雜色山雀雙親差異性育雛策略

景春雷,李可可,何亞奇,王 娟,張 雷,李東來,萬冬梅

遼寧大學(xué)生命科學(xué)院,遼寧省動(dòng)物資源與疫病防治重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 沈陽 110036

親代撫育被定義為是指親鳥對(duì)子代的保護(hù)、照顧、喂養(yǎng)等一切有利于子代存活的行為,是一種復(fù)雜的社會(huì)行為。其主要好處是可提高后代的存活機(jī)會(huì),但親代撫育需要花費(fèi)大量時(shí)間和精力,因此這種行為也給親代帶來了代價(jià),即降低了其生存和進(jìn)一步繁殖的機(jī)會(huì)[1]。

由于鳥類育雛投入時(shí)身體能量消耗巨大,因此雙親合理的育雛投入分配對(duì)其生存是非常重要,雌雄育雛策略往往不同[2]。不同鳥種的雙親育雛策略存在差異,例如對(duì)縫葉吸蜜鳥(Notiomystiscincta)的研究發(fā)現(xiàn)雌性比雄性有更高的遞食率[3]；但是在黑枕威森鶯(Wilsoniacitrina)的研究中卻發(fā)現(xiàn)雄性比雌性的遞食率高[4]。在此,我們探究一種狹域分布的社會(huì)性單配制鳥類雜色山雀(Sittiparusvarius)的雙親育雛投入策略。

影響雙親育雛投入的因素有很多,包括雙親身體質(zhì)量[5]、婚外父權(quán)[6]、氣候因素[7]等。其中,身體質(zhì)量是影響育雛投入的關(guān)鍵因素[8],高質(zhì)量的個(gè)體比低質(zhì)量的個(gè)體有更多的能量儲(chǔ)備,所以能夠以更好的狀態(tài)應(yīng)對(duì)不利條件,從而提供更多的育雛投入。傳統(tǒng)生態(tài)學(xué)認(rèn)為“身體質(zhì)量”是多個(gè)表型性狀的產(chǎn)物,通常采用體征參數(shù)表示[9],將鳥類的喙寬、喙長、翅長、跗跖長、尾長等體征參數(shù)作為身體大小的指標(biāo)因子[10- 11],個(gè)體越大表示身體質(zhì)量越高[9]。對(duì)于育雛投入與身體質(zhì)量的研究結(jié)果不盡相同,對(duì)大山雀(Parusmajor)的研究中發(fā)現(xiàn)親鳥身體質(zhì)量與其繁殖投入呈正相關(guān)關(guān)系[12],雄性親鳥飾羽斑塊尺寸越大,育雛投入越高[8]。但對(duì)石雀(Petroniapetronia)的研究卻發(fā)現(xiàn)擁有較高身體質(zhì)量的雄鳥,其配偶反而有更高的育雛投入[13]。大多數(shù)關(guān)于身體質(zhì)量影響育雛投入的研究是從雄性親本的角度出發(fā),很少有研究關(guān)注雌性親本特征與親代撫育的關(guān)系[14]。雜色山雀作為一種狹域分布的雀形目鳥類,本實(shí)驗(yàn)旨在跨性別地探究雜色山雀雙親身體質(zhì)量與育雛投入的關(guān)系。

1 材料與方法

1.1 研究地及物種概況

遼寧仙人洞國家級(jí)自然保護(hù)區(qū)位于遼東半島的東北部,隸屬于遼寧省大連莊河市仙人洞鎮(zhèn),地理坐標(biāo)122°53′24″—123°03′30″E,39°54′00″—40°03′00″N,海拔200—600 m。保護(hù)區(qū)屬暖溫帶大陸性季風(fēng)氣候,四季分明,具有海洋性氣候的特點(diǎn),雨熱同季,降水和光照集中在夏季。保護(hù)區(qū)內(nèi)植物資源非常豐富,為雜色山雀提供了豐富的食物和巢材資源[15]。雜色山雀(Sittiparusvarius)隸屬于雀形目山雀科山雀屬,是一種小體型的次生洞巢鳥類,社會(huì)性單配制,雙親撫育后代[16]。

