人工飼養(yǎng)南黃頰長臂猿行為活動(dòng)節(jié)律的季節(jié)性特征

張藐，孫楊，傅兆水，孫偉東

(南京市紅山森林動(dòng)物園，南京210028)

南黃頰長臂猿Nomascusgabriellae隸屬于長臂猿科Hylobatidae冠長臂猿屬Nomascus(Thinhetal.，2010)，分布于柬埔寨湄公河以東、越南巴河與斯雷伯克河以南等地(Rawsonetal.，2011)，被世界自然保護(hù)聯(lián)盟(IUCN)瀕危物種紅色名錄列為EN(瀕危)(Geissmannetal.，2008)，棲息地減少、偷獵等導(dǎo)致其野生種群數(shù)量急劇下降(Bachetal.，2017)。據(jù)統(tǒng)計(jì)，越南約600只南黃頰長臂猿受到較好的保護(hù)，而約200只零散分布在森林中尚未得到保護(hù)，越南吉仙國家公園是保護(hù)該物種的機(jī)構(gòu)之一，記錄約149只(Bachetal.，2017)。國內(nèi)共有長臂猿飼養(yǎng)研究單位46個(gè)，飼養(yǎng)長臂猿305只，其中，南黃頰長臂猿89只(李云喬等，2018)。

國內(nèi)外對(duì)長臂猿的研究涉及保護(hù)與分布(高耀亭等，1981；扈宇等，1989；Asensioetal.，2009)、遺傳(劉瑞清等，1996；張亞平，1997)、飼養(yǎng)(李國峰，2001；王孝偉，2012)和分類(Geissmann，2002，2007；范朋飛，2012；李云喬等，2018)等多個(gè)領(lǐng)域。在動(dòng)物對(duì)環(huán)境的所有表達(dá)形式中，行為是最直接的表達(dá)方式，動(dòng)物行為研究是了解動(dòng)物的最佳途徑(汪松等，1997)。在長臂猿行為方面，研究物種主要包括白頰長臂猿N.leucogenys、白眉長臂猿Hoolockleuconedys、東黑冠長臂猿N.nasutus和海南長臂猿N.hainanus，而有關(guān)南黃頰長臂猿的研究僅Bach等(2017)對(duì)越南吉仙國家公園南黃頰長臂猿的覓食行為和活動(dòng)節(jié)律進(jìn)行了報(bào)道，關(guān)于人工飼養(yǎng)南黃頰長臂猿行為的季節(jié)性特征尚未報(bào)道。本研究通過對(duì)人工飼養(yǎng)南黃頰長臂猿全年行為的觀察，分析了各行為在不同季節(jié)和不同時(shí)段的差異，期望找出該物種在人工飼養(yǎng)條件下不同季節(jié)的行為活動(dòng)規(guī)律，為其人工飼養(yǎng)繁育提供行為學(xué)依據(jù)。

1 研究地區(qū)與方法

1.1 研究地概況

研究地位于南京市紅山森林動(dòng)物園高淳濕地研究中心靈長館，場(chǎng)館分為繁殖區(qū)和展示區(qū)，共4 000 m2，本次研究區(qū)域?yàn)檎故緟^(qū)。展示區(qū)為游客參觀區(qū)域，分為內(nèi)籠舍和外運(yùn)動(dòng)場(chǎng)，二者由串籠通道相連。內(nèi)籠舍共計(jì)8間，每2間對(duì)應(yīng)1間外場(chǎng)，內(nèi)籠舍四周為鐵皮圍墻，參觀面為玻璃面，頂部四周有窗戶通過鐵網(wǎng)隔離通風(fēng)。外運(yùn)動(dòng)場(chǎng)地面為草地，栽種柳樹、刺槐等喬木和灌木，植物密度大，中心為人工搭建的高2～5 m、綁有輪胎、秋千、益智球、呼啦圈等豐容物品的木質(zhì)棲架，四周壕溝灌水以隔離游客。

1.2 材料和方法

研究對(duì)象為4只籠養(yǎng)南黃頰長臂猿，健康狀況良好，呼名分別為冬至(♂)、九九(♂)、黃婆(♀)和恩奇(♀)。觀察期內(nèi)，冬至和黃婆、九九和恩奇分2籠配對(duì)，除恩奇是亞成體，其他均為成體。因南黃頰長臂猿雌雄異色，在研究時(shí)通過外觀進(jìn)行個(gè)體識(shí)別。

