高原鼠兔干擾對高寒草甸大型土壤動(dòng)物類群的影響

葉國輝，楚彬，周睿，張飛宇，華銑澤，花蕊，王婷，花立民

(甘肅農(nóng)業(yè)大學(xué)草業(yè)學(xué)院，草業(yè)生態(tài)系統(tǒng)教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，甘肅 蘭州 730070)

土壤動(dòng)物是陸地生態(tài)系統(tǒng)土壤生物的重要組成部分，在改善土壤結(jié)構(gòu)和肥力，影響土壤健康和植物演替等方面具有重要作用[1-2].土壤動(dòng)物群落組成和數(shù)量可以反映土壤的物理結(jié)構(gòu)、食物資源和生境多樣性[3-4].因此，許多研究把土壤動(dòng)物群落作為外界干擾陸地生態(tài)系統(tǒng)的指示物種[5].近年來，草地生態(tài)系統(tǒng)因受人類活動(dòng)干擾和環(huán)境影響呈現(xiàn)出結(jié)構(gòu)和功能受損的局面[6-7].研究發(fā)現(xiàn)隨放牧干擾強(qiáng)度增加，大型土壤動(dòng)物群落的多樣性、均勻性、豐富度均呈降低趨勢[8].草地生態(tài)系統(tǒng)的生物干擾除放牧外，嚙齒動(dòng)物從種群數(shù)量和分布面積來講是高寒草地生態(tài)系統(tǒng)重要的生物干擾源，對草地生產(chǎn)力、物種多樣性以及水土保持等產(chǎn)生復(fù)雜而深遠(yuǎn)的影響[9-10].但是，草地嚙齒動(dòng)物干擾對其棲息地土壤動(dòng)物組成和數(shù)量的影響目前尚未見報(bào)道.

高原鼠兔(Ochotonacurzoniae)是青藏高原高寒草地生態(tài)系統(tǒng)的優(yōu)勢嚙齒動(dòng)物.由于其挖掘洞道造成水土流失、采食牧草與家畜競爭，多年來一直是高寒牧區(qū)重點(diǎn)防治鼠種[11].但是，高原鼠兔適度采食和掘洞行為能夠改善土壤水肥條件，造成草地生境異質(zhì)性，增加植物物種多樣性和群落的穩(wěn)定性[12].因此，研究高原鼠兔對高寒草地生態(tài)系統(tǒng)的干擾，對于保護(hù)生物多樣性和科學(xué)防治鼠害具有重要意義.以往高原鼠兔干擾草地生態(tài)系統(tǒng)的研究側(cè)重于對植物群落結(jié)構(gòu)、物種多樣性及土壤理化性質(zhì)等方面[11,13]，缺乏高原鼠兔干擾對草地土壤動(dòng)物群落影響的研究.高原鼠兔干擾下植物群落特征以及土壤理化性質(zhì)變化與土壤動(dòng)物的食物資源和棲息條件緊密相關(guān).因此，研究高原鼠兔對土壤動(dòng)物影響可以進(jìn)一步解釋該物種對草地生態(tài)系統(tǒng)的影響.基于以上認(rèn)識，本研究在青藏高原甘肅省瑪曲縣典型高原鼠兔棲息區(qū)，選擇同一放牧強(qiáng)度下3個(gè)不同高原鼠兔種群密度的棲息地，以有效洞口數(shù)代表干擾強(qiáng)度，調(diào)查土壤動(dòng)物種類、數(shù)量以及植被和土壤理化性狀，并分析大型土壤動(dòng)物類群對高原鼠兔干擾下土壤理化性質(zhì)和植被性狀變化的響應(yīng).本研究對于科學(xué)解釋土壤動(dòng)物種群分布與環(huán)境因素的關(guān)系，進(jìn)而評價(jià)高原鼠兔在草地生態(tài)系統(tǒng)中的功能和位置具有重要意義.