1.2 野外工作

2017年3月中旬開始,利用鳴聲招引方法,霧網(wǎng)捕捉雜色山雀,環(huán)志、翅下肱靜脈取血(30 μL),使用游標(biāo)卡尺(King Guard DP—5,150 mm/0.01 mm)測(cè)量喙長、喙寬、翅長、尾長等體征參數(shù),使用電子秤(Changxie,100 g/0.01 g)測(cè)量體重。人工巢箱法招引雜色山雀繁殖,記錄雛鳥孵化時(shí)間,將雛鳥出生日期定義為1日齡。在雛鳥6日齡時(shí),使用巢箱捕鳥器捕捉雜色山雀雙親,對(duì)未曾環(huán)志的雌雄親鳥進(jìn)行取血環(huán)志與體征參數(shù)測(cè)量,測(cè)量標(biāo)準(zhǔn)與網(wǎng)捕時(shí)一致。

1.3 錄像及數(shù)據(jù)收集

將雛鳥4—6日齡定義為育雛前期,10—12日齡定義為育雛后期,分育雛前期和育雛后期兩個(gè)階段進(jìn)行雙親育雛投入監(jiān)測(cè)。雜色山雀育雛高峰期為育雛后期,故本實(shí)驗(yàn)選擇育雛后期用來研究體征對(duì)其育雛投入的影響。使用小蟻運(yùn)動(dòng)相機(jī)(YI,YDXJ01XY)進(jìn)行育雛錄像。制作相機(jī)支架,將運(yùn)動(dòng)相機(jī)掛在人工巢箱口附近,保證能錄到親鳥口中叼的食物及親鳥彩色腳環(huán),整個(gè)錄像過程都用移動(dòng)電源(MI,PLM06ZM)進(jìn)行供電。為了減少人為影響,相機(jī)架設(shè)30分鐘后正式開始實(shí)驗(yàn)記錄,實(shí)驗(yàn)的有效時(shí)長3 h,錄像時(shí)間為7:00—10:00,為了減小運(yùn)動(dòng)相機(jī)對(duì)親鳥的影響,實(shí)驗(yàn)過程中關(guān)閉相機(jī)聲音及光源。使用potplayer播放器對(duì)視頻回看分析,通過彩色腳環(huán)區(qū)分雌雄親鳥,分別記錄雌雄親鳥遞食次數(shù)以及總遞食次數(shù),計(jì)算遞食率(次/小時(shí))。

1.4 數(shù)據(jù)處理

利用統(tǒng)計(jì)軟件SPSS 21.0對(duì)數(shù)據(jù)統(tǒng)計(jì)分析。采用配對(duì)樣本t檢驗(yàn)(paired-samples T test)對(duì)育雛前期和育雛后期雌雄遞食率分別進(jìn)行統(tǒng)計(jì)分析。考慮到雛數(shù)的影響,經(jīng)過獨(dú)立樣本t檢驗(yàn)(independent-samples T test)分析發(fā)現(xiàn)育雛前期雛數(shù)和育雛后期雛數(shù)并沒有顯著性差異,然后采用獨(dú)立樣本t檢驗(yàn)(independent-samples T test)分析雙親育雛前期和育雛后期各自遞食率以及總遞食率差異。顯著性水平(P)設(shè)置為 0.05。數(shù)據(jù)以平均值±標(biāo)準(zhǔn)差(Mean ± SD)形式表示。將雛數(shù)作為協(xié)變量,使用多元線性回歸模型(multivariable linear regression model)分析雙親體征參數(shù)對(duì)育雛后期雌雄遞食率的影響[14]。

1.5 室內(nèi)實(shí)驗(yàn)

