長湖浮游植物功能群特征及其與環(huán)境因子的關(guān)系*

祁 梅 吳嘉偉, 龔森森,, 柴 毅,① 羅靜波 譚鳳霞, 楊 軍 楊德國 何勇鳳

(1.長江大學(xué)動物科學(xué)學(xué)院 荊州 434025；2.長江大學(xué)濕地生態(tài)與農(nóng)業(yè)利用教育部工程研究中心 荊州 434025；3.中國水產(chǎn)科學(xué)研究院長江水產(chǎn)研究所 農(nóng)業(yè)部淡水生物多樣性保護(hù)重點(diǎn)實(shí)驗室 武漢 430223)

浮游植物(phytoplankton)是水域生態(tài)系統(tǒng)中初級生產(chǎn)者的主要組成部分,同時作為水域環(huán)境監(jiān)測評價的重要生物指標(biāo)已被廣泛認(rèn)可(劉建康,1999)。浮游植物功能群(functional group)是將依據(jù)形態(tài)學(xué)、生理學(xué)和生態(tài)學(xué)特征分組,每組物種有相同或相近的生態(tài)位且對應(yīng)為特定的生境類型。功能群的劃分及其結(jié)構(gòu)特征能夠客觀表達(dá)浮游植物對所在生境的適應(yīng)性,也反映了該物種所在生態(tài)系統(tǒng)的功能特征,具有積極的生態(tài)學(xué)意義(Reynoldset al,2002；胡韌等,2015)。國外相關(guān)研究從水庫和湖泊發(fā)展到河流以及激流生態(tài)系統(tǒng)等水體環(huán)境質(zhì)量評價并在此基礎(chǔ)上提出了浮游植物生境模板概念(Beckeret al,2010；Costaet al,2009；Stankovi?et al,2012；Quet al,2019；Stankovicet al,2012)。我國現(xiàn)階段的研究主要集中在浮游植物功能群的演替特征及水質(zhì)評價等方面,其中淡水生態(tài)系統(tǒng)以典型富營養(yǎng)化內(nèi)陸湖泊為主(汪星等,2016；王徐林等,2018；錢奎梅等,2019),海洋生態(tài)系統(tǒng)也有相關(guān)報道(Lin Let al,2018)。

長湖是湖北省第三大天然淡水湖泊,是長江中游地區(qū)生態(tài)平衡的重要濕地生態(tài)系統(tǒng),2010年農(nóng)業(yè)部批準(zhǔn)在長湖建立鮊類種質(zhì)資源保護(hù)區(qū)。同我國大多數(shù)內(nèi)陸淺水湖泊一樣,富營養(yǎng)化也是長湖面臨的最主要的生態(tài)環(huán)境問題,多項研究結(jié)果顯示,長湖魚類資源呈衰退狀態(tài),優(yōu)勢魚類有小型化趨勢,高等水生植物多樣性降低,浮游動物各季節(jié)優(yōu)勢種單一,局部區(qū)域處于重度富營養(yǎng)化(劉建峰等,2014；何勇鳳等,2015；周淼等,2016；郭坤等,2017)。目前圍繞長湖浮游植物的相關(guān)研究主要集中在群落結(jié)構(gòu)特征及生態(tài)位等方面(柴毅等,2014；郭坤等,2016；魏志兵等,2019；Guoet al,2019),主要通過浮游植物的種類組成、豐度、生物量以及優(yōu)勢種等指標(biāo)對進(jìn)行水質(zhì)評價,而這種常規(guī)傳統(tǒng)科屬分類方法存在一定的局限性(胡韌等,2015)。浮游植物功能群可以從物種的功能性更精確地反映出與環(huán)境因子的相關(guān)性,進(jìn)而預(yù)測水域生態(tài)系統(tǒng)發(fā)展趨勢。本研究首次通過功能群概念對長湖浮游植物進(jìn)行劃分并闡明其季節(jié)演替規(guī)律,分析優(yōu)勢功能群在不同季節(jié)與環(huán)境因子的關(guān)系,以期為長湖水環(huán)境保護(hù)和生態(tài)系統(tǒng)修復(fù)以及未來可持續(xù)發(fā)展利用提供科學(xué)參考依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)域概況

