系聚集模式占據(jù)了主導(dǎo)地位，可能與水鳥相似的微生境偏好有關(guān)。Che等(2019)通過研究香港特別行政區(qū)米埔濕地水鳥群落譜系多樣性的季節(jié)變化，發(fā)現(xiàn)夏季水鳥群落呈現(xiàn)聚集結(jié)構(gòu)，冬季水鳥群落呈現(xiàn)發(fā)散結(jié)構(gòu)，推斷夏季水鳥群落受到環(huán)境過濾的驅(qū)動(dòng)，而冬季受到物種相互作用的影響。這些研究結(jié)果表明，季節(jié)性變化決定著各種群落構(gòu)建因子作用力的相對(duì)強(qiáng)弱，為了解群落聚群規(guī)律提供了更為完整的視角。

基于此，我們對(duì)澳門路氹城2塊濕地(生態(tài)一區(qū)和生態(tài)二區(qū))的鳥類季節(jié)性變化進(jìn)行分析：(1)2塊濕地的鳥類物種和譜系多樣性是否存在季節(jié)性差異？(2)2塊濕地鳥類群落構(gòu)建機(jī)制是否存在季節(jié)性差異？根據(jù)已有研究的結(jié)果，我們預(yù)測(cè)2塊濕地鳥類的譜系結(jié)構(gòu)存在季節(jié)變化：在繁殖季(3—5月)表現(xiàn)為聚集趨勢(shì)(環(huán)境過濾驅(qū)動(dòng))，而在越冬季表現(xiàn)為發(fā)散趨勢(shì)(物種相互作用影響)。

1 研究地和方法

1.1 研究地概況

澳門特別行政區(qū)(113°32′22″E，22°12′40″N)由澳門半島、氹仔島和路環(huán)島組成，嘉樂庇總督大橋、友誼大橋和西灣大橋把澳門半島和氹仔島連接起來，而路氹填海區(qū)把氹仔和路環(huán)2個(gè)離島連為一體。澳門位于亞熱帶地區(qū)，年平均氣溫為22.8 ℃，最高氣溫35.8 ℃，最低氣溫4.6 ℃，年平均降水量1 795.6 mm(據(jù)澳門特別行政區(qū)政府統(tǒng)計(jì)暨普查局2018年環(huán)境統(tǒng)計(jì)，https：//www.dsec.gov.mo/TimeSeriesDatabase.aspx)。生態(tài)一區(qū)緊靠蓮花大橋西北，是面積約15 hm2的封閉區(qū)，區(qū)內(nèi)有灘涂、蘆葦和樹林，優(yōu)勢(shì)樹種為細(xì)葉榕Ficusmicrocarpa、血桐Macarangatanarius、黃槿Hibiscustiliaceus、苦楝Meliaazedarach、桐花樹Aegicerascorniculatum和秋茄Kandeliaobovata，并有出入水管與十字門水道相連通，中間小島上分布著天然草被灌叢，水邊蘆葦茂密，人工栽植的黃槿和細(xì)葉榕環(huán)繞在四周。生態(tài)二區(qū)位于路氹填海區(qū)的西岸，面積約40 hm2，區(qū)內(nèi)有3個(gè)人工小島，分布有澳門面積最大的紅樹林，主要植物有老鼠簕Acanthusilicifolius、桐花樹和秋茄等。2塊濕地的具體位置見圖1。

圖1 研究樣地位置Fig.1 Location of study sites

1.2 鳥類調(diào)查方法

2018年1—12月，采用樣線法(Bibbyetal.，2000)對(duì)2塊濕地進(jìn)行鳥類逐月調(diào)查，使用單筒望遠(yuǎn)鏡(Swarovski 20～60倍)和雙筒望遠(yuǎn)鏡(Olympus 8×42倍)記錄鳥類的種類和數(shù)量：當(dāng)鳥類數(shù)量較少時(shí)，采用直接計(jì)數(shù)法；當(dāng)鳥類集大群(數(shù)量超過200只)又處于快速活動(dòng)時(shí)，采用集團(tuán)估算法，即先估計(jì)集群的總數(shù)，然后估計(jì)集群中主要種類的比例，按主要種類的比例計(jì)算各物種的數(shù)量。調(diào)查僅在天氣良好的情況下進(jìn)行。按照Che等(2019)的方法劃分研究區(qū)季節(jié)：3—5月為春季，6—8月為夏季，9—11月為秋季，12—2月為冬季。

