農(nóng)藥對捕食性天敵的影響研究進展

楊 慧， 蔣皓天， 何恒果

西華師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，四川 南充 637009

農(nóng)藥因具有高效性、經(jīng)濟適用性等優(yōu)點在防治病蟲災(zāi)害方面功不可沒，但農(nóng)藥使用不規(guī)范，濫用和過度現(xiàn)象較為嚴(yán)重，不僅危急人體健康，還會造成環(huán)境污染(江娜等，2018； 全林發(fā)等，2016； 張言，2018； 鄭永權(quán)，2013； Dai，2004)。事實上，生態(tài)系統(tǒng)中有益生物與有害生物是相互制約、相互平衡的。在使用化學(xué)農(nóng)藥防治害蟲的同時農(nóng)藥也會對有益生物造成影響，嚴(yán)重時致死。天敵的死亡會增加害蟲的增長速度，使其易泛濫成災(zāi)(潘道一和梁雪明，1993； 萬麗琴和黃國星，2018)。生物防治可有效降低化學(xué)防治帶來的不利影響，開展生物防治已成為可持續(xù)發(fā)展的研究重點(馬萬青，2018； Driesche & Bellows，1996)。害蟲生物防治是指利用生物或生物代謝產(chǎn)物進行害蟲防治的方法，捕食性天敵的利用是其中重要的一個方面。常見的捕食性天敵有瓢蟲、草蛉、食蚜蠅、捕食螨、農(nóng)田蜘蛛及其他天敵(陳學(xué)新，2010； 田徑和任炳忠，2019； 周丹鳳，2017； Bj?rnson，2008； Ridgway & Vinson，1977)。在害蟲大發(fā)生時，生物防治效果往往不佳，需協(xié)同使用化學(xué)藥劑進行有效控害。這就需要協(xié)調(diào)好化學(xué)防治和生物防治的關(guān)系，盡量在使用化學(xué)農(nóng)藥的同時減少對捕食性天敵的傷害。農(nóng)藥進入農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)后，除直接殺死害蟲外，隨個體間接觸農(nóng)藥劑量的差異及時間推移，部分個體還會產(chǎn)生亞致死效應(yīng)(王小藝，2004)。對非目標(biāo)的捕食性天敵而言，也會對農(nóng)藥產(chǎn)生類似的亞致死效應(yīng)。捕食性天敵接觸農(nóng)藥亞致死劑量后，存活個體及其后代的生態(tài)學(xué)及生物學(xué)行為、生長發(fā)育、抗藥性發(fā)展等會發(fā)生一些顯著變化。因此，本文就農(nóng)藥對捕食性天敵的影響作一綜述，這對合理使用農(nóng)藥、保護天敵、害蟲可持續(xù)治理和保護生態(tài)環(huán)境都有重要意義。

