地表螞蟻群落對不同類型檸檬園的物種響應(yīng)及生物指示
——以云南省主要檸檬產(chǎn)區(qū)為例

楊建東，郭莉娜，王自然，郭俊，李進(jìn)學(xué)，高俊燕

(云南省農(nóng)業(yè)科學(xué)院熱帶亞熱帶經(jīng)濟(jì)作物研究所，云南 瑞麗 678600)

檸檬Citrus limon隸屬于蕓香目Rutales 蕓香科Rutaceae 柑橘屬Citrus，是一種鮮食與加工兼用的世界性高檔水果，經(jīng)濟(jì)價值極高[1]。全世界共有60 多個國家種植檸檬，位居世界柑橘產(chǎn)業(yè)第3 位，國內(nèi)主要種植區(qū)域為四川和云南2 省[2-4]。云南省保山市、普洱市及德宏州等干濕熱地區(qū)是主要檸檬產(chǎn)區(qū)。近年，檸檬種植面積不斷增加，一些天然林地、撂荒地及現(xiàn)有農(nóng)業(yè)用地被改造為經(jīng)濟(jì)效益更高的檸檬種植園，原有的低干擾低利用強度的生態(tài)系統(tǒng)轉(zhuǎn)變?yōu)楦吒蓴_高利用強度的生態(tài)系統(tǒng)，使得經(jīng)濟(jì)發(fā)展與生物多樣性保護(hù)的矛盾日益凸顯。

生物多樣性作為生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)的內(nèi)部驅(qū)動因子和系統(tǒng)結(jié)構(gòu)基礎(chǔ)，與人類福祉息息相關(guān)[5-6]。生物多樣性受影響后主要表現(xiàn)為物種多樣性水平、物種組成及群落結(jié)構(gòu)等層面的變化[7-8]。研究學(xué)者往往將關(guān)注目光集中于群落多樣性水平，而忽略了具體物種受影響及如何受影響才是明確群落對環(huán)境變化的基礎(chǔ)和生物多樣性變化的具體形式體現(xiàn)[9-10]。

螞蟻隸屬于膜翅目Hymenoptera 蟻科Formicidae，是地球生態(tài)系統(tǒng)中分布最廣泛的昆蟲類群[11-13]。該類群昆蟲數(shù)量巨大，種類豐富，全球已知種類超過12 500 種[14-15]。大多數(shù)螞蟻為肉食性種類，可作為天敵昆蟲用于農(nóng)林業(yè)害蟲的生物控制[16-18]。螞蟻可以控制柑橘[19]、杧果[20]及紫膠蟲Kerria yunnanensis[21]等的害蟲類群。螞蟻分類知識庫完整，對環(huán)境變化高度敏感，也可作為評價生物多樣性及環(huán)境變化的指示物種[10，22]。螞蟻群落受土壤、植被、土地利用強度等多種因素的影響[10]，不同螞蟻的物種競爭優(yōu)勢地位[23]、抗壓能力[24]及對環(huán)境敏感程度[10]等也不同，食性分化明顯，具有多個不同的生態(tài)系統(tǒng)功能，對生物多樣性和環(huán)境變化的響應(yīng)也有所差異。因此，通過研究螞蟻的物種組成變化，可以更準(zhǔn)確地反映出生態(tài)系統(tǒng)的狀態(tài)。

筆者在云南省主要檸檬產(chǎn)區(qū)調(diào)查9 種類型檸檬園地表螞蟻群落，比較不同類型檸檬園地表螞蟻的物種組成及其多度變化，分析不同類型檸檬園間地表螞蟻群落結(jié)構(gòu)、特征物種及指示物種。從物種層面探討了由檸檬園區(qū)域生態(tài)環(huán)境和經(jīng)營管理差異導(dǎo)致的群落結(jié)構(gòu)差異是哪些螞蟻物種在變化，這些物種是如何變化。以期為今后檸檬的科學(xué)生產(chǎn)管理及檸檬園地表螞蟻群落多樣性保護(hù)提供理論指導(dǎo)。