1.3 多樣性指數(shù)

利用物種豐富度和多度來表征群落的分類多樣性，其中多度以最大值保留法(Howes & Bakewell，1989)計(jì)算，即從數(shù)次調(diào)查的同種鳥類統(tǒng)計(jì)數(shù)值中保留最大值代表該鳥類的數(shù)量。譜系多樣性指數(shù)采用Faith’ PD(Faith，1992)，計(jì)算方法為：從birdtree.org下載5 000個(gè)基于Hackett的譜系樹[鳥類的譜系關(guān)系源于Jetz等(2012)；分類系統(tǒng)參照J(rèn)etz等(2012)并遵循Birdlife V3 Word List(9 895種現(xiàn)存物種被確認(rèn)，2010年6月)]，通過TreeAnnotator version 1.10.4獲得最大分支置信樹，并基于R語(yǔ)言picante程序包計(jì)算譜系指數(shù)和利用FigTree v1.4.4生成譜系樹。

利用基于物種多度加權(quán)的平均成對(duì)譜系距離(abundance-weighted mean pairwise phylogenetic distance，MPD)來表征群落譜系結(jié)構(gòu)(Webbetal.，2002)。

(1)

式中，n為群落組成物種數(shù)量，δi,j是物種i和物種j的譜系距離(歐式譜系距離)，fi和fj分別為物種i和j在群落中的相對(duì)多度(群落中某一物種的多度占所有物種的多度之和的百分比)。

此外，通過比較MPD實(shí)際值與999次隨機(jī)值來推斷群落譜系結(jié)構(gòu)是否與隨機(jī)期望存在差異。隨機(jī)的方法為對(duì)群落中物種譜系進(jìn)行種名隨機(jī)互換運(yùn)行999次，進(jìn)行1 000次迭代生成999個(gè)隨機(jī)群落，計(jì)算MPD的標(biāo)準(zhǔn)化效應(yīng)值(standardized effect size of MPD，SES)，其公式為：

(2)

式中，Obs為MPD的觀測(cè)值，Exp是999次零模型模擬的平均值，SDexp是999次零模型模擬的標(biāo)準(zhǔn)差。

當(dāng)SES<0，則表明環(huán)境過濾可能驅(qū)動(dòng)群落聚集；如果SES>0，則表明競(jìng)爭(zhēng)排斥可能驅(qū)動(dòng)群落發(fā)散(Webbetal.，2002)。進(jìn)一步，當(dāng)SES>1.96或SES<-1.96時(shí)，則認(rèn)為SES顯著高于或低于隨機(jī)值(P<0.05)。

數(shù)據(jù)統(tǒng)計(jì)分析均在R 2.13.1中完成(R Core Team，2011)。

2 結(jié)果

共記錄水鳥37種，隸屬于6目9科，其中，鸻形目Charadriiformes物種數(shù)最多，為15種，其次為鵜形目Pelecaniformes 11種，其余各目皆在10種以下；鷺科Ardeidae鳥類最多，為11種，其次為鷸科Scolopacidae鳥類9種，其余各科皆在5種以下(圖2)。白鷺Egrettagarzetta多度最高，為540只，其次為綠翅鴨Anascrecca(295只)、夜鷺Nycticoraxnycticorax(216只)和大白鷺Casmerodiusalbus(209只)，其余各物種皆在200只以下。

生態(tài)一區(qū)和二區(qū)的物種豐富度在冬季最高，其次為秋季。生態(tài)一區(qū)的物種多度在秋季最高，春、夏季較低；生態(tài)二區(qū)的物種多度在冬季最高，夏、秋季較低。PD和MPD的季節(jié)變化規(guī)律與物種豐富度相似，即冬季最高(生態(tài)二區(qū)的MPD在秋季最高)，春、夏季較低(圖3)。