1 農(nóng)藥對捕食性天敵生長發(fā)育及繁殖的影響

研究表明，農(nóng)藥亞致死劑量在影響天敵生長發(fā)育的同時還會改變后代種群的生命表參數(shù)。不同類型、不同亞致死劑量的殺蟲劑作用于天敵，其生殖力會受到不同程度的影響(林勇文，2006)。大多數(shù)農(nóng)藥的亞致死劑量對捕食性天的敵生長發(fā)育和繁殖具有抑制作用。楊在友等(2018)比較4種殺蟲劑(草甘膦銨鹽、氰戊菊酯、吡蟲啉、氯氰·辛硫磷)對2種天敵蝽(蠋蝽和一種益蝽)的藥害影響，結(jié)果表明，使用農(nóng)藥后將天敵蝽釋放于自然環(huán)境，其存活與繁殖受到明顯抑制。用亞致死濃度的吡蟲啉處理日本通草蛉ChrysoperlanipponensisOkamoto卵后，該蟲的雌蟲產(chǎn)卵前期延長，每雌的平均產(chǎn)卵量減少，其內(nèi)稟增長力、凈繁殖率和周限增長率均顯著降低，種群的增長受到明顯抑制(劉中芳等，2016)。亞致死濃度的聯(lián)苯肼脂、乙螨唑、阿維菌素使捕食螨發(fā)育歷期延長、繁殖力下降(范瀟，2015；Hamedietal.，2011)。亞致死濃度的氟鈴脲、噻蟲嗪使七星瓢蟲CoccinellaseptempunctataL.發(fā)育減慢、生殖力降低(Jiangetal.，2019; Yuetal.，2014)。用不同亞致死濃度的吡蟲啉、阿維菌素和高效氯氰菊酯處理多異瓢蟲AdoniavariegataGoeze，當(dāng)代瓢蟲組的產(chǎn)卵量與卵孵化率均有所降低，F(xiàn)1代從卵至蛹的總發(fā)育歷期顯著延長(陳威，2013； 孫小玲等，2016)。不同亞致死濃度下的氯蟲苯甲酰胺都會使異色瓢蟲HarmoniaaxyridisPallas若蟲及蛹期顯著延長，成蟲壽命顯著縮短(Nawazetal.，2017)。但Moensetal. (2011)研究發(fā)現(xiàn)，通過藥膜法用殺蟲劑螺蟲乙脂處理黑紋食蚜蠅EpisyrphusbalteatusDegeer，該天敵的產(chǎn)卵量與對照組相比顯著增加。此外，β-氯氰菊脂(LC50)處理異色瓢蟲，其子代產(chǎn)卵期顯著延長，繁殖力顯著增加62.27% (Xiaoetal.，2016)。由此可見，亞致死劑量農(nóng)藥會對大部分捕食性天敵生長發(fā)育和繁殖產(chǎn)生負面影響，少部分生殖受刺激。

2 農(nóng)藥對捕食性天敵信息識別及性信息素通訊系統(tǒng)的影響

昆蟲之間的相互作用由化學(xué)信息素介導(dǎo)，其性信息素通訊系統(tǒng)是雌蟲與雄蟲完成求偶與交配的重要環(huán)節(jié)(韓文素等，2011; Noldus，1989)。研究表明，昆蟲長期處于亞致死劑量農(nóng)藥的脅迫下，其生理參數(shù)會受到不同程度的影響，性信息素通訊系統(tǒng)會發(fā)生漂移，進而影響昆蟲之間正常的交配及繁殖行為(王安佳等，2018; Wangetal.，2017； Wei & Du，2004)。在農(nóng)藥的干擾下，多數(shù)捕食性天敵的信息識別能力會降低。蜘蛛RabidosarabidaWalckenaer接觸有機磷后，交配率顯著降低(Tietjen & Cady，2007)。星豹蛛PardosaastrigeraL. Koch經(jīng)3種殺蟲劑(阿維菌素、氧樂果、高效氟氯氰)亞致死濃度處理后，雌、雄蛛交配持續(xù)時間顯著延長，其中，阿維菌素處理后對雌、雄蛛交配影響最大，交配率隨殺蟲劑濃度增加而下降，當(dāng)濃度為LC20時基本無法交配(劉小榮，2013)。研究發(fā)現(xiàn)，擬除蟲菊酯類殺蟲劑對天敵信息素通訊系統(tǒng)的作用機制主要在2個方面，一是殺蟲劑影響雄蟲對信號的感受能力，在向中樞神經(jīng)系統(tǒng)的傳導(dǎo)過程中受殺蟲劑毒力的影響使其編碼與解碼能力出現(xiàn)紊亂，加上雄蟲感受器的敏感性下降，不能準(zhǔn)確識別信號，因此出現(xiàn)行為異常的現(xiàn)象；二是影響雌蟲的求偶行為次數(shù)與性信息素生物合成(穆蘭芳等，2005)。研究農(nóng)藥亞致死劑量對捕食性天敵性信息素通訊系統(tǒng)的影響，對篩選農(nóng)藥及探討天敵種群分化問題有十分重要的意義，但有關(guān)這方面的研究較少。