用DNA提取試劑盒(Cat.#DP304—03,TIANGN公司)提取DNA,選擇P2/P8引物對(duì)雜色山雀進(jìn)行性別鑒定[17]。

2 研究結(jié)果

2.1 雜色山雀的育雛期投入

圖1 育雛前期和育雛后期雌雄鳥遞食率及總遞食率 Fig.1 Feeding rates of Sittiparus varius parents according to sex and stage of nestling period

共對(duì)17巢育雛前期和33巢育雛后期雌雄親鳥遞食率進(jìn)行了統(tǒng)計(jì)。在育雛前期,雌雄親鳥遞食率無顯著差異(t=1.481,df=17,P=0.157)；在育雛后期,雌性親鳥遞食率顯著高于雄性遞食率(t=3.024,df=32,P=0.005)。從育雛前期到育雛后期,雌性遞食率顯著性增加(t=2.419,df=48,P=0.019),而雄性遞食率無顯著性變化(t=0.938,df=54,P=0.532),總遞食率顯著性增加(t=2.328,df=54,P=0.024)(圖1)。

2.2 親鳥體征對(duì)育雛后期投入的影響

采用多元線性回歸模型分析雜色山雀親鳥體征對(duì)遞食率的影響,結(jié)果顯示,雌性親鳥遞食率與雌性的喙寬呈極顯著正相關(guān)關(guān)系(β=0.849,P=0.000),雌性遞食率與雄性各個(gè)體征參數(shù)均不相關(guān)；而雄性遞食率與雙親體征參數(shù)均不相關(guān)(表1)。

表1 雜色山雀雌雄體征參數(shù)對(duì)育雛期遞食率的影響(n=33)

β為回歸系數(shù); *表示P<0.01,差異極顯著

3 討論

本研究結(jié)果顯示,育雛前期雌雄親鳥遞食率差異不顯著；育雛后期雄性雜色山雀遞食率僅略有增加,基本與前期保持一致,且其育雛投入與其自身體征參數(shù)、配偶體征參數(shù)等均無相關(guān)性；而雌性雜色山雀后期遞食率增加明顯,遠(yuǎn)大于同期雄性配偶,也大于其自身的前期遞食率。雙親遞食率差異可能是雙親投入分工不同造成的。研究發(fā)現(xiàn),雌雄雙親在撫育子代時(shí),常存在兩性分工,不同鳥種的雙親投入分工存在差異。對(duì)于大多數(shù)鳥類來說,雌鳥參與孵卵、暖雛、遞食等,而雄鳥負(fù)責(zé)遞食和巢防衛(wèi)等[18]；但是在對(duì)紅隼(Falcotinnunculus)的研究發(fā)現(xiàn),在育雛期雄性主要任務(wù)是捕食,而雌性主要進(jìn)行巢防衛(wèi)[19]。在育雛期,雜色山雀雌鳥參與暖雛、遞食,而雄鳥負(fù)責(zé)遞食和巢防衛(wèi)。在育雛前期階段,雜色山雀雌性遞食率低于育雛后期,這是因?yàn)榇菩詴?huì)將很大一部分精力用來暖雛。而在育雛后期,雌性沒有了暖雛任務(wù),會(huì)將更大的精力增加育雛投入來滿足日益增加的雛鳥需求；雜色山雀雄鳥遞食投入少,可能是因?yàn)橛r階段雄鳥主要負(fù)責(zé)巢防衛(wèi),其在育雛前后期任務(wù)分工不變,導(dǎo)致其始終保持相同的遞食率。