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)概況

研究區(qū)位于甘肅省甘南藏族自治州瑪曲縣，地理坐標(biāo)N 33°50′23″，E 102°08′48″，海拔3 434 m.以高寒濕潤氣候?yàn)樘卣?，年均氣?.2 ℃,1月平均溫度-10 ℃，7月平均溫度10 ℃，年平均降水量615.5 mm，年均蒸發(fā)量1 353.4 mm.全年平均日照2 583.9 h，年內(nèi)霜期大于270 d，無絕對無霜期.土壤為亞高山草甸土，表層有5～10 cm草氈層[14].試驗(yàn)區(qū)地勢平坦，植被類型為高寒草甸，優(yōu)勢種為矮生嵩草(Kobresiahumilis)，主要伴生種有披堿草(Elymusdahuricus)、金蓮花(Trolliuschinensis)、鵝絨委陵菜(Potentillaanserina)、黃帚橐吾(Ligulariavirgaurea)、秦艽(Gentianamacrophylla)和翻白委陵菜(Potentilladiscolor)等.試驗(yàn)區(qū)高原鼠兔(Ochotonacurzoniae)是絕對優(yōu)勢鼠種.

1.2 試驗(yàn)設(shè)計(jì)與取樣

本研究區(qū)選取10 hm2的四季牧場.于2017年7月份，采用堵洞開洞法獲得高原鼠兔有效洞口數(shù).根據(jù)有效洞口數(shù)量將研究區(qū)劃分為高、中、低3個(gè)高原鼠兔干擾區(qū)，每個(gè)干擾區(qū)面積為100 m×100 m，相互間隔200 m.每個(gè)干擾區(qū)設(shè)置5個(gè)大型土壤動(dòng)物采樣點(diǎn)，樣方面積0.5 m×0.5 m，取樣深度15 cm.在土壤取樣同時(shí)記錄樣方內(nèi)植物物種數(shù)目，并剪掉樣方內(nèi)植物獲得地上植物生物量.樣地總蓋度采用步測法[15].采用手撿法挑出大型土壤動(dòng)物，除蚯蚓采用5%福爾馬林溶液保存，其余土壤動(dòng)物均采用75%乙醇溶液保存.由于大部分土壤動(dòng)物幼蟲鑒定到科比較困難，其次采集到的土壤動(dòng)物數(shù)量相對較少，如鑒定到科、屬難以用于后期數(shù)據(jù)冗余分析.因此，本研究土壤動(dòng)物參考《中國土壤動(dòng)物檢索圖鑒》[16]，鑒定到目.為便于多元排序分析，測定土壤理化性狀的取樣位置與土壤動(dòng)物采集點(diǎn)一致.土壤按0～10、10～20和20～30 cm分層取樣.土壤容重和含水量用環(huán)刀法測定，土壤緊實(shí)度使用土壤緊實(shí)度儀(Field scout SC900)測定.土壤全磷、全氮、全鉀和有機(jī)質(zhì)含量測定方法參考《土壤理化分析》[17]，土壤pH測定采用pHSJ-4A型pH計(jì).

1.3 數(shù)據(jù)分析

1.3.1 植物物種豐富度計(jì)算 豐富度指數(shù)：R=S(S為樣方中出現(xiàn)的物種數(shù)).

1.3.2 土壤動(dòng)物群落特征指數(shù)計(jì)算 土壤動(dòng)物密度采用個(gè)/m2表示[18]；土壤動(dòng)物多度計(jì)算根據(jù)各干擾區(qū)不同土壤動(dòng)物類群捕獲量占捕獲總量的百分比，個(gè)體數(shù)量大于捕獲總量10%以上者為優(yōu)勢類群， 1%～ 10%者為常見類群，小于1%者為稀有類群[5，19].

1.3.3 多元排序 采用Canoco 4.5軟件分析土壤動(dòng)物類群和數(shù)量與環(huán)境變量的關(guān)系.排序之前做除趨勢對應(yīng)分析[20].為評估環(huán)境因子對土壤動(dòng)物數(shù)量的影響，分別計(jì)算每個(gè)環(huán)境因子的總效應(yīng)和凈效應(yīng)[21].所有排序的顯著性均由MonteCarlo隨機(jī)置換(999次)進(jìn)行檢驗(yàn)，采用CanocoDraw繪制RDA排序圖.

以上數(shù)據(jù)用Excel 2013進(jìn)行初步處理，用Spass 19.0中的LSD法進(jìn)行數(shù)據(jù)的多重比較(α=0.05).