3 農(nóng)藥對捕食性天敵捕食行為及捕食功能的影響

3.1 農(nóng)藥對捕食性天敵捕食行為的影響

殺蟲劑在殺死害蟲的同時，對捕食性天敵的捕食行為會造成一定的影響。有的殺蟲劑為神經(jīng)毒劑，會影響捕食性天敵的神經(jīng)系統(tǒng)而改變其生態(tài)學(xué)行為。不同天敵對殺蟲劑的敏感性不同，其行為活動改變程度也不同(郭貝娜，2014)，有的殺蟲劑則直接導(dǎo)致天敵產(chǎn)生拒食、忌避等行為(張翼翾，2011)。用亞致死劑量的二嗪農(nóng)、殺螟硫磷和毒死蜱處理側(cè)刺蝽AndrallusspinidensFabricius，側(cè)刺蝽對二化螟ChilosuppressalisWalker的平均取食量及攻擊速率顯著降低，處理獵物的時間也有所延長(Gholamzadehchitgaretal.，2014)。研究亞致死劑量氯氰菊酯對蜘蛛AlpaidaveniliaeKeyserling生物學(xué)行為的影響，發(fā)現(xiàn)農(nóng)藥會抑制雌蟲的捕食能力，表現(xiàn)為僅部分雌蟲可織網(wǎng)，且開始織網(wǎng)的時間顯著延遲，網(wǎng)的節(jié)點及大小均低于對照(Benamúetal.，2013)。星豹蛛經(jīng)氧樂果、阿維菌素與高效氯氟氰亞致死濃度處理后，雌蛛捕食蚜蟲及黃粉蟲較多；雄蛛則捕食蚜蟲最多，捕食黃粉蟲最少(劉小榮，2013)。由此可見，接觸到農(nóng)藥的捕食性天敵，其覓食、取食等行為發(fā)生明顯變化，表現(xiàn)為搜查獵物時間變長、捕食能力降低以及捕食選擇性改變。原因可能是農(nóng)藥亞致死劑量對捕食性天敵嗅覺、視覺的識別能力及解毒酶系活性產(chǎn)生影響，從而導(dǎo)致天敵產(chǎn)生覓食時間變長、取食量降低等行為(Desneuxetal.，2007)。

3.2 農(nóng)藥對捕食性天敵捕食功能的影響

捕食功能反應(yīng)是指捕食者的捕食率隨獵物密度變化的一種反應(yīng)，可用來衡量天敵受到不同因子影響后捕食行為的變化情況(Polettietal.，2007)。農(nóng)藥對捕食性天敵的捕食功能反應(yīng)有一定的影響。研究發(fā)現(xiàn)，多異瓢蟲經(jīng)3種殺蟲劑的亞致死劑量處理后，其捕食量、捕食速率及尋找效應(yīng)均有不同程度的下降，功能反應(yīng)模型的結(jié)構(gòu)沒有發(fā)生變化，還是典型的Holling-Ⅱ型(楊巧燕等，2016)。用2種受藥方式來處理龜紋瓢蟲PropylaeajaponicaThunberg，一種是高效氯氰菊酯直接處理，另一種是龜紋瓢蟲捕食吡蟲啉處理后的豌豆蚜AcyrthosiphonpisumHarris，結(jié)果顯示，無論以何種方式受藥，龜紋瓢蟲的捕食能力都會受到抑制，其中，高效氯氰菊酯直接作用于龜紋瓢蟲時抑制最強，兩者都不改變其對豌豆蚜的捕食功能反應(yīng)模型(袁偉寧等，2015)。2種捕食性蜘蛛混合種群經(jīng)λ-三氟氯氰菊酯亞致死濃度處理后，功能反應(yīng)模型發(fā)生了變化，由原來的Holling-Ⅱ型轉(zhuǎn)變?yōu)镠olling-Ⅰ型，搜尋獵物的能力也嚴(yán)重下降(Michalko & Kosulic，2016)。星豹蛛在低劑量吡蟲啉作用下，捕食功能反應(yīng)模型為Holling-Ⅱ型，但星豹蛛對甘藍蚜BrevicorynebrassicaeL.的處理時間有所縮短，同時提高了瞬間攻擊率，從而增加日捕食量，提高對獵物的控制作用(李銳等，2014)。多異瓢蟲經(jīng)低劑量吡蟲啉處理后，對蚜蟲的捕食作用也會增強(胡聰?shù)龋?008)。由此可見，殺蟲劑不僅會影響捕食性天敵的捕食行為及捕食能力，有的殺蟲劑還會改變捕食性天敵的功能反應(yīng)模型。

