雙酚AF對大型溞生殖、生長等生態(tài)行為的影響

郭婧穎,劉建超,李帥衡,杭之昊,陸光華

雙酚AF對大型溞生殖、生長等生態(tài)行為的影響

郭婧穎,劉建超*,李帥衡,杭之昊,陸光華

(河海大學(xué)環(huán)境學(xué)院,淺水湖泊綜合治理與資源開發(fā)教育部重點實驗室,江蘇 南京 210098)

為了明確雙酚AF(BPAF)對水生生物行為的影響,考察了BPAF對大型溞的急性毒性和慢性毒性(生殖、生長、發(fā)育、生理等)影響. 結(jié)果顯示,BPAF對大型溞的24h和48h半致死濃度(LC50)分別為9.70mg/L和5.02mg/L. 根據(jù)化學(xué)品分類和標(biāo)簽規(guī)范,BPAF屬于毒性Ⅱ級. BPAF對大型溞生殖、生長、發(fā)育和生理的毒性影響結(jié)果表明,高濃度BPAF(100 μg/L)導(dǎo)致大型溞性成熟時間明顯延遲,并顯著降低了大型溞產(chǎn)卵頻次、產(chǎn)卵總數(shù)等生殖行為,且對大型溞的生長、發(fā)育產(chǎn)生顯著抑制現(xiàn)象,同時造成種群繁衍能力顯著受損.本文旨在為BPAF對水生生物的生態(tài)行為影響提供理論依據(jù).

雙酚AF；大型溞；生殖；生長；生態(tài)毒理

雙酚AF(Bisphenol AF,BPAF)是一種雙酚A(Bisphenol A,BPA)的氟化衍生物,作為BPA的替代產(chǎn)品在工業(yè)生產(chǎn)中被大量使用,且在環(huán)境中廣泛檢出[1].由于BPA的毒害作用,在歐盟、美國、日本及中國已經(jīng)禁止或者限制使用[2-4].為滿足市場需求,且因BPAF具有與BPA相似的物化特性,如耐熱、耐高溫、化學(xué)性質(zhì)穩(wěn)定等,BPAF作為BPA的一種替代物在工業(yè)生產(chǎn)中得到了廣泛地應(yīng)用[5-6],如應(yīng)用于生產(chǎn)氟聚合物、氟化橡膠、電子設(shè)備、塑料光纖等[7-10].除了BPAF之外,BPA替代物(BPs)還包含雙酚S(BPS)、雙酚F(BPF)、雙酚B(BPB)、雙酚P(BPP)、雙酚Z(BPZ)、雙酚AP(BPAP)等大約16種,他們都具有兩個羥苯基,只是羥苯基和碳橋上的取代基各不相同[5].由于此類化合物的廣泛使用,目前BPS、BPF和BPAF在地表水、污水廠尾水、沉積物等環(huán)境介質(zhì)中已廣泛檢出[5-6,11-12],其中BPAF在地表水、沉積物和土壤中的檢出濃度最高分別達1.53× 104ng/L、2.00×103ng/g dw和331ng/g dw[6].任文娟等[13]發(fā)現(xiàn)BPP、BPAP、BPAF和BPZ在斑馬魚胚胎心率、孵化率和仔魚體長等方面均呈現(xiàn)出高于BPA的生物毒性.此外,BPAF對斑馬魚生殖、生長、發(fā)育均產(chǎn)生不利影響.如 BPAF在1.0~1.5mg/L暴露濃度下,會導(dǎo)致斑馬魚胚胎孵化延遲、胚胎畸形, 2.0~3.0mg/L暴露濃度下會使幼魚期斑馬魚出現(xiàn)心包水腫、卵黃囊水腫、脊背彎曲、觸碰反應(yīng)率顯著下降等現(xiàn)象,1.5~3mg/L的BPAF造成胚胎和幼魚期的斑馬魚心率不齊現(xiàn)象,出現(xiàn)心臟發(fā)育不良[14].Shi等[15]將斑馬魚胚胎暴露于BPAF溶液中,發(fā)現(xiàn)子代斑馬魚的畸形率隨濃度升高而增大,存活率隨濃度升高而降低.而BPAF對浮游動物的毒害作用研究還相對較少,其長期暴露可能引起與魚類相似的毒害作用,威脅生態(tài)系統(tǒng)安全[16-17].浮游生物是水生態(tài)系統(tǒng)中能量流動和物質(zhì)循環(huán)的重要環(huán)節(jié),認知BPAF對浮游生物種群健康影響十分必要.