1 材料與方法

1.1 樣地設(shè)置 在云南省主要檸檬生產(chǎn)區(qū)保山市、普洱市及德宏州瑞麗市選取9 種類型檸檬園。每種類型檸檬園種植面積約4 hm2，陽坡，坡度10°～15°，土壤條件基本一致，檸檬種植品種“云檸”1 號，行間距3 m ×3.5 m，主要區(qū)別在于干擾情況和郁閉度的不同。檸檬園具體情況見表1。

表1 云南省主要檸檬產(chǎn)區(qū)9 種類型檸檬園基本情況

1.2 調(diào)查方法 于2016年4月(旱季)和7月(雨季)，采用陷阱法調(diào)查9 種類型檸檬園的地表螞蟻群落。每種類型設(shè)置3 條樣帶，樣帶間距30 m，每個樣帶設(shè)置10 個陷阱，陷阱間距10 m。以50%乙二醇溶液為陷阱溶液，每個陷阱注入50 mL，設(shè)置擋雨板。設(shè)置48 h 后，收集陷阱內(nèi)的螞蟻，置于離心管內(nèi)，以75%酒精溶液為保存液，填寫采集標(biāo)簽，帶回實驗室參照徐正會[11]的方法制作螞蟻標(biāo)本，采用形態(tài)學(xué)方法鑒定螞蟻種類，不能確定具體種類的螞蟻以形態(tài)種對待[11，25]。樣地設(shè)置過程中為避免周邊生境對調(diào)查結(jié)果的影響，所選樣地均遠(yuǎn)離周邊生境50 m 以上，避免或減少邊緣效應(yīng)[26]。

1.3 數(shù)據(jù)分析

1.3.1 不同類型檸檬園地表螞蟻群落結(jié)構(gòu)及物種組成 將2 次調(diào)查的數(shù)據(jù)合并得到云南省主要檸檬產(chǎn)區(qū)不同類型檸檬園地表螞蟻群落的物種名錄。采用6 級評分標(biāo)準(zhǔn)對螞蟻多度進(jìn)行相對多度轉(zhuǎn)換，減小誤差(6 級評分標(biāo)準(zhǔn):1 分，1 頭；2 分，2～5 頭；3分，6～10 頭；4 分，11～20 頭；5 分，21～50 頭；6 分，50 頭以上)[27]。使用 PRIMER v7 中的層次聚類基于Bray-Curtis similarity 比較9 種類型檸檬園地表螞蟻群落相似性，將地表螞蟻相對多度進(jìn)行平方根轉(zhuǎn)換繪制螞蟻物種的陰影圖(Shade plot)。

1.3.2 不同類型檸檬園地表螞蟻的特征物種分析使用PRIMER v7 中的相似性百分率(SIMPER:Similarity Percentage)分析計算同一植被類型下的3個重復(fù)樣地不同層次各物種對群落結(jié)構(gòu)相似性百分率的貢獻(xiàn)程度，按貢獻(xiàn)率由大到小排序，選取貢獻(xiàn)率累積大于70%的物種，以同一物種在不同樣地不同層次中貢獻(xiàn)程度來說明該物種對土地利用方式變化的響應(yīng)。數(shù)據(jù)統(tǒng)計得出不同樣地不同層次螞蟻出現(xiàn)的頻次并進(jìn)行標(biāo)準(zhǔn)化處理，以螞蟻出現(xiàn)的頻次得出不同層次不同樣地的螞蟻群落相似性矩陣，使用統(tǒng)計軟件PRIMER v7 中的Coherence plots 分析方法對各樣地不同層次物種進(jìn)行分類，該方法為基于組間平均距離的層次聚類方法(HC:Hierarchical Cluster analysis) 與相似性分組(SIMPROF:Similarity Profile)比較結(jié)合的線形圖，以此評價不同螞蟻集合對土地利用方式改變的響應(yīng)，以“ +”數(shù)量表示與樣地的響應(yīng)程度，每20%作為一個量級[10，28]。

