基于穩(wěn)定同位素技術的天津大神堂海域人工魚礁區(qū)食物網(wǎng)結構研究*

張博倫 郭 彪 于 瑩 徐曉甫 王 碩

基于穩(wěn)定同位素技術的天津大神堂海域人工魚礁區(qū)食物網(wǎng)結構研究*

張博倫1,2郭 彪1,2①于 瑩1,2徐曉甫1,2王 碩1,2

(1. 天津渤海水產(chǎn)研究所漁業(yè)資源與生態(tài)環(huán)境室 天津 300457；2. 天津市海洋牧場技術工程中心 天津 300457)

本研究對2016年6月在天津大神堂3個礁區(qū)(2010年建成的魚礁區(qū)；2012年建成的魚礁區(qū)；2014年建成的魚礁區(qū))和對照區(qū)域采集的生物消費者及其食物源樣品的碳、氮穩(wěn)定同位素組成進行了分析，通過IsoSource模型計算不同區(qū)域生物的食物網(wǎng)基礎，并利用氮穩(wěn)定同位素數(shù)據(jù)計算消費者的營養(yǎng)級。結果顯示，根據(jù)δ13C值可以將其食物源分為浮游植物、懸浮顆粒有機物(POM)和沉積相顆粒有機物(SOM)三類；浮游植物對消費者的碳源貢獻率(67.2%~81.5%)最大，是大神堂海域的生物食物網(wǎng)的基礎。不同區(qū)域同一食物源的δ13C和δ15N值沒有顯著性差異；礁區(qū)內(nèi)濾食性貝類毛蚶()、菲律賓蛤仔()和長牡蠣()的δ13C值顯著高于對照區(qū)，作為潛在碳源的浮游植物對其的貢獻率顯著增加。消費者的δ15N值則介于7.70‰~14.34‰之間，消費者的營養(yǎng)級介于2.0~3.95級之間。游泳生物食性生物的δ15N和營養(yǎng)級在礁區(qū)內(nèi)有所提高，礁區(qū)建成的年份越長，其營養(yǎng)級與對照區(qū)域的差別越顯著。穩(wěn)定同位素研究表明，人工魚礁建設可能導致魚礁區(qū)內(nèi)濾食性生物的食物來源組成改變，并提高游泳生物食性生物的營養(yǎng)級。

穩(wěn)定同位素；人工漁礁區(qū)；食物網(wǎng)基礎；營養(yǎng)級

穩(wěn)定同位素技術是揭示食物網(wǎng)中物質(zhì)的循環(huán)路徑和探究消費者、生產(chǎn)者間營養(yǎng)關系的一種重要方法(Tomasz, 2015; Serguei, 2014; Vinagre, 2012)，已經(jīng)被廣泛應用于水域生態(tài)系統(tǒng)食物網(wǎng)結構、營養(yǎng)關系及其動態(tài)變化的研究中(李忠義等, 2010; 魏虎進等, 2013; 麻秋云等, 2015; Serguei, 2014; Catarina, 2015)。與傳統(tǒng)的胃含物分析法相比，穩(wěn)定同位素反映了生物體對食物的吸收并且是生物體長時期代謝的結果，其不僅能表達生物體攝取的食物種類信息, 也表達了一段時間內(nèi)生物體對食物的吸收信息(Kidd, 1995)；因而突破了胃含物分析法研究生物攝食信息受時間和空間的限制(Kidd, 1995; 萬祎等, 2005)。氮穩(wěn)定同位素沿食物鏈基本上是逐級遞增(李忠義等, 2010; 譚魯玉等, 2018)，所以氮穩(wěn)定同位素用于計算生物的營養(yǎng)級，其正確性也得到了廣泛驗證(李忠義等, 2010; 魏虎進等, 2013; 麻秋云等, 2015)。由于碳穩(wěn)定同位素隨營養(yǎng)層次的富集不明顯，其主要用于確定生物種的食物組成以及追蹤生態(tài)系統(tǒng)中碳的來源(Fry, 1981; 李忠義等, 2005; 謝斌等, 2017)。

隨著環(huán)渤海經(jīng)濟的快速發(fā)展、天津海岸帶大規(guī)模的圍填海工程建設、海洋捕撈業(yè)和礦產(chǎn)開采程度的增強，天津市第一個國家級海洋特別保護區(qū)——天津大神堂牡蠣礁國家級海洋特別保護區(qū)海洋生態(tài)系統(tǒng)受到的壓力也逐年增加。為保護牡蠣礁區(qū)的生物資源和生態(tài)環(huán)境，天津市在大神堂海域開展了一系列海洋生態(tài)修復措施,人工魚礁建設是其中重要的一項。在進行人工魚礁建設過程中，了解食物網(wǎng)的營養(yǎng)基礎和結構非常重要。目前關于天津市大神堂海域人工魚礁區(qū)的報道主要集中在生物群落結構和重金屬分布方面(郭彪等, 2015; 賈婷婷等, 2015; 戴媛媛等, 2016)，未見食物網(wǎng)方面的報道。