長湖地處長江和漢江之間(30.37°—30.53°N,112.25°—112.50°E),為亞熱帶濕潤性氣候,光照充足,平均水深2.1m(劉建峰等,2014)。圖1所示整個長湖自西向東可分為廟湖、海子湖、馬洪臺以及圓心湖共4個湖區(qū)(各區(qū)域以虛線隔開)。由于引江濟(jì)漢工程的建設(shè),廟湖大部分面積已被兩條堤壩(圖1中實(shí)線表示)攔截形成靜水,故未在此區(qū)域設(shè)置采樣點(diǎn)。

1.2 采樣點(diǎn)設(shè)置

參照《水域生態(tài)系統(tǒng)觀測規(guī)范》(中國生態(tài)系統(tǒng)研究網(wǎng)絡(luò)科學(xué)委員會,2007)并根據(jù)長湖實(shí)際水域形態(tài)、進(jìn)出水口以及水文特征共設(shè)置14個采樣點(diǎn)(圖1),其中海子湖(H1、H2、H3、H4)4 個、馬洪臺(M1、M2、M3、M4、M5)5 個以及圓心湖(Y1、Y2、Y3、Y4、Y5)5個,分別于 2015年4月(春季)、7月(夏季)、11月(秋季)和2016年1月(冬季)進(jìn)行采樣。

圖1 長湖采樣點(diǎn)示意圖Fig.1 The sampling sites in Changhu Lake

1.3 實(shí)驗采集與分析

浮游植物定性樣本使用25號浮游生物網(wǎng)(網(wǎng)目直徑0.064mm)在距水體表層0.5m處采集,用4%甲醛固定后帶回實(shí)驗室進(jìn)行種類鑒定。定量樣本使用有機(jī)玻璃采水器(1.0L)在表層至0.5m處和距底層0.5m處各采樣一次,充分混均后取1.0L加入15.0mL魯哥氏液,帶回實(shí)驗室后經(jīng)沉淀、濃縮至30—50mL后進(jìn)行定量計數(shù)。使用光學(xué)顯微鏡(XSM-20,寧波舜宇儀器有限公司,寧波,浙江)進(jìn)行種類鑒定和計數(shù)(胡鴻鈞等,2006；趙文,2016),所有種類鑒定到種。藻類生物量(B)采用細(xì)胞近似體積公式法推算(Hillebrandet al,1999)。

使用多參數(shù)水質(zhì)分析儀(HQ40D,Hach Loveland,美國)現(xiàn)場測定溶解氧(DO)、pH值和水溫(WT),使用塞氏盤測定透明度(WD)和水深(SD)?？倯腋∥?TSS)、磷酸鹽()、氨氮(NH3-N)、硝酸鹽氮()、亞硝酸鹽氮()、總磷(TP)和總氮(TN),按照國家水質(zhì)標(biāo)準(zhǔn)方法GB3828-2002進(jìn)行測定。

1.4 相關(guān)性指數(shù)

某一功能群在其采樣點(diǎn)相對生物量占比在5%以上即為優(yōu)勢功能群(黃享輝等,2013)。藻類豐度(D)和生物量(B)評價水質(zhì)參照湖泊營養(yǎng)評價標(biāo)準(zhǔn)與藻類生物學(xué)評價標(biāo)準(zhǔn)(況琪軍等,2005)。

1.5 功能群劃分

浮游植物功能群的劃分依據(jù)參考Reynolds(Reynoldset al,2002)提出的 Functional Group(FG)分類方法,目前公認(rèn)的FG已達(dá)38個(Padisáket al,2009),FG功能群對解釋水體與浮游植物群落結(jié)構(gòu)之間的聯(lián)系可信度最高(胡韌等,2015)。