1.3.3 不同類型檸檬園地表螞蟻指示物種分析通過R 語言中的labdsv 軟件包計算3 種類型檸檬園各螞蟻的IndVal 值，計算公式為 IndValij＝Aij×Bij，其中，Aij表示物種i在樣地j中的特異性，Bij表示物種i在樣地j中的保真度，IndVal 值≥0.7 則該物種為指示物種[29]。

2 結(jié)果與分析

2.1 不同類型檸檬園地表螞蟻群落結(jié)構(gòu)及物種組成 2016年4月和7月共采集猛蟻亞科Ponerinae、盲蟻亞科Aenictinae、切葉蟻亞科Myrmicinae、臭蟻亞科Dolichoderinae、蟻亞科Formicinae 5 亞科的地表螞蟻52 種2 641 頭(圖1)。其中，檸檬園 BA 采集2 亞科 6 種 35 頭；檸檬園 BB 采集 4 亞科 7 種253 頭；檸檬園 BC 采集 3 亞科 7 種 159 頭；檸檬園LD 采集 4 亞科 33 種 707 頭；檸檬園 LE 采集 4 亞科11 種 241 頭；檸檬園 LF 采集 4 亞科 21 種 170 頭；檸檬園RG 采集3 亞科17 種276 頭；檸檬園 RH 采集 5 亞科 22 種 527 頭；檸檬園 RI 采集 4 亞科 16 種273 頭。

9 種類型檸檬園地表螞蟻群落結(jié)構(gòu)有差異(ANOSIM GlobalR＝0.744，P＝0.01)，共分為5 組(圖1)。其中，檸檬園BB 和BC 的地表螞蟻群落結(jié)構(gòu)相似，為第1 組；檸檬園 LD、RH、RG 及 RI 的地表螞蟻群落結(jié)構(gòu)相似，為第2 組；檸檬園BA、LE 及LF與其余8 種類型檸檬園地表螞蟻群落結(jié)構(gòu)互不相似，各為1 組。

9 種類型檸檬園地表螞蟻特有種不同(圖1)。其中，檸檬園 BA 僅有茸毛鋪道蟻Tetramorium lanuginosum；檸檬園LD 有紅足厚結(jié)猛蟻Pachycondyla rufipes等10 種；檸檬園 LF 有鱗結(jié)臭蟻Dolichoderus squamanodus等 3 種；檸檬園 RG 有棒刺大頭蟻Pheidole spathifera等3 種；檸檬園 RH 有弗氏盲蟻Aenictus fergusoni等4 種；檸檬園RI 有小眼鉤猛蟻Anochetus subcoecus和貝氏冠胸蟻Lophomyrmex bedoti；檸檬園 BC、BB 及 LE 中無特有種。

黃足厚結(jié)猛蟻Pachycondyla luteipes、鄰巨首蟻Pheidologeton affinis、賽奇大頭蟻Pheidole sagei、印度大頭蟻Pheidole indica、皮氏大頭蟻Pheidole pieli及黑頭酸臭蟻Tapinoma melanocephalum在6 種以上檸檬園中出現(xiàn)，但在不同類型檸檬園地表螞蟻多度不同(圖1)。其中，黃足厚結(jié)猛蟻和黑頭酸臭蟻在檸檬園LD 中多度最高，賽奇大頭蟻和印度大頭蟻在檸檬園RI 中多度最高，鄰巨首蟻在檸檬園RH中多度最高，皮氏大頭蟻在檸檬園LF 中多度最高。