2 結(jié)果與分析

2.1 不同高原鼠兔干擾強(qiáng)度下植物物種豐富度和生物量變化

高原鼠兔不同干擾強(qiáng)度下植物群落結(jié)構(gòu)明顯不同(表1).隨高原鼠兔干擾強(qiáng)度增加，草地植被總蓋度和物種豐富度呈下降趨勢，且高強(qiáng)度干擾樣地植被蓋度和物種豐富度顯著低于低強(qiáng)度干擾樣地(P<0.05).不同植物功能群地上生物量變化伴隨高原鼠兔干擾強(qiáng)度增加呈現(xiàn)不同變化趨勢，其中雜類草地上生物量伴隨高原鼠兔干擾強(qiáng)度增加呈上升趨勢，且高強(qiáng)度干擾度區(qū)雜類草地上生物量顯著高于中、低干擾樣地(P<0.05)；而禾本科植物地上生物量伴隨高原鼠兔干擾強(qiáng)度增加呈下降趨勢，且高強(qiáng)度干擾度區(qū)禾本科植物地上生物量顯著低于中、低干擾樣地(P<0.05).

表1 研究樣地信息

不同小寫字母表示不同樣地間各項(xiàng)指標(biāo)差異顯著(P<0.05).

Different letters mean each variable in three plots has significant difference (P<0.05).

2.2 不同高原鼠兔干擾強(qiáng)度下土壤理化性狀比較

不同高原鼠兔干擾強(qiáng)度下樣地土壤理化性狀差異較大(圖1)，其中高干擾區(qū)和中干擾區(qū)土壤有機(jī)質(zhì)含量顯著高于低干擾樣地(P<0.05).各干擾區(qū)土壤有機(jī)質(zhì)和全磷含量均隨土層深度增加而呈現(xiàn)降低趨勢.不同深度土壤全磷含量隨干擾強(qiáng)度下降而下降，且高強(qiáng)度干擾和中強(qiáng)度干擾區(qū)不同深度的土壤全磷含量均顯著高于低強(qiáng)度干擾樣地.土壤pH隨干擾強(qiáng)度增加而升高，且高干擾樣地不同深度土壤pH均顯著低于低干擾樣地.高強(qiáng)度干擾樣地，0～20 cm土壤緊實(shí)度和土壤容重顯著低于低強(qiáng)度樣地.隨高原鼠兔干擾強(qiáng)度增加，土壤全氮、全鉀和含水量未呈現(xiàn)規(guī)律性變化.

不同小寫字母表示同一深度不同樣地間各項(xiàng)指標(biāo)差異顯著(P<0.05).Different letters mean each variable at same depth in three plots has significant difference (P<0.05).圖1 不同密度高原鼠兔干擾下土壤理化性狀比較Figure 1 The comparison of soil physical and chemistry properties in the plots under different disturbance of plateau pika

2.3 不同高原鼠兔干擾強(qiáng)度下大型土壤動(dòng)物類群及數(shù)量變化

各干擾區(qū)共采集到大型土壤動(dòng)物標(biāo)本281個(gè)，分屬于 3個(gè)門10個(gè)目(鞘翅目Coleoptera、雙尾目Diplura、蜘蛛目Araneae、柄眼目Stylommatophora、單向蚯目Haplotaxida、膜翅目Hymenoptera、半翅目Hemiptera、等足目Isopoda、雙翅目Dipterahr和鱗翅目Lepidoptera).高、中和低強(qiáng)度干擾樣地土壤動(dòng)物類群分別占7目、6目和5目.其中鞘翅目成蟲和雙翅目幼蟲為各干擾區(qū)的共有優(yōu)勢類群；鞘翅目幼蟲為高干擾區(qū)和中干擾區(qū)優(yōu)勢類群，分別占所調(diào)查區(qū)土壤動(dòng)物總數(shù)量的10.71%和44.72%，而柄眼目、膜翅目成蟲和半翅目成蟲為低干擾區(qū)優(yōu)勢類群，分別占所調(diào)查區(qū)土壤動(dòng)物總數(shù)量的16.67%、33.33%和16.67%.雙尾目、蜘蛛目、膜翅目、等足目和雙翅目為高干擾區(qū)的常見類群，單向蚯目和等足目為中等強(qiáng)度干擾樣地的常見類群，鞘翅目幼蟲為低強(qiáng)度干擾樣地的常見類群.高、中、低干擾樣地土壤動(dòng)物密度分別為112、98和36只/m2，且高度和中度高原鼠兔干擾下的土壤動(dòng)物數(shù)量顯著高于低強(qiáng)度干擾樣地(P<0.05)(表2).