1.6 數(shù)據(jù)分析

冗余分析(redundancy analysis,RDA)主要是分析不同物種對環(huán)境的需求,再現(xiàn)物種分布與其生態(tài)環(huán)境的內(nèi)在關(guān)系。其分析結(jié)果用物種—環(huán)境因子關(guān)系雙序圖表示,帶箭頭射線代表環(huán)境因子,箭頭所在坐標(biāo)代表該環(huán)境因子與排序軸的相關(guān)系數(shù)的大小,箭頭所指方向為變化趨勢。物種代表點(diǎn)垂直投影到環(huán)境因子射線上,投影點(diǎn)在箭頭方向上為正相關(guān),在反向延長線上則為負(fù)相關(guān)。

功能群與環(huán)境因子的多元分析使用R語言軟件vegan包進(jìn)行分析,浮游植物優(yōu)勢功能群豐度進(jìn)行l(wèi)g(x+1)轉(zhuǎn)換處理,首先對每個季節(jié)優(yōu)勢功能群進(jìn)行除趨勢對應(yīng)分析(divide trend correspondence analysis,DCA),根據(jù)Lengths of gradient第一軸大小選擇合適的排序和分析方法,進(jìn)行分析作圖。本文選用了冗余分析,并采用蒙特卡洛置換檢驗,以逐步迭代的方式篩選出有顯著解釋性的環(huán)境因子,進(jìn)行分析作圖,本文其他分析和作圖在R_V3.4.3與Excel 2003中完成。

2 結(jié)果與分析

2.1 浮游植物種類組成及功能群的劃分

此次調(diào)查共鑒定出浮游植物7門78種(表1),綠藻門種類最多(46種,占比58.97%),其次為硅藻門和藍(lán)藻門各12種,占比15.38%。本次調(diào)查共鑒定出26個功能群,其中富營養(yǎng)化水體代表性功能群13個(F、G、H1、J、K、Lo、Lr、M、Tc、W1、W2、X1、X2)。種類組成和所對應(yīng)的生境特征見表1,其中代表種類較多的功能群有J(19種)、X1(10種)和MP(6種)。

2.2 浮游植物優(yōu)勢功能群

本次調(diào)查共鑒定出16個優(yōu)勢功能群(表2),其中B、D、J、Lo、MP、W1和X1是四季共有優(yōu)勢功能群。以最大相對豐度超過50%為評價指標(biāo),優(yōu)勢功能群的季節(jié)演替規(guī)律為 X1/X2/B(春)→X1(夏)→MP/X1/B(秋)→D/X1(冬)。優(yōu)勢功能群的豐度變化范圍為0.008×106—11.16×106ind./L,呈現(xiàn)夏＞春＞秋＞冬的變化趨勢?？偵锪砍尸F(xiàn)夏(12.1mg/L)＞春(5.8mg/L)＞冬(3.1mg/L)＞秋(1.9mg/L)變化趨勢,其中典型淺水富營養(yǎng)化水體代表功能群X1在四季的最大相對豐度(57.39%—70.26%)和出現(xiàn)頻率(85.71%—100%)均較高,夏季出現(xiàn)的主要是藍(lán)藻門類群,MP和W1的生物量占比均超過30%。

2.3 浮游植物功能群與環(huán)境因子的RDA分析

先對浮游植物功能群生物量數(shù)據(jù)進(jìn)行除趨勢對應(yīng)分析(DCA),pH值以外的所有理化數(shù)據(jù)進(jìn)行l(wèi)g(x+1)轉(zhuǎn)換,四個季節(jié)排序軸梯度長度最大值為2.522,因此選擇線性模型RDA。RDA分析相關(guān)系數(shù)如表3所示,各個季節(jié)軸1、軸2的特征值累積解釋變量分別是49.54%、70.39%、77.01%、63.27%,累計解釋率為92%、88%、98%、94%,表明排序能較好地反映功能群與環(huán)境因子的關(guān)系。