2.2 不同類型檸檬園地表螞蟻的特征物種 通過相似百分比分析，9 種類型檸檬園地表螞蟻群落平均相似性均超過40%。其中，檸檬園LF 中地表螞蟻群落結(jié)構(gòu)變化最大，平均相似性為46.51%；檸檬園RG 和檸檬園RH 的變化較小，平均相似性分別為71.71%和74.35%。共篩選出特征螞蟻物種16種，但不同檸檬園地表螞蟻特征種數(shù)量及群落相似貢獻(xiàn)率不同。其中，檸檬園BA 特征種為2 種；檸檬園BB、檸檬園BC 及檸檬園LE 特征種均為3 種；檸檬園LD 特征種為7 種；檸檬園LF 和檸檬園RG 特征種均為6 種；檸檬園RH 特征種為4 種；檸檬園RI特征種為5 種。在4 個以上檸檬園出現(xiàn)的特征種分別為橫紋齒猛蟻Odontoponera transversa、黃足厚結(jié)猛蟻、鄰巨首蟻、寬結(jié)大頭蟻及黑頭酸臭蟻，其中，橫紋齒猛蟻在檸檬園BC 中群落相似貢獻(xiàn)率最高，為26.50%；黃足厚結(jié)猛蟻在檸檬園LD 中群落相似貢獻(xiàn)率最高，為14.04%；鄰巨首蟻在檸檬園BA 中群落相似貢獻(xiàn)率最高，為30.45%；寬結(jié)大頭蟻在檸檬園LE 中群落相似貢獻(xiàn)率最高，為45.82%；黑頭酸臭蟻在檸檬園 BB 中群落相似貢獻(xiàn)率最高，為83.69%。(表2)。

表2 不同類型檸檬園地表螞蟻群落相似性平均貢獻(xiàn)率%

2.3 不同類型檸檬園地表螞蟻指示物種 不同類型檸檬園地表螞蟻指示物種不同，僅有檸檬園BB和檸檬LE 及檸檬園RI 具有指示物種，各為1 種，分別為寬結(jié)大頭蟻、黑頭酸臭蟻及印度大頭蟻(表3)。