較低的遞食率對(duì)于雄性來說,可使其保留更強(qiáng)的競爭力來獲取其他效益,比如獲得更多婚外交配的機(jī)會(huì)等,這或許會(huì)導(dǎo)致雄性成為更有競爭力的性別。親代投入假說認(rèn)為,性選擇會(huì)促使具有競爭力性別的個(gè)體擁有更大的體型[20]。有研究已經(jīng)證明雜色山雀雄性比雌性擁有更大的體型,雄鳥的翅長和尾長都顯著長于雌鳥[21]。在對(duì)主紅雀(Cardinaliscardinalis)的研究中發(fā)現(xiàn),雄性會(huì)在繁殖投入以及尋求婚外交配之間進(jìn)行能量分配[22]。雜色山雀雖為社會(huì)性單配制鳥類,但其婚外父權(quán)發(fā)生率較高,發(fā)生婚外父權(quán)巢的比例可達(dá)40%—45%,婚外子代的比例為14.4%—14.7%[23],因此我們推測(cè)雄性較低的育雛投入也許跟婚外配也有關(guān),當(dāng)然這些推測(cè)還有待于進(jìn)一步的實(shí)驗(yàn)驗(yàn)證。

身體質(zhì)量是影響育雛投入的關(guān)鍵因素[8],親本提供育雛投入時(shí)會(huì)權(quán)衡自身和配偶的身體質(zhì)量[24]。目前關(guān)于身體質(zhì)量與育雛投入的關(guān)系主要有三種假說：優(yōu)秀父母假說、差異分配假說及繁殖補(bǔ)償假說[25]。差異分配假說是指與高質(zhì)量配偶配對(duì)的個(gè)體提供更多的親代撫育；繁殖補(bǔ)償是指與低質(zhì)量配偶配對(duì)的個(gè)體提供更多的親代撫育,以補(bǔ)償配偶較少的親代撫育。優(yōu)秀父母假說則是說親代撫育與親代身體質(zhì)量有直接關(guān)系,有更好身體質(zhì)量的雙親能夠提供更多的育雛投入[14]。藍(lán)山雀(Cyanistescaeruleus)的研究支持差異分配假說[26],而斑胸草雀(Taeniopygiaguttata)的研究支持繁殖補(bǔ)償假說[27]。在繁殖季檢測(cè)了33巢雜色山雀親代遞食率與其體征參數(shù)以及與配偶體征參數(shù)之間的關(guān)系,結(jié)果顯示雌鳥的遞食率與雌鳥喙寬極顯著正相關(guān)。鳥類喙寬、喙長、翅長、跗跖等體征參數(shù)可以作為鳥類身體大小的指標(biāo)因子[28],體征參數(shù)可以反映鳥類的身體質(zhì)量,體征參數(shù)越好,身體質(zhì)量越高[14]。而身體質(zhì)量高的個(gè)體覓食能力強(qiáng)、遞食率高,會(huì)給雛鳥提供更多的營養(yǎng)物質(zhì)來促進(jìn)其生長[29]。研究中發(fā)現(xiàn),雜色山雀遞食時(shí)的食物運(yùn)量特點(diǎn)與大山雀完全不同,大山雀每次回巢時(shí)嘴里只叼一個(gè)食物,而雜色山雀親鳥每次回巢遞食,嘴里至少會(huì)有2—4條蟲子,有時(shí)候是滿滿一嘴食物,我們推測(cè)其喙越寬大容納食物的空間越大,因此喙寬越大可能其遞食能力越強(qiáng),因此該研究結(jié)果初步支持優(yōu)秀父母假說。但是身體質(zhì)量是一個(gè)綜合性指標(biāo),除了用體征參數(shù)之外,有的研究用羽毛鮮亮程度[30],親本體內(nèi)皮質(zhì)酮水平指標(biāo)[27]以及鳥類鳴聲質(zhì)量[31]等衡量身體質(zhì)量,單一的身體質(zhì)量指標(biāo)造成結(jié)果的可比性差,因此未來將進(jìn)一步結(jié)合生理狀況指標(biāo)和生化指標(biāo)研究親本身體質(zhì)量對(duì)其育雛投入的影響。

致謝：感謝仙人洞自然保護(hù)區(qū)管理局對(duì)野外工作支持。