4 捕食性天敵的抗藥性及其產(chǎn)生機理

4.1 捕食性天敵的抗藥性

殺蟲劑亞致死效應(yīng)有利于捕食性天敵抗藥性的發(fā)展，尤其是對捕食螨這類繁殖速度快、世代周期短的天敵(Chang & Whalon，1986)。研究表明，捕食螨對擬除蟲菊酯類殺蟲劑存在一定甚至較高程度的抗性(陳飛，2014; Bonafosetal.，2007)。如擬長毛鈍綏螨AmblyseiuspseudolongispinosusXin對甲氰菊酯的抗性達591.53～864.84倍(Zhaoetal.，2013)。在害蟲綜合治理(integrated pest management， IPM)中，除了評估農(nóng)藥對害蟲的抗性風(fēng)險之外，利用藥劑亞致死劑量篩選田間天敵抗性品種也至關(guān)重要。用三氟氯氰菊脂處理用藥水平高的棉區(qū)龜紋瓢蟲后，其敏感性顯著降低，抗性達30.6倍，采用此方法可篩選出瓢蟲的抗性品系(朱福興等，1998)。一些抗性較強的天敵在殺蟲劑的噴灑下仍能有效捕食害蟲，這些抗性品系不僅對殺蟲劑存在不同程度的抗性，還會對幾種殺蟲劑同時存在交互抗性，充分利用這些抗藥性天敵品系，可將化學(xué)防治與生物防治更加有效地結(jié)合起來控制害蟲(El-Ela，2014； Salmanetal.，2015)。

4.2 捕食性天敵的抗藥性機理

捕食性天敵的抗藥性機理與其他昆蟲相似，根據(jù)抗性機理可將其抗藥性分為行為抗性、生理抗性和代謝抗性(祁欣，2015; 唐良德等，2014； Horowitz & Denholm，2001)。生理抗性與代謝抗性為主要抗性機理且研究較多，行為抗性機理研究較少(田發(fā)軍等，2018)。生理抗性是由表皮及神經(jīng)膜穿透性降低、靶標(biāo)部位敏感性的轉(zhuǎn)化及加速排泄等方面所產(chǎn)生的抗性；代謝抗性則是因為解毒酶活性的增強而使殺蟲劑代謝增強，進而導(dǎo)致捕食性天敵產(chǎn)生抗性；其分子上可能是因為相關(guān)基因的突變或擴增而致(吳有剛等，2019； Liu，2015)。在整個抗藥性機理的形成過程中，由于表皮組織穿透性降低而產(chǎn)生的抗藥性，發(fā)揮作用較小，具體作用機制也未見報道，因此主要討論由于相關(guān)代謝與神經(jīng)敏感性變化而形成的抗藥性機理。

