3種城市生境間螞蟻群落組成的比較研究
——以四川省南充市城區(qū)為例

羅昕裕， 周昭敏

(西華師范大學(xué)，四川省環(huán)境科學(xué)與生物多樣性保護重點實驗室，四川南充637009)

全球城市化進程自20世紀顯著加快(Grimmetal.，2008)，城市擴張將自然生境轉(zhuǎn)化為各種形式的人造景觀，并改變當?shù)氐臍夂蚝屯寥佬再|(zhì)等環(huán)境條件(Patakietal.，2006；Rocha-Ortega & Castao-Meneses，2015)。這些改變可能會降低陸生動物的遷移能力，影響自然斑塊中的資源流動，并導(dǎo)致本地生物多樣性的快速喪失(Lessard & Buddle，2005；Hahsetal.，2009；Alberti，2015)。然而，城市化也為一些能夠適應(yīng)城市生境的物種創(chuàng)造了適宜的棲息地(Buczkowski & Richmond，2012)，使得群落間的遺傳、分類或功能相似性增加，進而促進生物同質(zhì)化(Mckinney & Lockwood，2001；Oldenetal.，2004；Newboldetal.，2015)。

螞蟻(膜翅目Hymenoptera蟻科Formicidae)是指示生物多樣性和環(huán)境變化的重要類群(Kingetal.，1998；Hoffmann，2010；李巧等，2011；劉霞等，2017)。首先，螞蟻提供了重要的生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)功能，如作為捕食者、互利者及食物網(wǎng)中的獵物等(Heil & McKey，2003)。其次，螞蟻分布廣泛、種類和數(shù)量眾多，具有相對較短的世代間隔、利于樣本采集的特點(郭蕭等，2014；李巧等，2015)。此外，絕大多數(shù)螞蟻種類遷移能力較弱，易被自然地理屏障阻礙，并且對微環(huán)境的變化特別敏感，能對其做出迅速響應(yīng)(McKinney，2008；Stringeretal.，2009)。

本研究在四川省南充市城區(qū)中選擇“公園與綠地”“旱地”和“喬木林地”3種土地利用類型，對螞蟻群落組成進行調(diào)查和比較分析，不僅將為研究城市化對野生動物群落結(jié)構(gòu)影響提供基礎(chǔ)資料，還將檢驗螞蟻群落作為生物指示物種反映生態(tài)系統(tǒng)響應(yīng)的有效性。

1 材料與方法

1.1 研究地點

南充市位于四川盆地東北部，嘉陵江中下游，地處我國西南部水熱條件充沛的亞熱帶季風(fēng)氣候區(qū)，在大陸動物地理分區(qū)上處于東洋界到古北界的過渡地帶(張瑋，鄭哲民，2002)。受盆地氣候影響，四季分明，雨熱同期，年均降水量980～1 150 mm；年均氣溫15.8～17.8 ℃；相對濕度76%～86%(Xuetal.，2015)；年均日照時間1 200～1 500 h。現(xiàn)有調(diào)查發(fā)現(xiàn)，分布于四川省(含重慶)的螞蟻共有78種(張瑋，鄭哲民，2002)，在城市生境中的有26種(譚速進等，2010)。

1.2 研究方法

1.2.1 生境植被調(diào)查與螞蟻采集方法參照國家質(zhì)檢總局和國家標準化管理委員批準發(fā)布并實施的《土地利用現(xiàn)狀分類標準(GB/T 21010-2017)》中的二級類劃分，在南充市西華師范大學(xué)華鳳校區(qū)內(nèi)選擇“公園與綠地”(編碼0810)、“旱地”(編碼0103)和“喬木林地”(編碼0301)3種土地利用類型，并分別設(shè)置8個1 m×1 m的樣方。參照McIntyre等(2001)的方法，生境植被調(diào)查在以樣方中心點為圓心，20 m為半徑的區(qū)域內(nèi)進行。生境調(diào)查指標采用草本植被覆蓋度、林分郁閉度和植被的Shannon-Wiener多樣性指數(shù)(H)3個指標。按照點測法，沿樣方對角線，每隔10 cm垂直放置1根尖銳的樣針，每根樣針直徑不超過2 mm，對低于2 m的植被，記錄其枝葉被樣針擊中的數(shù)目，該數(shù)目與總樣針數(shù)之比即為草本植被覆蓋度(Heraldoletal.，2010)。林分郁閉度則是被樹冠垂直覆蓋的樣針數(shù)目與總樣針數(shù)之比(Magnussonetal.，1999)。為計算植被的Shannon-Wiener多樣性指數(shù)，在20 m半徑的樣圓內(nèi)分別設(shè)置5個3 m半徑的子樣圓(圓心間距不小于10 m)，調(diào)查喬木種類及數(shù)量(宋曰欽，高長寶，2002；曹艷杰，2006；王秀云，2011；司建朋等，2019)；并設(shè)置5個1 m×1 m的子樣方，調(diào)查草本種類及數(shù)量(王秀云，2011)。