本研究以體型小、繁殖能力強、對毒物反應(yīng)敏感,且易于培養(yǎng)的大型溞()為標(biāo)準(zhǔn)模式生物[18-19],以BPAF環(huán)境濃度為起始濃度,進行大型溞生殖、生長、生理等指標(biāo)測試,主要包括性成熟時間、產(chǎn)卵量、產(chǎn)卵次數(shù)、體長、心率、胸肢跳動、游泳能力等,以此評價BPAF對浮游動物的生態(tài)行為學(xué)毒理效應(yīng),為BPAF對水生生物的影響研究提供理論依據(jù).

1 材料與方法

1.1 試驗試劑

BPAF(純度為99%,CAS:1478-61-1)購于百靈威科技有限公司,甲醇、乙腈等試劑購買于Merk公司.甲醇作助溶劑配制1g/L的BPAF儲備液,放置在4℃冰箱備用.超純水由MF-A10超純水機(美國Millpore公司)制備獲得.

1.2 受試生物

大型溞(,溞屬,櫛溞亞屬)由中國武漢水生生物研究所提供.試驗開始前,大型溞在實驗室馴化14d,馴化條件為:培養(yǎng)介質(zhì):曝氣24h的去離子水;溫度:20℃;光暗周期:16h:8h;光照強度: 1000lux.每天定時喂食純種斜生柵藻().

1.3 試驗方法

1.3.1 急性試驗 參照OECD211標(biāo)準(zhǔn)方法進行[20].取6~24h的幼溞進行暴露試驗.暴露組試驗共設(shè)有6個濃度:4,8,10,12,16,20mg/L,對照組為0.1%甲醇溶劑對照和純水對照.每個暴露組設(shè)置20組平行,每個平行組用100mL的燒杯裝50mL試液,放1只出生6~24h幼溞,置于智能光照培養(yǎng)箱中(溫度為20℃,光暗比為16h:8h).暴露期間,不喂食,不換水,在暴露24h和48h后分別紀(jì)錄大型溞存活情況.

1.3.2 慢性試驗 參照OECD211標(biāo)準(zhǔn)方法進行[20].整個實驗共設(shè)置7個實驗組,分別為5個BPAF暴露組(0.01,0.1,1,10,100μg/L)和2個對照組(0.1%甲醇溶劑對照和純水對照).每個濃度設(shè)有20個平行,每個平行組用100mL的燒杯裝50mL試液,放1只6~24h的幼溞置于智能光照培養(yǎng)箱中(溫度設(shè)置為20℃,光暗比設(shè)置為16h:8h).暴露時長為21d,每隔24h紀(jì)錄大型溞存活和產(chǎn)卵情況,并將幼溞取出.每隔48h更換一次暴露溶液,并在暴露溶液更換前后取10mL用于測定BPAF實際暴露濃度.整個實驗期間BPAF實際暴露濃度與理論濃度偏離小于10%.每天給大型溞喂食一次3×105cells/mL斜生柵藻.暴露21d結(jié)束,進行大型溞體長(包括尾刺)、心率、胸肢跳動數(shù)、游速等指標(biāo)測定.

1.3.3 測定項目及方法 內(nèi)稟增長率(the intrinsic rate of natural increase,)采用文獻中的Euler方程計算:

的精確值是在粗略計算的基礎(chǔ)上采用逐步逼近法得出.

大型溞的凈生殖率(0)、平均世代時間()和周限增長率()根據(jù)下式進行計算:

式中:為日齡;l為齡的存活率;m為齡的產(chǎn)卵數(shù).

心率和胸肢跳動:將暴露21d后存活的(以15s內(nèi)大型溞包括觸角能夠活動為準(zhǔn))大型溞放置于顯微鏡下觀察,用秒表計數(shù)統(tǒng)計心率和胸肢跳動(次/min)[21].

體長:在顯微鏡下用目微尺測量母溞體長,母溞身體與刻度尺平行,記錄其對應(yīng)的刻度(包括尾刺)[22].