因此，本研究利用穩(wěn)定同位素技術對天津市大神堂海域人工魚礁區(qū)食物網(wǎng)進行研究，探討主要生物種類的碳氮穩(wěn)定同位素特征，進而分析不同碳源對食物網(wǎng)的貢獻和營養(yǎng)結構特征，旨在為深入研究天津大神堂海域生物群落的營養(yǎng)結構以及食物網(wǎng)的物質(zhì)循環(huán)和能量流動提供基礎資料，為從營養(yǎng)結構角度定量評價人工魚礁的生態(tài)效果提供參考數(shù)據(jù)，為開展海洋生態(tài)修復與保護研究提供參考資料。

1 材料與方法

1.1 站位設置

2016年6月分別在2010年、2012年和2014年建成的人工魚礁區(qū)各設置3個采樣占位，另外礁區(qū)外圍設置3個采樣占位作為對照(圖1)。在上述 12個點位進行浮游動植物、懸浮顆粒有機物(POM)、沉積相顆粒有機物(SOM)、底棲生物和游泳動物樣品采集。

圖1 采樣占位設置

1.2 樣品采集與處理

浮游植物使用淺水Ⅲ型浮游生物網(wǎng)進行從水底至水表垂直拖網(wǎng)采樣；浮游動物采用淺水I型浮游生物網(wǎng)，從水底至水表垂直拖網(wǎng)采樣；使用箱式采泥器采集SOM樣品；利用箱式采泥器收集底棲大型無脊椎動物；游泳生物樣品利用底拖網(wǎng)和地籠進行采集。

在實驗室內(nèi)，浮游植物樣品用160 μm的篩絹進行過濾，除去浮游動物和碎屑等，經(jīng)篩絹過濾后的浮游植物樣品過濾到預先經(jīng)馬弗爐500℃灼燒5 h的Whatman GF/F膜上。底棲大型無脊椎生物和浮游動物置于預先經(jīng)0.22 μm濾膜過濾的海水中暫養(yǎng)2~4 h，等排空胃含物后取樣。采集表層水2 dm3，過170 μm的篩絹后過濾到預先經(jīng)馬弗爐500℃灼燒5 h的GF/F膜上收集POM樣品。沉積物樣品經(jīng)過63 μm的篩絹分篩，所獲得的顆粒物即為SOM樣品。魚類取適量背部白肌，蝦取腹部肌肉，貝類取閉殼肌，蟹取其螯肢肌肉用于穩(wěn)定同位素分析，所有樣品使用冷凍干燥機于–50℃凍干；然后置于潔凈的干燥器中用12 mol/dm3的鹽酸(HCI)熏48 h，經(jīng)石英研缽充分研磨后使用穩(wěn)定同位素比值分析儀進行同位素分析。

1.3 穩(wěn)定性同位素分析

實驗樣品的穩(wěn)定同位素分析在天津國際醫(yī)藥聯(lián)合研究院進行，運用英國GV公司的IsoPrime穩(wěn)定同位素質(zhì)譜儀測定樣品的碳、氮穩(wěn)定同位素比值。

碳、氮穩(wěn)定同位素比值用國際通用的δ值表示，分別以VPDB (Vienna Pee Dee Belemnite) 國際標準和大氣氮作為參考標準。δ13C、δ15N 分別按以下公式算出：

式中，13C/12CVPDB為國際標準物VPDB的碳同位素比值，15N/14Nair為標準大氣氮同位素比值。為保持實驗結果的準確性和儀器的穩(wěn)定性，每測5個樣品后加測1個標準樣，個別樣品則進行2~3次復測。

1.4 數(shù)據(jù)處理

利用IsoSource模型來計算各個食源對消費者的貢獻率(Schwarcz, 1991)，其原理是根據(jù)質(zhì)量守恒原理：1種同位素及2種食物來源的能量守恒方程為：

式中，M為消費者M的1種同位素的比值；A、B為食物源；為食物對消費者的貢獻率。

利用2種穩(wěn)定同位素可對3種及3種以上食物的貢獻比例進行計算:

式中，M、M為消費者M的2種同位素、的比值；A、B、C 為食物源；為食物對消費者的貢獻率。本研究利用Phillips等(2003)利用質(zhì)量守恒原理反復疊加編寫的IsoSource模型來計算各食源對消費者的貢獻率。

通過氮穩(wěn)定同位素比值測定，分析天津海域非魚礁區(qū)海洋生物營養(yǎng)級。其計算公式如下:

采用 Excel 2010和SPSS 19.0軟件對數(shù)據(jù)進行統(tǒng)計分析，采用單因素(One-way ANOVA)進行方差分析或檢驗，利用Excel 2010和Grapher 5.0軟件作圖。圖表中數(shù)據(jù)為平均值±標準差(Mean±SD)。

2 結果與分析

2.1 不同海域消費者潛在食源的δ13C、δ15N值

天津市大神堂海洋牧場不同年份礁區(qū)及對照區(qū)域潛在食源碳、氮同位素比值如表1和表2所示。經(jīng)單因素方差檢驗，同一食源的δ13C、δ15N值在不同區(qū)域之間沒有顯著性差異，不同食源之間的碳、氮穩(wěn)定同位素比值存在顯著差異(<0.05)。

表1 消費者潛在碳源的δ13C值(‰)

Tab.1 Values of δ13 C for the potential carbon sources (‰)

注：同行不同字母表示3種潛在碳源之間的δ13C值差異顯著(<0.05)，下同

Note: Different letters in each row meant significant difference among the δ13C values of three potential carbon sources at 0.05 level. The same as below

表2 消費者潛在氮源的δ15N值(‰)

Tab.2 Values of δ15 N for the potential nitrogen sources (‰)

2.2 不同海域消費者的δ13C、δ15N值

天津市大神堂海洋牧場不同年份魚礁區(qū)及對照區(qū)域消費者碳、氮同位素比值如圖2所示。對照區(qū)域消費者的δ13C值分布從菲律賓蛤仔()的–18.53‰到中國花鱸()的–17.27‰；δ15N值分布從浮游動物的7.73‰到中國花鱸的14.12‰。2010年礁區(qū)海域消費者的δ13C值分布從長牡蠣()的–18.20‰到中國花鱸的–17.18‰；δ15N值分布從浮游動物的7.70‰到許氏平鲉()的14.34‰。2012年礁區(qū)海域消費者的δ13C值分布從菲律賓蛤仔的–18.12‰到許氏平鲉的–17.19‰；δ15N值分布從浮游動物的7.73‰到許氏平鲉的14.30‰。2014年礁區(qū)海域消費者的δ13C值分布從毛蚶()的–18.07‰到中國花鱸的–17.20‰；δ15N值分布從浮游動物的7.73‰到許氏平鲉的14.26‰。

圖2 不同海域消費者的δ13C和δ15N值

1: Phytoplankton; 2:; 3:; 4:; 5:; 6:; 7:; 8:; 9:; 10:; 11:; 12:; 13:; 14:; 15:; 16:; 17:; 18:; 19:; 20:; 21:; 22:; 23:; 24:; 25:; 26:; 27:; 28:

表3 不同海域統(tǒng)計學δ13C值存在差異的物種(‰)1

Tab.3 Species with different values of δ13C from different areas (‰) 1

注：1：同行不同字母表示該物種在不同海域的δ13C值存在差異顯著(<0.05)；2：長牡蠣的數(shù)據(jù)不滿足單因素方差分析條件，故進行檢驗

Note: 1: Different letters in each row meant significant difference amongthe δ13C values of the same species from different areas at 0.05 level; 2: Due to the values ofdoes not meet the condition of ANOVA analyze,-test was performed

表4 不同海域統(tǒng)計學δ15N值存在差異的物種(‰)

Tab.4 Species with different in values of δ15N from different areas (‰)

2.3 潛在碳源對不同海域消費者的貢獻率

潛在碳源對不同海域大多數(shù)消費者的貢獻率基本相似，但一些濾食性貝類(毛蚶、菲律賓蛤仔和長牡蠣)在不同海域有所差別。在對照區(qū)，浮游植物、SOM和POM對菲律賓蛤仔的碳源貢獻率分別是67.2%、17.7%和15.1%；在不同年份的礁區(qū)，浮游植物、SOM和POM對菲律賓蛤仔的碳源貢獻率相似，2010年礁區(qū)分別為75.2%、14.8%和10.0%，2012年礁區(qū)分別為75.0%、13.3%和11.7%，2014年礁區(qū)分別為75.9%、13.7%和10.4%。浮游植物對礁區(qū)內(nèi)菲律賓蛤仔的碳源貢獻率約是其在對照區(qū)的1.12倍，而SOM和POM的貢獻率相應下降。毛蚶和長牡蠣在不同海域具有相似性規(guī)律。