浮游植物優(yōu)勢功能群與環(huán)境因子的RDA分析如圖2所示,春季優(yōu)勢功能群X2與總氮(TN)、N與總磷(TP)以及Y與總懸浮物(TSS)表現(xiàn)出較強(qiáng)的正相關(guān)性,夏季優(yōu)勢功能群MP與總磷(TP)有較明顯的正相關(guān)性,秋季優(yōu)勢功能群B、Lr、Lo、Sn與水溫(WT)處在同一象限,表現(xiàn)出不同程度的正相關(guān),W1與氨氮(NH3-N)和硝酸鹽氮()均呈顯著正相關(guān),冬季優(yōu)勢功能群E與總磷和水深以及K與溶解氧呈顯著正相關(guān)關(guān)系,F、Y、X2、W1、B和Lo與磷酸鹽()均表現(xiàn)出正相關(guān)性,而X1、D和J這三個優(yōu)勢功能群與各環(huán)境因子的相關(guān)性都很低。根據(jù)分析結(jié)果環(huán)境因子WD(春)；、SD(夏)；(秋)；TSS、WT 和 DO(冬)是顯著性影響因子(P＜0.05)。

3 討論

3.1 浮游植物種類組成及功能群特征

浮游植物的種類組成、豐度和分布等群落結(jié)果特征以及功能群劃分對水環(huán)境具有較強(qiáng)的指示作用,本次調(diào)查共鑒定出26個功能群,其中包括13個富營養(yǎng)化水體代表性功能群,以相對生物量占比超過5%劃分出優(yōu)勢功能群16個,其對應(yīng)的生境特征較一致,顯示長湖屬于渾濁,含有機(jī)質(zhì),中營養(yǎng)-富營養(yǎng)化的淺水水體。這與長湖的浮游動物、水生高等植物、魚類以及表層底泥(劉建峰等,2014；何勇鳳等,2015；王毅等,2015；周淼等,2016；郭坤等,2017)等研究對其水域生態(tài)環(huán)境評價結(jié)果相一致。

1.2 標(biāo)本采集 收集所有孕婦臨產(chǎn)前晨起空腹肘靜脈血8 ml，新生兒娩出后、胎盤娩出前采集近新生兒端臍靜脈血5 ml，分別分裝于兩個促凝管中，一份用于血脂檢測，另一份室溫靜置1 h后，于3 000 r/min離心15 min，收集血清，置于-80℃保存，用于測定母血和臍血瘦素、IGF-1水平。

表1 長湖浮游植物功能群組成及其所在生境特征Tab.1 Composition of phytoplankton species and functional groups and their habitat characteristics in Changhu Lake

續(xù)表

本次調(diào)查鑒定出的16個優(yōu)勢功能群,其中B、D、J、Lo、MP、W1和X1是四季共有優(yōu)勢功能群。以夏季和冬季出現(xiàn)頻率均為100%的功能群X1為例來看,主要種類是綠藻門的纖維藻屬(Ankistrodesmus),鞘藻屬(Oedogonium)和小球藻(Chlorella vulgaris)等,這些藻類均為富營養(yǎng)化水體的常見種。從優(yōu)勢功能群的豐度和最大相對豐度來看,四季共有優(yōu)勢功能群B和X1在各季節(jié)占比均較高,其中夏季X1的豐度為11.16×106ind./L,最大相對豐度達(dá)70.26%,其所在生境是中小型中營養(yǎng)湖泊或富營養(yǎng)型的淺水水體。從生物量和生物量占比來看,四季共有優(yōu)勢功能群W1在春季(2.34mg/L,40.27%)和夏季(4.01mg/L,33.08%)的值均最高,其所代表的生境特征是富營養(yǎng)的靜水水體。本次調(diào)查結(jié)果中浮游植物總豐度呈現(xiàn)夏(26.4×106ind./L)＞春(5.8×106ind./L)＞秋(4.5×106ind./L)＞冬(1.5×106ind./L)變化趨勢,總生物量為夏(12.1mg/L)＞春(5.8mg/L)＞冬(3.1mg/L)＞秋(1.9mg/L)變化趨勢,均以夏季最高,春季其次。參照湖泊營養(yǎng)評價標(biāo)準(zhǔn)與藻類生物學(xué)評價標(biāo)準(zhǔn)(王明翠等,2002；況琪軍等,2005),表明長湖整體處于富營養(yǎng)水平,夏季富營養(yǎng)化程度最高,這也與本次研究結(jié)果中優(yōu)勢功能群所代表的生境特征相一致。根據(jù)何勇鳳等(何勇鳳等,2015)應(yīng)用綜合營養(yǎng)狀態(tài)指數(shù)和浮游植物細(xì)胞豐度法在2012—2013年對長湖水質(zhì)的評價顯示,長湖全區(qū)處于重度富營養(yǎng)化狀態(tài),2015年的季節(jié)演替趨勢與其一致。郭坤等(郭坤等,2017)使用浮游動物(2012—2013年)多樣性指數(shù)評價長湖處于中度污染,肥度指數(shù)評價長湖處于富營養(yǎng)狀態(tài)。對比往年結(jié)果(柴毅等,2014；魏志兵等,2019)表明,湖在2015年各季節(jié)的富營養(yǎng)化程度變化趨勢與往年基本一致,均為夏季最高,冬季較低。