游速:將大型溞放入培養(yǎng)皿,加入剛好沒過大型溞身體的水量,使其只能水平游動,錄制其游動的視頻,再將視頻導(dǎo)入tracker軟件測量游泳軌跡、速度和加速度.

1.4 數(shù)據(jù)處理

使用Excel計算急性試驗24h和48h的LC50.使用 SPSS 22.0統(tǒng)計軟件中的單因素方差分析(One-Way ANOVA)對慢性試驗數(shù)據(jù)進行分析[22].*表示差異顯著(<0.05).

2 結(jié)果與分析

2.1 BPAF對大型溞急性毒性

BPAF對大型溞急性毒性的劑量-效應(yīng)曲線如圖1所示.整個急性實驗過程中,空白對照和溶劑對照組中大型溞均未出現(xiàn)死亡.在BPAF暴露組,大型溞死亡率隨著暴露濃度的增加顯著升高.BPAF對大型溞的24h和48h LC50分別為9.70mg/L和5.02mg/L.根據(jù)《化學(xué)品分類和標(biāo)簽規(guī)范-第28部分:對水生環(huán)境的危害》[23]對受試生物的急性水環(huán)境毒性的分級標(biāo)準(zhǔn)(48h-LC50￡1mg/L為Ⅰ級,1mg/L<48h-LC50￡10mg/L環(huán)境為Ⅱ級,10mg/L<48h-LC50為Ⅲ級),判定BPAF屬于毒性Ⅱ級.BPA[24]、TBBPA(四溴雙酚A)[25]對大型溞的48h-LC50分別為12.8,8.59mg/L,都高于BPAF的5.02mg/L,表明BPAF的毒性略強于BPA和TBBPA.Liu等[26]計算出BPF對大型溞的48h- EC50(以大型溞不游動為標(biāo)準(zhǔn))為6.2mg/L,通常一類生物的EC50要比LC50的值小,所以本實驗中BPAF的48h-EC50應(yīng)小于5.02mg/L,說明BPAF的毒性強于BPF,與Tisler等[16]的結(jié)論一致.

圖1 24h和48h暴露后BPAF對大型溞的致死效應(yīng)

2.2 BPAF對大型溞生殖的影響

繁殖能力是檢測大型溞種群健康的重要指標(biāo),目前在污染物毒性風(fēng)險評估中廣泛應(yīng)用[25-26].本研究通過對大型溞初次生殖時間和生殖數(shù)量等生殖特征,分析BPAF對大型溞性成熟狀況和生殖能力的影響.由圖2可見, BPAF低濃度組(0.01μg/L和0.1μg/L)對大型溞首胎產(chǎn)卵時間未產(chǎn)生影響,隨著暴露濃度增加,1μg/L和10μg/L的BPAF對大型溞產(chǎn)生輕微性早熟現(xiàn)象,而最高濃度100μg/L的BPAF對大型溞性成熟時間產(chǎn)生顯著延遲效應(yīng)(<0.05)[圖2(a)].從首胎產(chǎn)卵個數(shù)來看,隨著暴露濃度的增加,產(chǎn)卵數(shù)量逐漸降低,在最高濃度100μg/L BPAF顯著(<0.05)抑制其首胎產(chǎn)卵數(shù)量,抑制率達到26%[圖2(b)].前人研究表明,低濃度BPAF暴露下,大型溞性成熟提前是維持自身正常生殖繁衍能力的自我調(diào)節(jié),而隨著BPAF暴露濃度提高,BPAF對大型溞產(chǎn)生的不利影響超出自我調(diào)節(jié)范圍,將會產(chǎn)生不可逆轉(zhuǎn)的生殖毒性[27].BPAF的化學(xué)結(jié)構(gòu)與天然雌激素相似,且BPAF具有比BPA更高的雌激素活性[28-29],進入生物體后容易造成內(nèi)分泌紊亂[5],推遲大型溞的性成熟時間.