在譜系結(jié)構(gòu)方面，生態(tài)一區(qū)和二區(qū)呈現(xiàn)出不同變化(圖4)：生態(tài)一區(qū)的鳥類群落在春、秋和冬季趨向于譜系發(fā)散，在夏季呈現(xiàn)出顯著的譜系聚集；生態(tài)二區(qū)的鳥類群落在春、夏季呈現(xiàn)出顯著的譜系聚集，在秋季趨向于譜系發(fā)散，冬季趨向于譜系隨機(jī)(接近0)。

3 討論

本文通過分析澳門特別行政區(qū)2塊濕地的水鳥譜系多樣性的季節(jié)變化模式來探討水鳥群落構(gòu)建機(jī)制，發(fā)現(xiàn)水鳥群落的物種和譜系多樣性均呈現(xiàn)出明顯的季節(jié)變化模式，譜系發(fā)散和聚集具明顯的季節(jié)差異，群落構(gòu)建因子的相對(duì)重要性在不同季節(jié)之間發(fā)生了顯著變化。

張敏等(2009)的研究結(jié)果顯示(調(diào)查時(shí)間段為2006年7月—2008年2月)，路氹離島的水鳥優(yōu)勢(shì)種為白鷺、環(huán)頸鸻Charadriusalexandrinus、綠翅鴨、池鷺Ardeolabacchus、蒼鷺Ardeacinerea和夜鷺等；在間隔10年后，調(diào)查結(jié)果顯示水鳥優(yōu)勢(shì)種為白鷺、綠翅鴨、夜鷺、大白鷺、青腳鷸Tringanebularia和環(huán)頸鸻等，10年前后優(yōu)勢(shì)種的組成略有變化，這可能與物種周轉(zhuǎn)(時(shí)間尺度上的物種組成變化)有關(guān)。如在斑塊生境中，所有斑塊平均物種周轉(zhuǎn)率為每年30.4%，表明每年超過30%的鳥類發(fā)生了周轉(zhuǎn)，其群落組成是動(dòng)態(tài)變化的(Sietal.，2014)；此外，也可能與鳥類生境的改變有關(guān)(張敏等，2009)。

圖2 澳門記錄的37種水鳥目的物種數(shù)(a)、科的物種數(shù)(b)、物種多度(c， 前10物種)和譜系樹(d)Fig. 2 Species richness across orders (a) and families (b)， species abundance (c， top 10 abundant species)，and phylogenetic tree (d) of the 37 waterbird species recorded in Ecological Zone Ⅰ and Ⅱ in Macao， China

圖3 澳門生態(tài)一區(qū)和二區(qū)水鳥的豐富度(a、e)、物種多度(b、f)、譜系多樣性(c、g)和平均成對(duì)譜系距離(d、h)的季節(jié)變化Fig. 3 Seasonal dynamics of richness (a， e)， abundance (b， f)， phylogenetic diversity (c， g) and abundance-weightedmean pairwise phylogenetic distance (d， h) of waterbird species in Ecological Zone Ⅰ and Ⅱ in Macao， China

圖4 澳門生態(tài)一區(qū)(a)和二區(qū)(b)水鳥平均成對(duì)譜系距離的標(biāo)準(zhǔn)化效應(yīng)準(zhǔn)值的季節(jié)變化Fig. 4 Seasonal dynamics of the standardized effect size of abundance-weighted mean pairwisephylogenetic distance of waterbird in Ecological Zone Ⅰ (a) and Ⅱ (b) in Macao， China

*P<0.05

澳門路氹濕地是多種候鳥重要的遷徙停歇地和越冬地，被列入亞洲的重點(diǎn)鳥區(qū)之一(Chanetal.，2009)。該區(qū)域春、秋季的候鳥遷徙形成了鳥類豐富度和多度的季節(jié)變化：由于候鳥的秋季遷入自8月開始，因此秋、冬季生態(tài)一區(qū)和二區(qū)鳥類物種數(shù)逐漸增加，豐富度在冬季最高，秋季次之；多度亦呈現(xiàn)出相似規(guī)律。這與杭州灣、錢塘江河口水鳥和海南北黎灣、后水灣濕地水鳥的季節(jié)變化類似(楊燦朝等，2009； 蔣科毅等，2011)。此外，蔣科毅等(2011)發(fā)現(xiàn)在杭州灣及錢塘江河口春季鸻鷸類遷徙高峰在數(shù)量上遠(yuǎn)超過秋季遷徙高峰，達(dá)到了后者的4倍以上，類似的研究結(jié)果也出現(xiàn)在崇明東灘(Maetal.，2002)，這可能與該區(qū)域在鸻鷸類遷徙路線中的特殊地理位置有關(guān)。本研究結(jié)果則與之不同：春、秋季鸻鷸類遷徙數(shù)量相近，這可能與路氹濕地在候鳥遷徙途中的主要作用為非能量補(bǔ)給站有關(guān)(主要作為越冬地)，但具體原因需要更深入細(xì)致的研究(蔣科毅等，2011)。