表2 高原鼠兔不同干擾強(qiáng)度下大型土壤動(dòng)物類群和密度變化

“+++”為優(yōu)勢類群，占總個(gè)體數(shù)10%以上；“++”為常見類群，占總個(gè)體數(shù)1%～10%；“+”為稀有類群，占總個(gè)體數(shù) 1%以下;“-”表示沒有采集到標(biāo)本.

“+++” means dominant fauna with individual number above 10%；“++” means common fauna with individual number between 1%～10%；“+” means rare fauna with individual number below 1%;“-” means no soil animal.

2.4 高原鼠兔干擾下大型土壤動(dòng)物類群分布與環(huán)境因子的關(guān)系

RDA排序第一軸反映有機(jī)質(zhì)含量變化，RDA排序第二軸反映其余環(huán)境因子的綜合變化.從環(huán)境因子與土壤動(dòng)物類群排序相關(guān)性可知(圖2-A)，沿著軸1方向，不同干擾強(qiáng)度樣地土壤動(dòng)物群落分布主要受土壤有機(jī)質(zhì)含量的影響.鞘翅目成蟲(S1)、雙尾目(S2)、雙翅目(S4)、等足目(S5)鞘翅目幼蟲(S9)和雙翅目幼蟲(S10)類群分布主要受土壤有機(jī)質(zhì)含量影響外，其次受土壤緊實(shí)度和全氮含量的影響.而膜翅目類群(S6)與土壤緊實(shí)度、全鉀和地上生物量緊密相關(guān).綜合分析表明不同干擾區(qū)土壤動(dòng)物優(yōu)勢類群變化與其土壤理化性質(zhì)相關(guān).

從不同干擾區(qū)土壤動(dòng)物類群分布可知(圖2-B)，低干擾區(qū)柄眼目(S7)數(shù)量較高，單向蚓目(S8)、鞘翅目幼蟲(S9)、雙翅目幼蟲(S10)在中干擾區(qū)數(shù)量較多，而鞘翅目成蟲(S1)、蜘蛛目(S3)和鱗翅目幼蟲(S11)在高干擾區(qū)數(shù)量較多.

圖2-A中代碼S1～S11表示土壤動(dòng)物類群(鞘翅目、雙尾目、蜘蛛目、雙翅目、等足目、膜翅目、柄眼目、單向蚓目、鞘翅目幼蟲、雙翅目幼蟲、鱗翅目幼蟲)；圖2-B數(shù)字 1～5表示高強(qiáng)度采樣點(diǎn)樣方，數(shù)字6～10表示中強(qiáng)度采樣點(diǎn)的樣方，數(shù)字10～15表示低強(qiáng)度采樣點(diǎn)的樣方.圖2 土壤動(dòng)物類群與土壤因子的排序圖Figure 2 RDA biplot between environmental factors and soil animal communities

通過計(jì)算環(huán)境因子的膨脹系數(shù)( inflation factors，IFs)，結(jié)果表明土壤全磷的膨脹系數(shù)大于10，表現(xiàn)出較高的自相關(guān)性.剔除全磷含量影響，其余環(huán)境因子均符合分析要求.經(jīng)Monte Carlo隨機(jī)置換檢驗(yàn)(表3)，表明9個(gè)獨(dú)立的環(huán)境解釋變量中，土壤因子(土壤有機(jī)質(zhì)和土壤緊實(shí)度)變化對土壤動(dòng)物類群分布解釋的總效應(yīng)達(dá)到顯著水平(P<0.05)，而植被因子(物種豐富度和地上生物量)變化對土壤動(dòng)物類群空間分布解釋的總效應(yīng)未達(dá)到顯著水平(P>0.05).除去協(xié)同變量影響，各環(huán)境因子解釋變量均無顯著影響(P>0.05).