從21d生殖結(jié)果來看,低濃度暴露組(0.01μg/L和0.1μg/L)均未對大型溞21d產(chǎn)卵次數(shù)和產(chǎn)卵總數(shù)產(chǎn)生影響,隨著暴露濃度的增高,BPAF在1μg/L和10μg/L時顯著提升了大型溞的產(chǎn)卵次數(shù),同時引起總產(chǎn)卵數(shù)的顯著提升,但在最高濃度100μg/L時,BPAF顯著(<0.05)抑制了大型溞產(chǎn)卵次數(shù)和產(chǎn)卵總數(shù)[圖2(c)和(d)].21d內(nèi)平均每胎產(chǎn)卵個數(shù)隨著暴露濃度的增加不斷降低,在最高濃度100μg/L顯著抑制了每胎產(chǎn)卵個數(shù)(<0.05)[圖2(e)].結(jié)合BPAF對大型溞性成熟影響和21d生殖結(jié)果來看,1μg/L和10μg/L暴露下21d產(chǎn)卵次數(shù)和產(chǎn)卵總數(shù)的增加主要是由性成熟提前造成,而最高濃度暴露下大型溞21d產(chǎn)卵總數(shù)的降低則是大型溞性成熟延遲和每胎產(chǎn)卵量降低雙重作用的結(jié)果.在暴露期內(nèi),大型溞在低濃度BPAF脅迫下能通過調(diào)整自身性成熟時間維持生殖繁衍能力,但當(dāng)BPAF濃度超過一定限值,則會對大型溞生殖系統(tǒng)產(chǎn)生負面影響,影響種群繁衍能力.Yang等[28]實驗結(jié)果表明1mg/L BPAF會導(dǎo)致雌性斑馬魚卵巢中卵母細胞發(fā)育的延遲,對其產(chǎn)生生殖毒性和雌激素干擾作用.高濃度BPA、BPF和BPAF都會顯著抑制大型溞的繁殖能力,且BPAF的毒性效應(yīng)最強[16,26].

內(nèi)稟增長率()決定于種群的生育力、壽命和發(fā)育速率[25],是評價污染物對大型溞生殖毒性的綜合性指標(biāo).從計算結(jié)果可以發(fā)現(xiàn) [圖2(f)],隨BPAF暴露濃度增高而顯著降低.在0.01~10μg/L BPAF暴露濃度下,大型溞未出現(xiàn)顯著性變化,但在100μg/L時被顯著性(<0.05)抑制,最高抑制率達到19%. Mansilha等[30]通過多代實驗發(fā)現(xiàn),4~15μg/L的BPA使得第六代大型溞的后代數(shù)量顯著減少.再者,BPAF的生殖毒性高于BPA[16,26],說明高濃度BPAF或者低濃度長時間持續(xù)暴露會減弱大型溞的種群繁衍能力,對種群健康產(chǎn)生不利影響.

2.3 BPAF對大型溞生長發(fā)育的影響

大型溞心率、胸肢跳動頻率與大型溞攝食、呼吸、代謝、內(nèi)分泌系統(tǒng)密切相關(guān)[5,31-32].在生態(tài)毒理學(xué)研究中,心率的變化是機體對污染物早期應(yīng)激反應(yīng)敏感指標(biāo)之一[31],其與胸肢跳動一起經(jīng)常用來評價污染物對大型溞發(fā)育健康的影響.圖3結(jié)果顯示,100μg/L BPAF顯著抑制了大型溞心跳和胸肢跳動頻率,且胸肢跳動頻率對BPAF呈現(xiàn)出明顯的濃度依賴關(guān)系.大型溞有類似于哺乳動物的肌原性心臟組織[33],BPAF可能通過影響大型溞心肌細胞的鈣泵活性從而使心率發(fā)生變化、循環(huán)系統(tǒng)受損[5].胸肢是大型溞的攝食器官,它完成攝食動作受心臟能量供給、神經(jīng)系統(tǒng)調(diào)控的雙重作用[34].胸肢跳動頻率下降可能有兩個方面原因:其一,心率受到BPAF抑制導(dǎo)致供應(yīng)給胸肢跳動的能量減少,使胸肢跳動頻率相應(yīng)下降[32];其二,BPAF對神經(jīng)系統(tǒng)產(chǎn)生毒害作用使大型溞協(xié)同能力下降[5].