表2 浮游植物優(yōu)勢功能群及相關(guān)指數(shù)Tab.2 Dominant functional groups of phytoplankton and related indexes in Changhu Lake

表3 浮游植物功能群與環(huán)境因子的RDA分析結(jié)果Tab.3 Redundancy analysis of phytoplankton functional groups and environmental factors

圖2 長湖四季浮游植物優(yōu)勢功能群與環(huán)境因子RDA圖Fig.2 RDA diagram of phytoplankton dominant functional groups and environmental factors in the four seasons of Changhu Lake

3.2 浮游植物功能群季節(jié)演替

浮游植物功能群可通過自身演替來應(yīng)對季節(jié)更替引起的水環(huán)境因子變化,從而維持生態(tài)平衡,這種伴隨季節(jié)更替發(fā)生的演替往往具有一定的規(guī)律性(Reynoldset al,2002；Padisáket al,2009)。從本次研究結(jié)果來看,以最大相對豐度超過50%為評價指標(biāo),優(yōu)勢功能群的季節(jié)演替規(guī)律為 X1/X2/B(春)→X1(夏)→MP/X1/B(秋)→D/X1(冬),其中除了 X2之外,其余均為四季共有優(yōu)勢功能群,而X1則在四個季節(jié)均出現(xiàn)。春季優(yōu)勢功能群的代表種類有扭曲小環(huán)藻(Cyclotella comta)、衣藻屬(Chlamydomonas)和小球藻等小型單細(xì)胞種類,其代表生境特征為中營養(yǎng)-富營養(yǎng)淺水水體。這一時期隨著水溫升高和光照增強(qiáng),個體較小的浮游植物可充分利用水體中的營養(yǎng)而快速生長,豐度與生物量都有較明顯的增長。夏季以單一優(yōu)勢功能群X1占絕對優(yōu)勢,最大相對豐度超過70%,Sn和MP的最大相對豐度也超過40%,代表種類主要是綠藻門小球藻和藍(lán)藻門顫藻(Oscillatoria)、魚腥藻(Anabaena)以及硅藻門異極藻(Gomphonema)、舟形藻(Navicula)、橋彎藻(Cymbella)等典型富營養(yǎng)化水體指示種。夏季優(yōu)勢功能群的豐度和生物量均為最高,這與降雨量及周邊河流匯集、水體受擾動程度、水深等環(huán)境因子關(guān)系緊密。此外,一些群體型、絲狀體或單細(xì)胞聚集成的多細(xì)胞型藻類也大量出現(xiàn),這些種類往往不易被魚類攝食而加水體重富營養(yǎng)化程度,諸多因素導(dǎo)致長湖夏季富營養(yǎng)化程度最高,局部水域為重度富營養(yǎng)化狀態(tài)。秋季優(yōu)勢功能群中以硅藻門小型單細(xì)胞種類如舟形藻、異極藻、橋彎藻、扭曲小環(huán)藻以及扁裸藻(Phacus)為主,這些種類具有分布廣、適溫性廣等特點(diǎn),一般很少形成優(yōu)勢種群,因此秋季優(yōu)勢功能群的豐度和生物量均較低,富營養(yǎng)化程度也有所降低。冬季優(yōu)勢功能群中的D和X1代表種主要是淡水水體常見種類如硅藻門菱形藻(Nitzschia)和綠藻門柵藻(Scenedesmus)、盤星藻(Pediastrum),其所在生境特征為中營養(yǎng)-富營養(yǎng)淺水水體。這一時期由于日照時間短、水溫較低以及降雨量少導(dǎo)致地表徑流營養(yǎng)鹽輸入較少等特點(diǎn),豐度和生物量均較低。