表3 環(huán)境因子對物種組成的總效應(yīng)和凈效應(yīng)Table 3 Gross and net effects of environmental variables on species composition

* 表示在0.05水平(雙側(cè))上顯著相關(guān)，**表示在0.01水平(雙側(cè))上顯著相關(guān)．

* Correlation is significant at the 0.05 level,** Correlation is significant at the 0.05 level.

3 討論

3.1 高原鼠兔干擾對大型土壤動(dòng)物群落的影響

地下生物以及生態(tài)系統(tǒng)的功能和穩(wěn)定性受地上過程影響[2].草地生態(tài)系統(tǒng)中地上植物群落空間分布格局可以影響地下土壤動(dòng)物的組成[22].已有研究表明高寒草甸退化過程中，草地生物量減少會影響地表節(jié)肢動(dòng)物的群落組成[23].而高原鼠兔種群過大時(shí)采食牧草導(dǎo)致牧草生物量降低[24]，進(jìn)而會影響土壤動(dòng)物類群豐度和密度.Brussaard and Hemerik[25]研究發(fā)現(xiàn)大型土壤動(dòng)物數(shù)量在貧瘠土壤中較少.吳鵬飛等[19]研究發(fā)現(xiàn)若爾蓋高寒草甸的大型土壤動(dòng)物的類群和密度與土壤有機(jī)質(zhì)含量呈顯著正相關(guān).本研究發(fā)現(xiàn)，高強(qiáng)度高原鼠兔干擾樣地雜類草地上生物量相比中、低干擾強(qiáng)度樣地顯著增高，而禾本科植物地上生物量顯著較低(表1).主要原因是高原鼠兔和家畜傾向于采食禾本科植物與豆科植物，而闊葉類雜類草，特別是有毒雜類草由于草食動(dòng)物不喜食，其立枯體和凋落物可增加土壤有機(jī)質(zhì)生物量，從而增加土壤動(dòng)物食物資源有利于土壤動(dòng)物種群數(shù)量提高.在高原鼠兔低強(qiáng)度干擾樣地，受表層草氈層影響造成土壤緊實(shí)度較高和透氣透水性較差，不利于土壤動(dòng)物和微生物活動(dòng)，降低了有機(jī)質(zhì)分解速率，從而使得低強(qiáng)度干擾土壤有機(jī)質(zhì)較低，導(dǎo)致土壤動(dòng)物數(shù)量顯著較低.此外，伴隨高原鼠兔密度增加其地表排泄物也隨之增加，進(jìn)而增加了表層土壤有機(jī)質(zhì)含量.因此，本研究中高原鼠兔高強(qiáng)度干擾區(qū)的大型土壤動(dòng)物類群和數(shù)量均比其他兩個(gè)干擾區(qū)高.

土壤緊實(shí)度是影響土壤動(dòng)物的一個(gè)重要因素.劉任濤等[26]研究表明土壤動(dòng)物群落多度與植物蓋度和高度呈顯著負(fù)相關(guān).因?yàn)楦叩闹参锶郝溆糸]度會影響土壤溫度和緊實(shí)度，不利于土壤動(dòng)物的生存和繁殖.本研究發(fā)現(xiàn)隨鼠兔干擾強(qiáng)度上升，導(dǎo)致草地中洞道數(shù)量增加進(jìn)而顯著降低了土壤緊實(shí)度(圖1).在本研究的低強(qiáng)度干擾區(qū)，土壤表層土壤緊實(shí)度顯著高于高強(qiáng)度干擾區(qū).因此高強(qiáng)度干擾區(qū)土壤動(dòng)物類群數(shù)和密度較中、低干擾強(qiáng)度樣地明顯較高.路凱亮等[27]在分析動(dòng)物類群與土壤理化指標(biāo)的相關(guān)關(guān)系中也發(fā)現(xiàn)，鞘翅目幼蟲與土壤容重呈顯著的負(fù)相關(guān)，雙翅目幼蟲與土壤容重呈顯著的負(fù)相關(guān).本研究也發(fā)現(xiàn)鞘翅目成蟲、蜘蛛目和鱗翅目幼蟲主要分布在高原鼠兔高強(qiáng)度干擾區(qū).