表3 不同類型檸檬園地表螞蟻指示值分析

3 結(jié)論與討論

物種作為生態(tài)系統(tǒng)功能實現(xiàn)的載體，基于物種組成的群落結(jié)構(gòu)分析可以明確生態(tài)系統(tǒng)的運行狀態(tài)[9]，干擾強度和郁閉度間的差異改變了檸檬園地表螞蟻群落結(jié)構(gòu)?？傮w來看，干擾強度不同的檸檬園地表螞蟻的群落結(jié)構(gòu)不相似。從物種層面來看，首先，地表螞蟻的特有種數(shù)量不一致，檸檬園BC、BB 及 LE 無特有種，檸檬園 BA 有 1 種，其余檸檬園有2～10 種。不同干擾強度和郁閉度與地表螞蟻特有種的生物學(xué)特性息息相關(guān)，檸檬園BA 中的茸毛鋪道蟻被認(rèn)為是分布在郁閉度較高和干擾強度大的生境中[7]，樣地信息顯示檸檬園BA 郁閉度最大(0.90)，人為活動最高，25 次/a，干擾強度最大，與付興飛 等[7]的研究結(jié)果一致；檸檬園LD 中的紅足厚結(jié)猛蟻和聚紋雙刺猛蟻為專業(yè)捕食者[30]、費氏盤腹蟻和雙脊鋪道蟻、普通擬毛蟻及檸檬園LF 中的鱗結(jié)臭蟻和羅斯尼舉腹蟻等常出現(xiàn)于棲境干擾較小或中度干擾，棲境相對復(fù)雜的生境[30-31]；檸檬園RG 中的特有種棒刺大頭蟻和羅伯特大頭蟻，研究顯示上述2 種螞蟻均分布在環(huán)境質(zhì)量較差的棲境中[22，32]。其次，地表螞蟻還通過多度變化對不同干擾強度和郁閉度變化導(dǎo)致的檸檬園棲境變化做出了響應(yīng)。東方小家蟻在檸檬園BB 中多度最高，東方小家蟻被認(rèn)為分布在干擾小、開闊及郁閉度較低的棲境中[33]；黑頭酸臭蟻除檸檬園RG 無發(fā)現(xiàn)外，其余8 種類型檸檬園均有分布，其中，以檸檬園BC 中的數(shù)量最多，該物種在功能群上被劃分為機(jī)會主義者(Opportunities)，對生境要求較弱，對環(huán)境變化和干擾適應(yīng)中等，可廣泛分布于多種棲境中[33]。寬結(jié)大頭蟻在檸檬園LE 和RH 中數(shù)量較多，而該物種被認(rèn)為可在多種棲境中出現(xiàn)，如:郁閉度相對較低的開闊桉樹林[34]和環(huán)境質(zhì)量較差的橡膠林[22]。地表螞蟻指示物種間的差異也說明了檸檬園棲境之間存在一定的差異，黑頭酸臭蟻從屬機(jī)會主義者，廣泛分布于各種棲境中，能夠利用的食物資源豐富[33]，本研究中黑頭酸臭蟻出現(xiàn)在多個檸檬園中，為干擾強度小及相對開闊檸檬園BB 的指示物種；寬結(jié)大頭蟻和印度大頭蟻喜歡環(huán)境質(zhì)量較差和具有干擾的棲息環(huán)境，在本研究中寬結(jié)大頭蟻為檸檬園LE 的指示物種，印度大頭蟻為檸檬園RI 的指示物種，也表明了檸檬園LE 和RI 均受到了不同程度的干擾，環(huán)境質(zhì)量較差。最后，通過群落結(jié)構(gòu)相似性可以反映出棲息環(huán)境的相似性及差異性[10]。黃足厚結(jié)猛蟻為4 種類型檸檬園的特征種，該螞蟻為大型螞蟻，從屬專業(yè)捕食者，主要棲息植被類群更為復(fù)雜的棲境[22]，也表明檸檬園 BB、LD、LE 及 RI 的植被類群更復(fù)雜。綜上所述，9 種類型檸檬園地表螞蟻群落物種組成、特有種、多度變化、指示物種及特征種上存在一定的差異，表明9 種類型檸檬園在小環(huán)境上也存在一定的差異。

農(nóng)業(yè)生產(chǎn)是導(dǎo)致大部分物種面臨瀕危的重要因素，對生物多樣性保護(hù)及生態(tài)服務(wù)功能的維持極為不利[35]。本研究結(jié)果顯示:在絕大多數(shù)檸檬園中地表螞蟻的多樣性水平均維持在較低水平，其中，以檸檬園BA 中最低，僅發(fā)現(xiàn)地表螞蟻6 種35 頭。由此表明，以上9 種檸檬生產(chǎn)方式是不利于地表螞蟻群落多樣性保護(hù)及生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)功能維持的。導(dǎo)致以上結(jié)果的原因是多方面的，首先，檸檬園長期依賴化學(xué)農(nóng)藥來控制檸檬園病蟲草害，忽略了生物多樣性的重要性，并且這些化學(xué)農(nóng)藥對生物的生存與發(fā)展通常是不利的；其次，檸檬園植被類群單一，主要以檸檬為主，并且長期通過覆膜、清耕及噴施除草劑等多種方法來控制檸檬園的植物類群，導(dǎo)致檸檬園植被類群單一，食物來源減少；最后，檸檬園長期從事檸檬生產(chǎn)，該產(chǎn)業(yè)屬精細(xì)農(nóng)業(yè)種植，與其他農(nóng)業(yè)生產(chǎn)相比，干擾程度更高，更不利于生物多樣性的保護(hù)和生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)功能的維持。因此建議:1)今后檸檬生產(chǎn)中，在不影響正常檸檬生產(chǎn)的同時應(yīng)該適當(dāng)控制化學(xué)農(nóng)藥的使用或開發(fā)利用低殘留或無殘留和低毒或無毒的新型農(nóng)藥；2)可采用檸檬與其他作物搭配種植或適當(dāng)保留園內(nèi)植被，一定程度上提高園內(nèi)植被的復(fù)雜度；3)適當(dāng)降低檸檬園人為干擾程度；4)加大檸檬生產(chǎn)的綠色控制技術(shù)研究和應(yīng)用，是未來檸檬種植及生物多樣性保護(hù)的重點發(fā)展方向。