4.2.1 靶標(biāo)部位敏感性下降 殺蟲劑的作用靶標(biāo)主要有2種：有機磷和氨基甲酸酯類殺蟲劑的作用部位——乙酰膽堿酯酶(AchE)，DDT和擬除蟲菊酯類殺蟲劑的作用靶標(biāo)——神經(jīng)膜(神經(jīng)軸突鈉離子通道)。當(dāng)乙酰膽堿酯酶與神經(jīng)膜活性下降，藥物對捕食性天敵的殺害作用也會下降，天敵本身的抗性增強。敏感體系的偽鈍綏螨AmblyseiusfallacisGarman在谷硫磷處理1 h后，其膽堿酯酶完全被抑制，而抗性品系5 h后抑制率為20%，抗性品系降解谷硫磷的速度比敏感體系快(趙海明等，2012)。

4.2.2 解毒酶活性升高 天敵的解毒酶系在對農(nóng)藥的轉(zhuǎn)化和降解中有重要作用，目前，許多研究表明解毒能力的增強是天敵對農(nóng)藥產(chǎn)生抗性的主要原因之一。其主要解毒酶包括羧酸酯酶(CarEs)、谷胱甘肽轉(zhuǎn)移酶(GSTs)以及多功能氧化酶系(MFOs)(唐良德等，2014; 袁瑞和楊洪，2012； Alperkumraletal.，2011)。

羧酸酯酶作為重要的解毒酶，能與進入天敵體內(nèi)的殺蟲劑迅速結(jié)合，使殺蟲劑在達到靶標(biāo)作用位點前阻隔或降解，從而失去原有效用；具體作用機制是通過羧酸酯酶基因的擴增與點突變來提高對農(nóng)藥的代謝活性(任娜娜等，2014; 吳精晶，2010)。CarE活性增強會使食螨瓢蟲StethorusgilvifronsMulsant對甲基對硫磷產(chǎn)生抗性以及對聯(lián)苯菊酯產(chǎn)生高耐受性(Alperkumraletal.，2011)。高濃度(LC50)溴蟲腈和毒死蜱對等鉗鐮螨BlattisociusdentriticusBerlese體內(nèi)的CarE活力誘導(dǎo)作用較強，此外，等鉗鐮螨的BdCarE1、BdCarE2、BdCarE3、BdCarE4和BdCarE5基因的過表達是其溴蟲腈抗性產(chǎn)生的主要原因(王翠倫，2019)。

GST可通過催化還原性谷胱甘肽(GSH)與生物體內(nèi)親電的有毒物質(zhì)發(fā)生軛合反應(yīng)，使之毒性下降、可溶性增強排出體外(李亞紅，2014)。在農(nóng)藥影響下，天敵昆蟲的GSTs酶活性升高常表現(xiàn)為達螨酮在施藥后不同時期內(nèi)的農(nóng)藥殘留對巴氏鈍綏螨體內(nèi)的GSTs活性表現(xiàn)為促進作用，且隨周期變短，其體內(nèi)的GSTs比活力誘導(dǎo)增強(袁慶東，2010)。不同亞致死劑量下的噠螨靈都可增強巴氏鈍綏螨體內(nèi)GSTs的活性，其活力誘導(dǎo)隨劑量增加而增強(王允場，2009)；偽鈍綏螨對谷硫磷產(chǎn)生抗性的主要原因是GST對殺蟲劑的脫烷基作用(本山直樹，1982)。

MFOs作為天敵體內(nèi)重要的氧化代謝酶系，能參與各類殺蟲劑以及多種外源性與內(nèi)源性化合物的反應(yīng)(申繼忠和錢傳范，1993；張紅英等，2002)。捕食螨在殺螨劑的刺激下，其體內(nèi)氧化酶活性有所增高(Assisetal.，2018)。巴式新小綏螨NeoseiulusbarkeriHughes對阿維菌素產(chǎn)生抗性的過程中，多功能氧化酶的解毒代謝能力提高是其重要原因(蒲倩云，2015)。黑肩綠盲蝽CyrtorhinuslividipennisReuter捕食對吡蟲啉產(chǎn)生極高水平抗性的褐飛虱NilaparvatalugensSt?l，其抗性倍數(shù)的變化與多功能氧化酶活性的變化呈正相關(guān)(凌炎等，2017)。