3種生境的草本植被覆蓋度(F=5.68，df=2，P<0.05)、林分郁閉度(F=1.86，df=2，P<0.05)和Shannon-Wiener多樣性指數(shù)(F=8.79，df=2，P<0.05)的差異均有統(tǒng)計學(xué)意義?！皢棠玖值亍敝杏卸喾N喬木(刺槐Robiniapseudoacacia、欒樹Koelreuteriapaniculata、重陽木Bischofiapolycarpa、冬青Ilexchinensis等)和草本植物(白茅Imperatacylindrica、蒲公英Taraxacummongolicum、馬齒莧Portulacaoleracea、益母草Leonurusjaponicus、天名精Carpesiumabrotanoides、鳳尾蕨Pteriscretica、瓶爾小草Ophioglossumvulgatum等)，幾乎無灌木分布。“旱地”在5月的主要作物為玉蜀黍Zeamays，零星分布有楓楊Pterocaryastenoptera和樟Cinnamomumcamphora，除農(nóng)作物以外的其他草本植物分布較少?！肮珗@與綠地”中的喬木以香樟為主，草本植被則以沿階草Ophiopogonbodinieri為主，零星分布有狗牙根Cynodondactylon、車軸草Trifoliumrepens、馬唐Digitariasanguinalis、馬蘭Asterindicus。因此，這3種土地利用類型具有不同的植被狀況，分別代表了不同的生境類型。

2018年5月，通過陷阱法在上述24個樣方采集螞蟻樣本。采集持續(xù)時間為48 h。不同生境樣方的間距不小于1 km，同一生境的樣方間距不小于10 m。陷阱設(shè)置在樣方頂角處的平坦區(qū)域。陷阱由2個500 mL塑料杯套疊組成，內(nèi)杯杯唇與地面齊平，以避免連續(xù)采樣過程中杯子被破壞(McIntyreetal.，2001)。在塑料杯中倒入150 mL丙二醇，以殺死螞蟻，并使其在短時間內(nèi)得到有效保存。將采集的樣品儲存在70%的乙醇溶液中，并保存在西華師范大學(xué)標本庫中。

1.2.2 螞蟻的分類鑒定采用DNA條形碼技術(shù)對采集的螞蟻標本測序，并將COⅠ測序結(jié)果與GenBank(http：//www.ncbi.nlm.nih.gov/)及BOLD Systems(http：//www.boldsystems.org/)所存序列進行對比。該結(jié)果用于快速確定其所屬的系統(tǒng)發(fā)育支系，以方便隨后的形態(tài)比對。DNA提取過程中，首先去除螞蟻腹部，然后將剩余肢體置于研缽中，用手術(shù)剪將其剪碎；加入500 μL DNA提取液和20 μL的10 mg·mL-1的蛋白酶K，于57 ℃水浴2～3 h；加入等體積的平衡酚并混勻，離心后取上清液；加入等體積的氯仿-異戊醇混合溶液，離心后取上清液；加入2倍體積的預(yù)冷無水乙醇和1/10體積的乙酸鈉，保留其沉淀物；在沉淀物中加入1 mL 70%的乙醇溶液，離心后棄上清液(李淑萍，徐亞軍，2010；陳媛，2014)；將離心管敞口放置至乙醇完全揮發(fā)，加入40 μL ddH2O，-20 ℃保存?zhèn)溆?陳媛，2014)。選用通用引物L(fēng)COI490、HCO2198對COⅠ片段進行擴增(Folmeretal.，1994；陳媛，2014)。DNA提取及測序均由中國科學(xué)院昆明動物研究所生命條形碼南方中心完成。

物種形態(tài)鑒定參照“Anewgeneralcatalogueoftheantsoftheworld”(Bolton，1995)、《中國經(jīng)濟昆蟲志 第四十七冊 膜翅目蟻科(一)》(唐覺等，1995)、《中國螞蟻》(吳堅，王常祿，1995)、《廣西螞蟻》(周善義，2001)、《湖北省螞蟻分類研究》(王維等，2009)等專著以及“Encyclopedia of Life”(http：//eol.org/)、“螞蟻網(wǎng)”(http：//www.ants-china.com/?sp=6604)、“ANTWEB”(http：//www.antweb.org/)、“螞蟻維基”(http：//www.antwiki.org/wiki/Welcome_to_AntWiki)等數(shù)據(jù)庫。利用LEICA M205C體視顯微鏡觀察螞蟻的形態(tài)特征。