采用監(jiān)控觀察。正式觀察前，先進(jìn)行5 d預(yù)觀察，以初步了解南黃頰長臂猿的行為類型，確定觀察間隔時(shí)間，制定行為譜，行為類型包括取食、運(yùn)動(dòng)、玩耍、攻擊、理毛(相互理毛和自我理毛)、擁抱、鳴叫、休息、交配、排泄和刻板等11種。根據(jù)各行為的特點(diǎn)，將相關(guān)行為合并后分為6類：取食、運(yùn)動(dòng)、休息、社會(huì)(玩耍、攻擊、鳴叫、相互理毛、擁抱)、交配和其他(排泄、刻板、不可見行為)(表1)。采用瞬時(shí)掃描法和目標(biāo)取樣法相結(jié)合的方式(尚玉昌，2005)觀察行為，每天觀察時(shí)間為05∶30—17∶20，每10 min觀察1次，不間斷觀察12 h，以看清目標(biāo)動(dòng)物表現(xiàn)的行為為準(zhǔn)。對(duì)長臂猿的特殊行為，采用目標(biāo)取樣法，以某一只為觀察對(duì)象，記錄其行為發(fā)生的頻次和持續(xù)時(shí)間。

根據(jù)郁珍艷等(2008)對(duì)華東地區(qū)四季的劃分標(biāo)準(zhǔn)將南京地區(qū)四季定義如下：春季為3月上旬—5月上旬，有效觀察記錄23 d；夏季為5月中旬—9月下旬，有效觀察記錄22 d；秋季為10月上旬—11月中旬，有效觀察記錄21 d；冬季為11月下旬—2月下旬，有效觀察記錄25 d。

1.3 數(shù)據(jù)處理

2017年10月—2018年9月，共計(jì)掃描4 369次，觀察時(shí)間累計(jì)1 092 h，得到26 208個(gè)行為數(shù)據(jù)。相同季節(jié)各時(shí)段行為的差異性先通過K-S檢驗(yàn)行為數(shù)據(jù)是否符合正態(tài)分布，符合正態(tài)分布的數(shù)據(jù)采用獨(dú)立樣本t檢驗(yàn)進(jìn)行分析，不符合的采用非參數(shù)檢驗(yàn)的Kruskal-WallisH分析檢驗(yàn)。使用單因素方差分析(One-Way ANOVA)檢驗(yàn)不同季節(jié)行為時(shí)間分配的差異性，之后運(yùn)用LSD進(jìn)行組間多重兩兩比較。所有數(shù)據(jù)使用Excel和SPSS 17.0進(jìn)行處理。

表1 人工飼養(yǎng)南黃頰長臂猿行為譜Table 1 Ethogram of artificially reared Nomascus gabriellae

2 結(jié)果與分析

2.1 時(shí)間分配

對(duì)南黃頰長臂猿在各個(gè)季節(jié)的行為時(shí)間分配進(jìn)行統(tǒng)計(jì)，結(jié)果顯示春、夏季休息行為占比最高，超過50%，其次為運(yùn)動(dòng)行為，分別占32.44%和29.32%。而秋、冬季休息行為占比相對(duì)較低，分別為37.10%和34.09%，其次為運(yùn)動(dòng)行為，分別占23.53%和24.72%、取食行為(秋季：12.62%，冬季：12.46%)和社會(huì)行為(秋季：10.97%，冬季：12.14%)時(shí)間相對(duì)增加，交配行為秋季最高，占1.20%，單因素方差分析結(jié)果顯示，6種行為之間的差異有高度統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P<0.01)(表2)。

表2 不同季節(jié)人工飼養(yǎng)南黃頰長臂猿行為時(shí)間分配和差異分析Table 2 Behavior time budget and difference analysis ofartificially reared Nomascus gabriellae in different seasons

2.2 不同季節(jié)南黃頰長臂猿行為活動(dòng)節(jié)律

2.2.1 春季休息行為存在3個(gè)高峰，分別為06∶30—07∶20、12∶30—13∶20和16∶30—17∶20，運(yùn)動(dòng)行為集中在08∶30—09∶20和15∶30—16∶20，取食行為集中在10∶30—11∶20和16∶30—17∶20，社會(huì)行為在06∶30—07∶20達(dá)到最高，之后呈先降后升的趨勢(shì)，09∶30—10∶20和16∶30—17∶20為低谷，其余行為無明顯節(jié)律性(圖1)。

差異性分析結(jié)果表明，休息行為的差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P<0.05)，其他行為的差異有高度統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P<0.01)，其余4種行為的差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P>0.05)。