4.2.3 保護酶活性改變 在長期進化過程中，生物體內(nèi)除了形成大量降解外來有毒物質(zhì)的解毒酶系外，還形成了過氧化氫酶(CAT)、過氧化物酶(POD)和超氧化物歧化酶(SOD)等各種保護酶系，其主要功能是清除體內(nèi)自由基、防止細胞膜脂質(zhì)過氧化、減輕或防御機體所受傷害(唐簫濛和毛洪波，2019; Allenetal.，1984； Bolter & Chefurka，1990)。捕食性天敵與其他生物一樣，在農(nóng)藥脅迫下，其保護酶系發(fā)生改變，以應(yīng)對農(nóng)藥對機體的傷害，增強其抗藥性。星豹蛛經(jīng)低劑量吡蟲啉處理后，CAT和SOD的活性明顯增強，且隨藥劑劑量增大和作用時間延長而呈現(xiàn)逐漸降低的趨勢，保護酶的合成能力受到抑制(李銳等，2014)。龜紋瓢蟲在低濃度(LC10、LC20)吡蟲啉的脅迫下，成蟲體內(nèi)POD 活性一直受到抑制，而高濃度(LC30)吡蚜酮會提高成蟲體內(nèi)CAT 活性且一直表現(xiàn)為激活作用(張孝鵬等，2019)。LC10濃度啶蟲脒對異色瓢蟲3齡幼蟲和成蟲體內(nèi)CAT、POD和SOD活性有促進作用，而LC30濃度處理后，3種酶活性受到抑制(楊瓊等，2015)。

5 展望

農(nóng)藥會影響捕食性天敵的生長發(fā)育、生殖力、捕食能力等各方面。大部分殺蟲劑對捕食性天敵的生長發(fā)育表現(xiàn)為抑制作用，如壽命縮短、發(fā)育歷期延長、生殖力下降，少部分刺激天敵生殖。殺蟲劑對捕食性天敵的交配行為及捕食行為都有一定的抑制作用。一些藥劑的刺激會導(dǎo)致天敵的捕食量、捕食速率及尋找效應(yīng)下降，但不改變其功能反應(yīng)模型；另一些殺蟲劑則會直接使其模型由Holling-Ⅱ型轉(zhuǎn)變?yōu)镠olling-Ⅰ型。農(nóng)藥對天敵的亞致死效應(yīng)是以天敵個體存活率、繁殖率及生態(tài)行為等方面的參數(shù)來進行評價與評估(李會仙，2004)。目前，農(nóng)藥對捕食性天敵生長發(fā)育、生殖、信息通訊和捕食影響的研究僅限于小部分天敵種類，這些研究中涉及的農(nóng)藥種類也較少，且有關(guān)捕食性天敵在捕食殺蟲劑亞致死濃度下的獵物后的反應(yīng)幾乎未曾涉及，可加強這些方面的研究。

從捕食性天敵體內(nèi)重要酶系的變化來闡述農(nóng)藥對捕食性天敵抗藥性的發(fā)展有利于天敵抗性風(fēng)險評估及抗性的綜合治理，但多數(shù)研究對天敵體內(nèi)酶系活性的測定都是在天敵抗性水平較低或藥劑短期處理后進行的，田間存在多次施藥的情況，對捕食性天敵的影響往往會持續(xù)多代，故而有必要對選育出有抗性的天敵品系進行深入研究。此外，目前有關(guān)農(nóng)藥對捕食性天敵的研究多集中于天敵生物學(xué)特性及抗藥性的表象之上，而造成農(nóng)藥對捕食性天敵亞致死效應(yīng)的內(nèi)在機制仍不明晰。因此，更深層次探討亞致死效應(yīng)的分子生物學(xué)機制，對于合理使用殺蟲劑、協(xié)調(diào)化學(xué)防治與生物防治的關(guān)系、推進捕食性天敵在害蟲綜合治理中的應(yīng)用將具有積極意義。