環(huán)境因子限制理論(Huismanet al,1999；Mosset al,2003)認(rèn)為,水體紊動通過改變藻類的生長位置使其生境條件頻繁變化,進(jìn)而影響藻類獲取光照和營養(yǎng)條件,溫度升高也可以通過改變藍(lán)藻門喜高溫種類群落結(jié)構(gòu)組成,進(jìn)而影響整個生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)功能,這些環(huán)境因子的改變都是誘使藻類群落演替發(fā)生的關(guān)鍵。從本次研究得出的浮游植物功能群季節(jié)演替規(guī)律可以看出,溫度、光照、營養(yǎng)鹽水平以及水文等環(huán)境因子是功能群發(fā)生演替的主要驅(qū)動力。

3.3 環(huán)境因子與浮游植功能群的相關(guān)性

RDA排序是分析不同物種對環(huán)境的需求,能很好的展現(xiàn)出生態(tài)環(huán)境對物種分布、組成的相互關(guān)系,并可分析出不同功能群對環(huán)境的適應(yīng)性,以及理化因子的影響。此次RDA排序兩軸的累積解釋率在50%以上,表明排序能較好地反映優(yōu)勢功能群與環(huán)境因子的關(guān)系。

此次RDA分析表明,春季環(huán)境因子水溫(WT)和透明度(WD)與四季共有優(yōu)勢功能群X1和D的相關(guān)性均較高,表明此時期溫度回升,水位升高,有利于藻類生長,水溫和水深是主要限制因子。在夏季總磷(TP)與功能群MP表現(xiàn)出明顯正相關(guān)性,MP代表種類主要是硅藻門單細(xì)胞小型種類和典型富營養(yǎng)化淺水湖泊代表種兩棲顫藻(Oscillatoria amphibia),其對應(yīng)的生境特征為經(jīng)常受攪動、渾濁的淺水湖泊,這與通過浮游植物豐度和生物量的水質(zhì)評價結(jié)果表現(xiàn)出較好的一致性。夏季的環(huán)境因子對大部分優(yōu)勢功能群影響不明顯,可能是夏季高溫及高度富營養(yǎng)化滿足藻類生長需求,導(dǎo)致環(huán)境因子變化對藻類功能群組成影響不顯著。秋季總氮(TN)、總磷(TP)、溶解氧(DO)、透明度(WD)與其他優(yōu)勢功能群均無明顯正相關(guān)關(guān)系,其可能原因是溫度下降,導(dǎo)致喜高溫藻類(主要是藍(lán)藻)豐度大量死亡并釋放出耗氧有機(jī)質(zhì),而此時水體懸浮物水平較高,大量懸浮物對氮、磷等營養(yǎng)物質(zhì)進(jìn)行吸附,影響營養(yǎng)鹽的分布與轉(zhuǎn)化,這種正反饋?zhàn)饔檬乖孱惿锪窟_(dá)到年度較低值(高小豐等,2015)。冬季功能群 F、Y、X2、W1、B 和 Lo與磷酸鹽(P O34--P)、氨氮(NH3-N)、透明度(WD)均表現(xiàn)出不同程度的正相關(guān)性,其他環(huán)境因子與功能群的正相關(guān)性較弱,而X1、D和J這三個優(yōu)勢功能群與各環(huán)境因子的相關(guān)性都很低,表明冬季較低的水溫和水深可能限制了大部分藻類的生長。

4 結(jié)論

(1)長湖2015年浮游植物調(diào)查分析共劃分出26個功能群,其中13個富營養(yǎng)化水體代表性功能群,B、D、E、F、H1、J、K、Lo、Lr、MP、N、Sn、W1、X1、X2和Y共計16個為優(yōu)勢功能群。

(2)以最大相對豐度超過50%為評價指標(biāo),優(yōu)勢功能群的季節(jié)演替規(guī)律為 X1/X2/B(春)→X1(夏)→MP/X1/B(秋)→D/X1(冬)。