2.2.2 夏季休息行為在08∶30—09∶20達(dá)到最低，之后呈逐漸上升趨勢(shì)，10∶30—14∶20維持較高水平，之后開始下降，運(yùn)動(dòng)行為在05∶30—06∶20、08∶30—09∶20和15∶30—17∶20存在3個(gè)高峰，取食行為主要集中在08∶30—10∶20和15∶30—17∶20，其他時(shí)段幾乎不發(fā)生，社會(huì)行為全天發(fā)生頻次較低，僅集中在06∶30—07∶20和13∶30—13∶20。其余行為占比較小，無明顯規(guī)律(圖2)。

差異性分析結(jié)果表明，僅運(yùn)動(dòng)行為在不同時(shí)段的差異有高度統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P<0.01)，其余行為的差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P>0.05)。

2.2.3 秋季休息行為存在3個(gè)高峰，分別為06∶30—07∶20、12∶30—13∶20和16∶30—17∶20，但總體呈下降趨勢(shì)，運(yùn)動(dòng)行為呈單峰型，主要集中在10∶30—11∶20，社會(huì)行為存在1個(gè)峰值，為08∶30—09∶20，取食行為呈雙峰型，高峰主要集中在09∶30—10∶20和15∶30—16∶20，交配行為相比其他季節(jié)發(fā)生頻次高，主要發(fā)生在06∶30—07∶20和11∶30—12∶20(圖3)。

圖1 春季南黃頰長臂猿晝間活動(dòng)節(jié)律
Fig. 1 Activity rhythm ofNomascusgabriellaein spring

圖2 夏季南黃頰長臂猿晝間活動(dòng)節(jié)律Fig. 2 Activity rhythm of Nomascus gabriellae in summer

差異性分析結(jié)果表明，休息行為在不同時(shí)段的差異有高度統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P<0.01)，其他行為在不同時(shí)段的差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P<0.05)，其余行為的差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P>0.05)。

2.2.4 冬季取食行為存在2個(gè)峰值，分別為09∶30—10∶20和15∶30—16∶20，運(yùn)動(dòng)行為集中發(fā)生在10∶30—11∶20和14∶30—15∶20，休息行為主要發(fā)生在06∶30—07∶20和12∶30—13∶20，社會(huì)行為呈單峰型，峰值位于08∶30—09∶20，交配行為主要集中在06∶30—07∶20和11∶30—12∶20(圖4)。

差異性分析結(jié)果表明，取食、休息、交配和其他行為在不同時(shí)段的差異均有高度統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P<0.01)，其余行為的差異均無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P>0.05)。

圖3 秋季南黃頰長臂猿活動(dòng)節(jié)律
Fig. 3 Activity rhythm ofNomascusgabriellaein autumn

圖4 冬季南黃頰長臂猿活動(dòng)節(jié)律Fig. 4 Activity rhythm of Nomascus gabriellae in winter

2.3 季節(jié)性活動(dòng)節(jié)律和時(shí)間分配比較

2.3.1 季節(jié)性活動(dòng)節(jié)律休息行為是各季節(jié)中最主要的行為，呈先上升趨勢(shì)，夏季達(dá)到最高后急劇下降，至冬季達(dá)到最低，其次為運(yùn)動(dòng)行為，總體呈下降趨勢(shì)，秋季達(dá)到最低點(diǎn)，冬季略有上升，社會(huì)和取食行為相似，先是略有下降，夏季達(dá)到最低，之后上升，秋、冬季趨于平穩(wěn)，交配行為在春、夏季頻次很低，秋、冬季略有上升，秋季最高(圖5)。

2.3.2 四季行為時(shí)間分配比較LSD多重比較結(jié)果表明，除秋、冬季(P=0.969)外，取食行為在不同季節(jié)之間的差異均有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義：秋、冬季明顯高于春季(P=0.014)和夏季(P=0.002)；運(yùn)動(dòng)行為在夏、秋季(P=0.986)和秋、冬季(P=0.075)之間的差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，春、夏(P<0.001)，春、秋(P=0.011)，春、冬(P=0.001)和秋、冬(P=0.006)之間的差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義或高度統(tǒng)計(jì)學(xué)意義；社會(huì)行為在秋、冬季(P=0.054)之間的差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，春、夏(P<0.001)，春、秋(P=0.001)，春、冬(P<0.001)，夏、秋(P<0.001)，夏、冬(P<0.001)之間的差異有高度統(tǒng)計(jì)學(xué)意義；而休息行為則相反，表現(xiàn)為春、夏季高于秋、冬季，春、秋季(P=0.003)和春、冬季(P<0.001)之間的差異有高度統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，交配行為在夏、秋季(P=0.013)和夏、冬季(P<0.001)之間的差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義或高度統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。