表5 基于IsoSource混合模型計算出的潛在碳源對消費者的貢獻率(%)

Tab.5 Results of the IsoSource model for consumers mean contributions of primary producers to consumer nutrition (%)

2.4 消費者的營養(yǎng)級

經(jīng)計算，天津大神堂海域對照區(qū)、2010年礁區(qū)、2012年礁區(qū)和2014年礁區(qū)主要消費者生物種類的營養(yǎng)級范圍分別在2.00~3.87、2.00~3.95、2.00~3.93和2.00~3.92；4個不同區(qū)域的營養(yǎng)層次均為三級(圖3)。

圖3 不同海域消費者營養(yǎng)級的分布

1: Phytoplankton; 2:; 3:; 4:; 5:; 6:; 7:; 8:; 9:; 10:; 11:; 12:; 13:; 14:; 15:; 16:; 17:; 18:; 19:; 20:; 21:; 22:; 23:; 24:; 25:; 26:; 27:; 28:

表6 不同海域統(tǒng)計學營養(yǎng)級存在差異的物種(‰)

Tab.6 Species with differences in trophic level from different area (‰)

注：同行不同字母表示該物種在不同海域的營養(yǎng)級存在差異顯著(<0.05)

Note: Different letters in each row meant significant difference among the trophic levels of the same species from different areas at 0.05 level

3 討論

驅動整個近岸水域生態(tài)系統(tǒng)運轉的能量主要來源于初級生產(chǎn)者所提供的碳源，主要由POM、SOM、浮游植物和大型海藻組成(魏虎進等, 2013; 蔡德陵等, 2005)。天津海域大型海藻缺失，因此其碳源主要為POM、SOM和浮游植物。由于不同海區(qū)中POM和SOM的潛在源不同，其穩(wěn)定同位素值可能有所差異。浮游植物的碳穩(wěn)定同位素組成主要來自海洋水體中的溶解無機碳(DIC)，δ13C值范圍為–22‰~–18‰，并且存在著與溫度和緯度的差異(吳瑩等, 2002; 郭衛(wèi)東等, 2001)；典型的海源有機質(zhì)(主要指浮游植物)的 δ15N值介于3‰~12‰之間(Maksymowska, 2002)。本研究中POM、SOM和浮游植物碳、氮穩(wěn)定同位素值均符合上述研究中的數(shù)值范圍，但與萬祎等(2005)研究結果相比，數(shù)值偏高，這可能與采樣時間不同有關(謝斌等, 2017; 吳瑩等, 2002)。本研究中，POM、SOM和浮游植物碳、氮穩(wěn)定同位素值在4個不同海域沒有顯著性差異。大神堂海域人工魚礁區(qū)與對照區(qū)相比，浮游植物豐度明顯增加，但種類組成變化不大(戴媛媛等, 2018)；這佐證本研究中食物源的碳、氮穩(wěn)定同位素值在礁區(qū)和非礁區(qū)沒有顯著性差異的結論。

毛蚶、菲律賓蛤仔和長牡蠣3種濾食性貝類，其主要食物為有機碎屑和浮游植物，雖然大神堂海域人工魚礁區(qū)與對照區(qū)相比，浮游植物的種類組成變化不大，但浮游植物的豐度增加(戴媛媛等, 2018)。因此，礁區(qū)中這3種濾食性貝類其攝食的食物組成中，浮游植物量可能會相應增加?；贗soSource模型計算的潛在碳源對消費者貢獻率結果顯示，浮游植物對礁區(qū)中毛蚶、菲律賓蛤仔和長牡蠣的貢獻率顯著高于對照區(qū)域。3種潛在碳源中，浮游植物的δ13C值最高，因而本研究中礁區(qū)內(nèi)的毛蚶、菲律賓蛤仔和長牡蠣的δ13C值顯著高于對照區(qū)域。這說明人工魚礁的投放會導致濾食性貝類的食物組成發(fā)生變化，進而提高浮游植物對其的貢獻率。

人工魚礁的生態(tài)效益是在建成后逐步顯現(xiàn)的(郭彪等, 2015; 吳忠鑫等, 2012)，礁區(qū)生物營養(yǎng)級顯著高于對照區(qū)域的生物種類數(shù)量，2014年礁區(qū)僅有3種，而較早投礁的2010年礁區(qū)則高達7種。在所有調(diào)查漁獲的生物中，僅有短吻紅舌鰨和許氏平鲉的營養(yǎng)級在不同年份礁區(qū)出現(xiàn)了差異，2010年礁區(qū)顯著高于2014年礁區(qū)。一般情況下，魚礁投放后魚礁區(qū)魚類和大型無脊椎動物群落結構會在1~5年內(nèi)達到一個新的平衡(Bohnsack, 1985)。本研究中，同一種生物的營養(yǎng)級在不同礁區(qū)的差別，說明2012年和2014年礁區(qū)的生物群落結構尚未完全形成新的平衡，礁區(qū)的生態(tài)效應正在逐步顯現(xiàn)。