絕大多數(shù)螞蟻屬肉食性種類，可以控制鱗翅目Lepidoptera、鞘翅目 Coleoptera 及雙翅目 Diptera 等多種害蟲[15]，可作為天敵昆蟲用于農(nóng)林業(yè)有害生物的生物控制[16-18]。檸檬的主要害蟲為紅蜘蛛Panonychus citri、根粉蚧Rhizoecussp.、紅園蚧Aonidiella aurantii、白粉虱Dialeurodes citri、玉帶鳳蝶Papilio polytes、潛葉蛾P(guān)hyllocnistis citrella、薊馬類及蚜蟲類[3，36]。張祖兵 等[37]研究表明:黃猄蟻Oecophylla smaragdina可以顯著降低柚子花期薊馬的有蟲花率。但螞蟻與半翅目 Hemiptera 昆蟲之間以“蜜露”為紐帶建立的互利關(guān)系，可以提高半翅目昆蟲的種群數(shù)量，導(dǎo)致半翅目昆蟲對農(nóng)林業(yè)的危害更嚴(yán)重[38]。在實際調(diào)查中也發(fā)現(xiàn)了類似的現(xiàn)象，在多個樣地中均出現(xiàn)的黑頭酸臭蟻，在無半翅目昆蟲的檸檬植株上會攻擊植株上的鱗翅目類昆蟲幼蟲，而當(dāng)有半翅目昆蟲存在時，則會出現(xiàn)照顧半翅目昆蟲的行為。因此，關(guān)于螞蟻群落控制檸檬蟲害方面的研究比較復(fù)雜，仍需進(jìn)一步探討。

本研究中調(diào)查了9 種類型檸檬園地表螞蟻群落，比較了不同類型檸檬園地表螞蟻群落的物種組成及多度變化，分析了不同類型檸檬園間地表螞蟻的群落結(jié)構(gòu)、特征物種及指示物種。從物種層面通過螞蟻特有種、多度變化、指示生物及特征物種來分析地表螞蟻對檸檬園區(qū)域生態(tài)和經(jīng)營管理差異的響應(yīng)作用，并根據(jù)現(xiàn)行檸檬生產(chǎn)現(xiàn)狀提出關(guān)于檸檬科學(xué)生產(chǎn)管理和檸檬園地表螞蟻多樣性保護(hù)和生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)功能維持的建議。通過指示物種分析獲取螞蟻指示物種用于評估環(huán)境變化和質(zhì)量情況，已經(jīng)被廣泛應(yīng)用，但由于缺乏相應(yīng)物種的生物學(xué)資料和對相關(guān)棲境分析，無法獲得對應(yīng)的指示生物。本研究中，已存在類似的現(xiàn)象，在9 種類型檸檬園中僅有3種類型檸檬園獲得指示物種，由此表明指示物種方法的應(yīng)用仍存在不足。通過從螞蟻群落物種組成、多度變化、特有種、特征種結(jié)合指示物種可以更加準(zhǔn)確的反應(yīng)環(huán)境的變化和質(zhì)量情況，建議在今后研究中推廣使用。同時，本研究中并未開展地表螞蟻群落與檸檬生產(chǎn)量及檸檬病蟲害直接的關(guān)系研究，關(guān)于彼此間的具體關(guān)系，仍有待進(jìn)一步研究。