圖5 人工飼養(yǎng)黃頰長臂猿行為季節(jié)性變化Fig. 5 Seasonal changes of activity rhythm in artificially reared Nomascus gabriellae

3 討論

3.1 時(shí)間分配

每一個(gè)種群都有自身最適于當(dāng)?shù)貤l件的時(shí)間分配，有最適時(shí)間分配的個(gè)體在自然選擇中是有利的(Verbeek，1972)。本研究表明，南黃頰長臂猿在人工飼養(yǎng)條件下，休息行為在不同季節(jié)中占比最高，其次為運(yùn)動(dòng)行為，其余行為占比較少。根據(jù)扈宇等(1989)對(duì)野生白頰長臂猿行為的研究，覓食、運(yùn)動(dòng)和休息行為時(shí)間的比率分別為41.2%、13.1%和45.7%。說明人工飼養(yǎng)條件下取食和運(yùn)動(dòng)行為占比明顯低于野外，而休息行為則高于野外，產(chǎn)生這一差異的主要原因是在野外食物較難獲得，每天需要大量的時(shí)間來尋找食物，而人工飼養(yǎng)條件下，食物主要由人工投喂，投喂的時(shí)間和量基本固定，且在人工飼養(yǎng)條件下的活動(dòng)范圍受限。長臂猿是一種典型的領(lǐng)域性動(dòng)物，其平均家域面積一般為34 hm2(Palombit，1972)。Milton和May(1976)根據(jù)靈長類食物組成劃分為葉食性、果食性、葉果食性和雜食性，而果食性和雜食性靈長類家域面積大于葉食性和葉果食性。分析南黃頰長臂猿的食物組成，果占43.3%、葉占38.4%、花占11.6%、其他植物占6%、昆蟲和鳥卵僅占0.5%，果在南黃頰長臂猿食物組成中占比最高(Bachetal.，2017)，而果資源在時(shí)間和空間上都比較分散，且不穩(wěn)定，因此，大部分以果為主要食物的靈長類必須在相對(duì)較大的家域范圍內(nèi)，才能尋找到足夠的食物來維持生存(Mackinnon & Mackinnon，1980；Fanetal.，2010)。因此在野外，需要進(jìn)行長距離的覓食運(yùn)動(dòng)來尋找食物，而人工飼養(yǎng)條件下，食物充足和籠舍面積的限制，是導(dǎo)致其運(yùn)動(dòng)行為偏低而休息行為偏高的主要原因。社會(huì)行為也是長臂猿的一種重要行為之一，長臂猿屬于小型樹棲猿，通常采用以1對(duì)夫妻為核心并包括2～7只個(gè)體的單配制，這種家庭群的生活方式具有強(qiáng)烈的領(lǐng)域性(Fox，1972)。本研究對(duì)象為2組，均為一夫一妻，觀察到玩耍、打斗、相互理毛、擁抱和鳴叫等社會(huì)行為，玩耍和相互理毛行為發(fā)生較多，打斗行為發(fā)生較少，該結(jié)果和白掌長臂猿Hylobateslar的社會(huì)行為研究結(jié)果類似，白掌長臂猿群體并不總是發(fā)生打斗和追逐行為，而是在一起進(jìn)行采食、休息，并能夠發(fā)生玩耍和相互理毛等行為(Mootnick & Baker，1994)。長臂猿作為高等靈長類，其社會(huì)行為復(fù)雜，而人工飼養(yǎng)條件下，理毛、玩耍和擁抱等社會(huì)行為具有一定意義，能夠增進(jìn)個(gè)體之間的感情，社會(huì)行為也是動(dòng)物學(xué)習(xí)方式的一種，例如，雄性成年海南黑冠長臂猿個(gè)體通過鳴叫和追趕行為來保護(hù)領(lǐng)域不受侵犯，而未成年個(gè)體則是通過參與這種追逐的方式學(xué)習(xí)如何保護(hù)今后的領(lǐng)域(Leighton，1986；Palombitetal.，1994)，有利于維持穩(wěn)定的社群關(guān)系。而周江(2008)對(duì)海南黑冠長臂猿的社會(huì)行為研究表明，2群成年雄性長臂猿相遇總是互相追逐，并沒有出現(xiàn)類似白掌長臂猿那種親密性行為。這與本研究結(jié)果有差異，該差異可能是由于物種不同所導(dǎo)致，對(duì)長臂猿社會(huì)行為的研究有利于在人工飼養(yǎng)條件下科學(xué)的合群。