3.2 不同土壤動(dòng)物類群對棲息地環(huán)境因子的響應(yīng)

不同土壤動(dòng)物類群對土壤因子的響應(yīng)不同.張洪芝等[28]研究表明不同土壤動(dòng)物類群有其主要環(huán)境影響因子，其中鞘翅目和半翅目類群密度與土壤容重和全鉀含量成正相關(guān)，而直翅目和雙翅目類群密度與含水量、全氮以及有機(jī)質(zhì)呈負(fù)相關(guān).其他研究也表明環(huán)境因子與土壤動(dòng)物類群分布具有相關(guān)性[29]，如土壤有機(jī)質(zhì)與等足目和鞘翅目有很強(qiáng)相關(guān)性，土壤類型和pH與雙翅目類群有相關(guān)關(guān)系[30].本試驗(yàn)發(fā)現(xiàn)不同干擾強(qiáng)度下，土壤動(dòng)物優(yōu)勢類群受土壤有機(jī)質(zhì)和緊實(shí)度顯著影響，其中鞘翅目成蟲、雙尾目、雙翅目、等足目、鞘翅目幼蟲和雙翅目幼蟲類群分布主要受土壤有機(jī)質(zhì)含量影響，其次受土壤緊實(shí)度和全氮含量的綜合影響.而膜翅目類群與土壤緊實(shí)度和全鉀緊密相關(guān).在不同干擾強(qiáng)度高原鼠兔分布區(qū)，其中高干擾區(qū)土壤動(dòng)物類群(鞘翅目成蟲、蜘蛛目和鱗翅目幼蟲)和中干擾區(qū)土壤動(dòng)物類群(單向蚓目、鞘翅目幼蟲、雙翅目幼蟲)傾向分布于疏松肥沃的土壤中，而低干擾區(qū)土壤動(dòng)物類群(柄眼目)傾向分布于土壤結(jié)構(gòu)緊實(shí)貧瘠的土壤中.

已有研究表明土壤動(dòng)物群落組成和結(jié)構(gòu)受植物群落物種組成影響[25]，主要是受凋落物和根系分泌物影響使得土壤動(dòng)物類群存在明顯差異.劉繼亮等[31]研究發(fā)現(xiàn)植食性和捕食性土壤動(dòng)物功能群密度與植物物種豐富度呈顯著正相關(guān)，而與草本植物地上生物量呈顯著負(fù)相關(guān).本研究發(fā)現(xiàn)植物物種豐富度和地上生物量與土壤動(dòng)物類群密度無顯著相關(guān)性，冗余分析發(fā)現(xiàn)土壤有機(jī)質(zhì)和土壤緊實(shí)度對土壤動(dòng)物類群、密度影響大于植物對其影響.劉繼亮等的研究是基于不同的植被生境展開，可能由于土壤動(dòng)物食物網(wǎng)對土壤動(dòng)物功能群分布影響較大，而導(dǎo)致與本研究結(jié)果存在分異.

總之，土壤動(dòng)物類群分布和數(shù)量既取決于土壤環(huán)境狀況，也取決于地上植物群落.本研究認(rèn)為高原鼠兔挖掘打洞降低了土壤緊實(shí)度，其糞便的輸入以及不喜食雜類草增加了土壤有機(jī)質(zhì)含量，從而改善了土壤動(dòng)物棲息環(huán)境.因此，土壤有機(jī)質(zhì)和緊實(shí)度是影響調(diào)查區(qū)域高寒草甸大型土壤動(dòng)物類群組成和分布的主要環(huán)境因子.

4 結(jié)論

本研究調(diào)查到瑪曲縣高寒草甸大型土壤動(dòng)物共3門10目，其中鞘翅目成蟲和雙翅目幼蟲為高原鼠兔干擾區(qū)優(yōu)勢土壤動(dòng)物類群.高原鼠兔干擾對土壤動(dòng)物密度具有顯著影響，其通過挖掘采食活動(dòng)明顯改變了土壤理化性狀(有機(jī)質(zhì)含量和緊實(shí)度)進(jìn)而影響土壤動(dòng)物類群和密度.RDA分析結(jié)果表明有機(jī)質(zhì)含量和緊實(shí)度與大型土壤類群和密度具有顯著相關(guān)性，而與植物豐富度和地上生物量無顯著相關(guān)性.