2 結(jié)果

2.1 種類和數(shù)量

本研究共采集螞蟻樣品1 847只。檢測出18種螞蟻的COⅠ基因(204 bp)，其中6種螞蟻與GenBank及BOLD Systems所存序列相似度達到98%～99%(津島鋪道蟻Tetramoriumtsushimae：AY641700；中華小家蟻Monomoriumchinense：MH754300；寬結(jié)大頭蟻Pheidolenodus：EF518375；布氏尼氏蟻Nylanderiabourbonica：EF609962；無毛凹臭蟻Ochetellusglaber：JQ913605；黃足尼氏蟻Nylanderiaflavipes：MH754327)；12種螞蟻與所存序列的相似度為84%～96%(法老小家蟻Monomoriumpharaonis：KJ861846；滿斜結(jié)蟻Plagiolepismanczshurica：AB019423；日本弓背蟻Camponotusjaponicus：KR784733；中華細顎猛蟻Leptogenyschinensis：KC685034；山大齒猛蟻Odontomachusmonticola：FX986057；美洲切葉蟻Myrmecinaamericana：KR421703；日本盤腹蟻Aphaenogasterjaponica：JQ742634；孟氏大頭蟻Pheidolemendanai：KJ142033；游舉腹蟻Crematogastervagula：MH754499；黑褐舉腹蟻Crematogasterrogenhoferi：EU605790；湯加鋪道蟻Tetramoriumtonganum：MG567163；茸毛鋪道蟻Tetramoriumlanuginosum：GU709681)。經(jīng)形態(tài)學(xué)比對，有5只個體為同種個體，僅能確定為蟻科Formicidae sp.，另有6只同種個體僅能確定為鋪道蟻屬Tetramoriumsp.；其余1 836只個體分屬4亞科13屬19種(表1)，其中，切葉蟻亞科Myrmicinae標本7屬12種1 680只，蟻亞科Formicinae標本3屬4種137只，猛蟻亞科Ponerinae標本2屬2種15只，臭蟻亞科Dolichoderinae標本1屬1種4只。在3種生境內(nèi)均有分布的螞蟻共有8種(津島鋪道蟻、中華小家蟻、寬結(jié)大頭蟻、布氏尼氏蟻、陜西鋪道蟻Tetramoriumshensiense、法老小家蟻、滿斜結(jié)蟻和日本弓背蟻)，4種螞蟻僅發(fā)現(xiàn)于“喬木林地”(中華細顎猛蟻、山大齒猛蟻、無毛凹臭蟻和游舉腹蟻)，3種螞蟻僅發(fā)現(xiàn)于“公園與綠地”(臺灣瘤顎蟻Strumigenysformosa、黑褐舉腹蟻、美洲切葉蟻)，湯加鋪道蟻則僅發(fā)現(xiàn)于“旱地”。而與茸毛鋪道蟻COⅠ基因序列相似度為84%的樣品為同屬的陜西鋪道蟻。

在“公園與綠地”采集的螞蟻標本共計813只(101.62只±25.18只，n=8)，其中，津島鋪道蟻共600只(75.00只±26.52只，n=8)，占“公園與綠地”標本總數(shù)的73.80%(66%±10%，n=8)；在“喬木林地”中共采集標本257只(32.13只±12.14只，n=8)，其中，寬結(jié)大頭蟻數(shù)量最多，共74只(9.25只±6.31只，n=8)，占“喬木林地”標本總數(shù)的28.79%(18%±6%，n=8)；在“旱地”中共采集標本777只(97.13只±34.79只，n=8)，其中，中華小家蟻數(shù)量最多，共198只(24.75只±11.70只，n=8)，占“旱地”標本總數(shù)的25.48%(23%±6%，n=8)。津島鋪道蟻在“公園與綠地”螞蟻群落中的個體數(shù)比例顯著大于“喬木林地”中的寬結(jié)大頭蟻和“旱地”中的中華小家蟻的比例(F=11.651，df=2，P<0.05)。

表1 南充市3種生境螞蟻樣本的物種與個體數(shù)Table 1 Species and individual numbers of ants sampledfrom 3 habitat types in Nanchong， Sichuan

2.2 生物多樣性比較

3種生境間，螞蟻群落的個體數(shù)(F=2.303，df=2，P>0.05)、物種數(shù)(F=0.078，df=2，P>0.05)和Shannon-Wiener多樣性指數(shù)(F=6.651，df=2，P>0.05)之間的差異均無統(tǒng)計學(xué)意義；Simpson多樣性指數(shù)(F=8.902，df=2，P<0.05)和Pielou均勻度指數(shù)(F=14.211，df=2，P<0.05)均為“喬木林地”>“旱地”>“公園與綠地”(表2)。“旱地”與“喬木林地”的相似度系數(shù)為0.500，“公園與綠地”與“喬木林地”的為0.444，均為中等不相似；而“公園與綠地”與“旱地”相似度系數(shù)為0.647，為中等相似。