譜系多樣性和平均成對(duì)譜系距離的季節(jié)變化與物種豐富度相似：即秋、冬季較高，這與物種數(shù)越多，增加群落中親緣關(guān)系較遠(yuǎn)的物種概率越大，因此導(dǎo)致PD和MPD越高(Webbetal.，2002)。然而，夏季PD的下降程度明顯高于物種豐富度，這是因?yàn)椋荷鷳B(tài)一區(qū)夏季鳥類群落以鷺科為主(占比為66.67%)，生態(tài)二區(qū)以鷺科和鷸科為主(占比分別為46.67%和20.00%)，主要由親緣關(guān)系很近的物種組成，故PD(譜系樹的枝長(zhǎng)之和)很小，同時(shí)也說明了PD的下降主要由某些譜系分支的消失引起，而不是譜系中一些物種的消失引起。

生態(tài)一區(qū)夏季和二區(qū)春、夏季水鳥呈現(xiàn)出顯著的譜系聚集，這與Che等(2019)對(duì)香港特別行政區(qū)米埔濕地水鳥的研究結(jié)果一致，表明了環(huán)境過濾對(duì)夏季水鳥群落構(gòu)建具有重要作用。在繁殖季節(jié)(春、夏季)，由于需要尋找配偶和巢址，水鳥對(duì)棲息地有更加嚴(yán)格的選擇性(Sagario & Cueto，2014)，因此環(huán)境因子起著重要作用：生態(tài)二區(qū)是澳門地區(qū)最大的鷺鳥覓食地和繁殖地，其大多在3月開始繁殖，持續(xù)至8月(主要繁殖地)，而生態(tài)一區(qū)夏季僅有少量鷺鳥繁殖(次要繁殖地)。此外，生態(tài)一區(qū)春、秋和冬季，以及生態(tài)二區(qū)秋季水鳥皆趨向于譜系發(fā)散，可能表明種間競(jìng)爭(zhēng)在群落構(gòu)建中作用更大：在這些季節(jié)，水鳥的分布主要受到食物豐富度和分布的影響，其相似的食物需求和有限的斑塊面積可能導(dǎo)致了群落存在較強(qiáng)的種間競(jìng)爭(zhēng)。楊月偉等(2005)認(rèn)為，有限的斑塊面積增加了水鳥種間競(jìng)爭(zhēng)；遷徙水鳥的大量涌入導(dǎo)致了資源競(jìng)爭(zhēng)(Hamdietal.，2008； Cheetal.，2019)。特別地，生態(tài)二區(qū)冬季水鳥趨向于譜系隨機(jī)，這可能與多種因素有關(guān)：食物的可獲得性可能會(huì)驅(qū)動(dòng)隨機(jī)過程(Ramos-Roblesetal.，2016)，此外，相反作用的群落構(gòu)建機(jī)制可能互為抵消，導(dǎo)致明顯的隨機(jī)過程(Stegenetal.，2013)。

雖然鳥類譜系結(jié)構(gòu)在推斷群落聚群規(guī)律時(shí)具有較強(qiáng)的敏感性，但我們對(duì)這些結(jié)論需保持謹(jǐn)慎態(tài)度。有學(xué)者指出，譜系聚集并不常常反映了環(huán)境過濾的影響(如HilleRisLambersetal.，2012；Gerholdetal.，2015)，這需要更多研究案例驗(yàn)證。

致謝：廣東省生物資源應(yīng)用研究所動(dòng)物調(diào)查監(jiān)測(cè)與恢復(fù)中心的李秋劍副研究員參與了大量野外工作，在此表示感謝。