圖4可以看出,BPAF暴露濃度達到100μg/L時顯著(<0.05)抑制大型溞的生長狀況,造成其體長降低.從大型溞發(fā)育影響結(jié)果來看,BPAF顯著抑制大型溞胸肢跳動頻率,導(dǎo)致其攝食強度降低,食物需求無法滿足,可能是導(dǎo)致體長顯著抑制的重要原因之一[34].Liu等[26]對大型溞進行BPA,BPF和BPS的單獨及聯(lián)合暴露實驗,結(jié)果表明暴露期大型溞攝食率顯著降低,且引起體長抑制、發(fā)育遲緩,這與本文結(jié)論一致.

2.4 BPAF對大型溞游泳能力的影響

大型溞游泳行為受到生理、感知、神經(jīng)和肌肉等系統(tǒng)多方面的影響,此能力健康與否與其捕食、逃避天敵等行為直接相關(guān)[26,35].圖5結(jié)果顯示,相對于對照組來說,0.01μg/L和0.1μg/L BPAF暴露下,大型溞平均游泳速度提升了41%左右,平均加速度提升20%左右,隨著暴露濃度增加,游泳速度和加速度都不斷降低,在最高暴露組(100μg/L)BPAF對大型溞平均游泳速度和加速度抑制率達到15%左右,顯示出低濃度刺激高濃度抑制的濃度效應(yīng).BPA、BPF和BPS對大型溞神經(jīng)毒性影響研究表明,三者單獨或者聯(lián)合暴露都顯著降低大型溞乙酰膽堿酯酶(AChE)的活性[26].AChE與水生生物的游泳活性成顯著正相關(guān),它的活性降低會引起大型溞肌肉痙攣、行為紊亂[26].高濃度BPAF可能通過影響大型溞的神經(jīng)系統(tǒng)酶活性的方式來抑制其游泳行為,進一步影響大型溞的捕食、逃避天敵等本能[26,34].Little等[36]將斑馬魚分別暴露于20和500μg/L的BPA溶液中,結(jié)果表明500μg/L暴露組中斑馬魚的游泳行為明顯受到抑制.

3 結(jié)論

3.1 BPAF對大型溞急性毒理水平屬于毒性Ⅱ級.

3.2 BPAF能夠改變大型溞正常的生殖特征,在性成熟時間上表現(xiàn)為低濃度提前、高濃度延遲現(xiàn)象,進而造成低濃度繁殖繁殖力增加,高濃度繁殖力降低.

3.3 高濃度BPAF(100μg/L)造成大型溞的體長、心跳頻率、胸肢跳動頻率和游泳能力顯著降低,影響其生長發(fā)育.

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Influences of bisphenol AF on the reproduction and growth of.

GUO Jing-ying, LIU Jian-chao*, LI Shuai-heng, HANG Zhi-hao, LU Guang-hua

(Key Laboratory for Integrated Regulation and Resources Development on Shallow Lakes of Ministry of Education, College of Environment, Hohai University, Nanjing 210098, China)., 2019,39(10)：4394~4400

To assess the toxicological effects of Bisphenol AF (BPAF) on aquatic organisms, the acute toxicity and chronic effects with regards to reproduction, growth and development ofwere investigated. The results showed that the LC50for the 24h and 48h were 9.70mg/L and 5.02mg/L, respectively. BPAF belongs to toxicity class II, according to rules for classification and labelling of chemicals. Clear delay in the sexual maturity time forexposed to 100μg/L of BPAF was found. Again, Significant reduction in the total number of eggs per female, the number of brood per female, intrinsic rate of natural increase, the average body length, heart rates and thoracic limbs activity were also found in theexposed to high concentration of BPAF (100μg/L). These results provided theoretical basis for acknowledgement of the environmental behaviors of BPAF on aquatic organisms.

bisphenol AF；；reproduction；growth；ecotoxicology

X171.5

A

1000-6923(2019)10-4394-07

郭婧穎(1998-),女,福建南平人,河海大學(xué)(南京)本科生,主要研究方向為污染生態(tài)化學(xué).

2019-03-11

國家自然科學(xué)基金項目(51609066);中央高校基本科研業(yè)務(wù)費項目(2018B14714;2018B43614);中國博士后科學(xué)基金項目(2018M630507; 2019T120389);江蘇高校優(yōu)勢學(xué)科建設(shè)工程

* 責(zé)任作者, 副教授, jianchao-liu@hhu.edu.cn