3 討論

在城市生態(tài)系統(tǒng)中，土地的開發(fā)利用主要是為人類的生活服務(wù)。因此，其原有生境的植被和表層土壤被清除，使其與未開發(fā)的自然棲息地截然不同，并具獨特性。結(jié)果表明，螞蟻的群落組成在“公園與綠地”“喬木林地”和“旱地”3種城市生境間的差異有統(tǒng)計學(xué)意義；其中，津島鋪道蟻在“公園與綠地”中較其他種類顯得更為適應(yīng)，其個體數(shù)量在群落中占有明顯優(yōu)勢。

螞蟻物種數(shù)以及個體數(shù)的采集結(jié)果會受采集方式的影響。陷阱法是一種簡便、廉價的采集方法(黃杰靈等，2013)，在開放生境中具有較高的效率(Melbourne，1999)，對生境破壞小。該法能有效采集運動能力強、運動范圍廣以及在夜間活動的物種(Sabua & Shiju，2010)。盡管曾經(jīng)有人對陷阱法不能有效收集活動空間極小或活動緩慢的物種表示擔憂(Spence & Niemel?，1994)。但相關(guān)研究表明，陷阱法依然是采集螞蟻最理想的方法之一，并且廣泛應(yīng)用于生物多樣性的監(jiān)測工作(Worketal.，2002；Sabua & Shiju，2010)。

表2 南充市3種生境螞蟻樣本物種多樣性指數(shù)Table 2 Biodiversity index of ants sampled from 3 habitat types in Nanchong， Sichuan

注： 不同上標字母表示生境間螞蟻群落多樣性指數(shù)之間的差異有統(tǒng)計學(xué)意義

Notes： different superscripts indicate there is a significant difference between the diversity indexes of ant communities in different habitats

城市中不同生境間的結(jié)構(gòu)差異會影響動物群落的物種豐富度及生物多樣性(Pacheco & Vasconcelos，2012；Pardee & Philpott，2014；Mataetal.，2017)。特別是良好的植被狀況(植被物種多樣性和空間異質(zhì)性等)能夠為更多螞蟻物種提供更豐富和更優(yōu)質(zhì)的筑巢地、隱蔽地和食物資源(孟雪松等，2004；Buczkowski & Richmond，2012)。與“公園與綠地”和“旱地”相比，“喬木林地”的木本植物豐富度和林分郁閉度更高，地面也覆蓋更多的枝葉凋零物，這可能有助于更多的螞蟻種類在其中共存。在“公園與綠地”和“旱地”中，草本植被種類則相對單一，植被特征相似度較高；其間農(nóng)藥的廣泛使用也可能會導(dǎo)致部分螞蟻種類消失或個體數(shù)量降低(Brittainetal.，2010；Sonodaetal.，2011)。此外，常規(guī)耕作行為和土壤擾動也可能成為“旱地”螞蟻群落生物多樣性降低的重要原因(Altieri，1999；Unoetal.，2010)。本研究中，生境類型對螞蟻群落的影響沒有反映在物種和個體的絕對數(shù)量上，但“公園與綠地”和“旱地”的螞蟻多樣性指數(shù)較“喬木林地”低，“公園與綠地”生境還出現(xiàn)了明顯的優(yōu)勢種。

津島鋪道蟻是具有極強競爭力的雜食性、侵略性物種。在人類居住地附近的“公園與綠地”內(nèi)，津島鋪道蟻往往具有行為和數(shù)量上的優(yōu)勢，并有可能通過競爭或剝削的相互作用影響當?shù)匚浵伻郝涞亩鄻有?Lessard & Buddle，2005)。目前，關(guān)于津島鋪道蟻的生態(tài)學(xué)資料依然匱乏，其生物學(xué)資料、與其他本地螞蟻物種的競爭機制以及成為優(yōu)勢種的生態(tài)后果都還有待進一步研究。

本研究結(jié)果證實了螞蟻群落能夠很好地對不同城市生境類型予以響應(yīng)。在未來的研究中，可以充分利用螞蟻群落的指示作用，以反映土地利用類型及其景觀格局對生態(tài)系統(tǒng)功能的影響。在城市化建設(shè)的進程中，在滿足人類需求的同時，還應(yīng)該從維護生物多樣性的角度出發(fā)，更合理地規(guī)劃土地利用，以構(gòu)建對人與伴生動物都更宜居的城市生態(tài)體系。因此，有必要建立長期的、更廣泛的監(jiān)測研究體系，并涉及更多的城市、生境類型和動物類群，更深入、全面地認識城市化對生物多樣性的影響。