總之，由于人工魚礁區(qū)生物豐度增加，濾食性貝類的食物組成中，浮游植物的貢獻率增加；肉食性、兇猛的生物捕獲高營養(yǎng)級被捕食者的機率可能增加，從而導致其營養(yǎng)級有所提高。隨著礁區(qū)建成年份的增加，礁區(qū)的生態(tài)效應逐步顯現(xiàn)，礁區(qū)食物網(wǎng)中營養(yǎng)級相對較高的生物對這種改變響應較為明顯。

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Study of the Food-Web Structure in the Dashentang Artificial Reef Area in Tianjin Using a Stable Isotope Technique

ZHANG Bolun1,2, GUO Biao1,2①, YU Ying1,2, XU Xiaofu1,2, WANG Shuo1,2

(1. Department of Fisheries Resources and Ecologic Environment, Tianjin Bohai Sea Fisheries Research Institute, Tianjin 300457;2. Center for Marine Ranching Engineering Science Research of Tianjin, Tianjin 300457)

The present study aimed to quantitatively evaluate the ecological effects of artificial reefs from the perspective of the food-web structure and provide reference material for marine ecological restoration and conservation research. A stable isotope technique was applied to analyze consumers and their potential carbon sources. Samples were collected from the reef areas built in 2010, 2012, and 2014 and the control area in Dashentang during June 2016. An IsoSource model was used to construct the food web. Stable isotopes were used to calculate the trophic levels of the consumers. The results showed that food sources can be categorized into three categories based on the δ13C values of phytoplankton, particulate organic matter, and soil organic matter. Phytoplankton represented the largest source of carbon for consumers (67.2%~81.5%). The findings from the IsoSource mix model revealed that phytoplankton were the main contributors to the food web in the studied areas. There were no significant differences in the δ13C or δ15N values of the same food sources from different areas. The δ13C values of suspension- feeding bivalves, including,, and, were significantly higher in the reef areas than in the control area. The proportion of phytoplankton in the carbon sources for suspension-feeding bivalves was significantly higher in the reef areas than in the control area. The δ15N values of consumer species ranged from 7.70‰ to 14.34‰, and the trophic levels ranged from 2.0 to 3.95. The δ15N values or trophic levels of piscivorous consumers were higher in the reef areas than in the control area, and the level of significance increased with the duration of the reefs. The findings indicate that artificial reefs might induce an abundance of organisms in reef areas, leading to changes in the composition of the food sources of suspension-feeding bivalves and an increase in the trophic levels of piscivorous consumers.

Stable isotope; Artificial reef area; Food web; Trophic level

S931

A

2095-9869(2019)06-0025-11

10.19663/j.issn2095-9869.20180912001

http://www.yykxjz.cn/

張博倫, 郭彪, 于瑩, 徐曉甫, 王碩. 基于穩(wěn)定同位素技術的天津大神堂海域人工魚礁區(qū)食物網(wǎng)結構研究. 漁業(yè)科學進展, 2019, 40(6): 25–35

Zhang BL, Guo B, Yu Y, Xu XF, Wang S. Study of the food-web structure in the Dashentang artificial reef area in Tianjin Using a stable isotope technique. Progress in Fishery Sciences, 2019, 40(6): 25–35

* 天津市水產(chǎn)局青年科技創(chuàng)新項目(J2016-10青)、天津市農(nóng)業(yè)科技成果轉化與推廣項目(201304150)和天津市漁業(yè)發(fā)展服務中心青年科技創(chuàng)新項目(J2018-14青)共同資助[The work was supported by Projects of Youth Science and Technology Innovation of Tianjin Aquatic Products Bureau (J2016-10Qing), Tianjin Agricultural Science and Technology Achievement Transformation and Promotion Project(201304150), Projects of Youth Science and Technology Innovation of Tianjin Fishery Development Service Center (J2018-14Qing)]. 張博倫，E-mail: hello5521@163.com

郭 彪，高級工程師，E-mail: oucguobiao@163.com

2018-09-12,

2018-10-19

GUO Biao, E-mail: oucguobiao@163.com

(編輯 江潤林)