圖6 人工飼養(yǎng)南黃頰長臂猿各季行為時(shí)間分配比較
Fig. 6 Behavior time budget ofNomascusgabriellaeamong seasons

3.2 活動(dòng)節(jié)律

動(dòng)物的活動(dòng)節(jié)律是行為生態(tài)學(xué)的一個(gè)重要研究內(nèi)容。它主要指動(dòng)物在不同季節(jié)、不同時(shí)間的活動(dòng)強(qiáng)度及變化規(guī)律(馬建章等，1999)。本研究發(fā)現(xiàn)，南黃頰長臂猿的行為在不同季節(jié)具有一定的活動(dòng)節(jié)律。取食行為主要發(fā)生在上午和下午2個(gè)時(shí)段，該結(jié)果和Bach等(2017)對(duì)野生南黃頰長臂猿的研究結(jié)果相似，但隨著季節(jié)變化有差異。Bach等(2017)認(rèn)為，南黃頰長臂猿采食最早是05∶40，最晚是16∶10，高峰期在07∶00—09∶00，在雨季和旱季也有差異。本研究發(fā)現(xiàn)，人工飼養(yǎng)條件下取食行為主要集中在10∶00和15∶00左右，而夏季取食時(shí)間相對(duì)提前和延后，這主要受人工投喂次數(shù)和時(shí)間的限制，長期飼養(yǎng)形成的條件反射，而夏季溫度較高，南黃頰長臂猿選擇提前和延后取食，可以避開炎熱的高溫天氣。長臂猿在野外的取食具有很強(qiáng)的主動(dòng)性和選擇性(程俏，2009)，且食物較分散，在食物匱乏的條件下，不得不延長采食時(shí)間來獲得足夠的食物。

觀察發(fā)現(xiàn)，南黃頰長臂猿夏季運(yùn)動(dòng)行為主要發(fā)生在早晚2個(gè)時(shí)段，而秋、冬季早晚運(yùn)動(dòng)高峰期分別延后開始和提前結(jié)束，這說明南黃頰長臂猿運(yùn)動(dòng)行為的發(fā)生取決于日出時(shí)間，夏天天長，長臂猿開始活動(dòng)時(shí)間較早，而進(jìn)入秋、冬季，則逐漸變晚。

所有長臂猿成年個(gè)體都能發(fā)出嘹亮的、連續(xù)的、復(fù)雜而結(jié)構(gòu)穩(wěn)定的鳴叫聲(Geissmann，2002)。鳴叫發(fā)生頻繁且有規(guī)律，一般開始于日出前后、持續(xù)時(shí)間10～30 min(Geissmann，2000)。本研究發(fā)現(xiàn)，南黃頰長臂猿的鳴叫行為主要發(fā)生在08∶00—09∶00和16∶00—17∶00，產(chǎn)生這種差異的原因可能是由于鳴叫行為是一種社群間相互作用，與活動(dòng)時(shí)間相吻合(藍(lán)道英等，1999)，而在動(dòng)物園飼養(yǎng)中，該時(shí)間是長臂猿放出外場(chǎng)的主要時(shí)間，也是長臂猿活動(dòng)高峰期，該結(jié)果與之相符，16∶00之后是飼養(yǎng)員收籠的主要時(shí)間，收籠會(huì)導(dǎo)致長臂猿在個(gè)體之間和飼養(yǎng)員之間發(fā)生許多互動(dòng)行為，因此，該時(shí)段鳴叫可能是因?yàn)轱曫B(yǎng)員每天重復(fù)的收籠操作導(dǎo)致條件反射式的被動(dòng)鳴叫。

觀察發(fā)現(xiàn)，南黃頰長臂猿黃婆和冬至發(fā)生交配行為，秋季最高，冬季次之。交配姿勢(shì)為爬跨式，秋季交配時(shí)間主要集中在06∶30—07∶20，交配時(shí)，雌猿主動(dòng)親近雄猿，并抬起臀部，雄猿以陰莖插入陰道，臀部顫抖，即交配成功，該時(shí)段比較安靜，沒有人為干擾，該結(jié)果同張可晶(2013)對(duì)籠養(yǎng)白頰長臂猿交配行為的觀察結(jié)果類似，但交配時(shí)間有差異，這可能是因?yàn)槲锓N不同，以及飼養(yǎng)員日常操作流程和游客量對(duì)動(dòng)物造成的影響不同所致。

3.3 差異性分析

差異性分析顯示，南黃頰長臂猿在不同季節(jié)和相同季節(jié)不同時(shí)段表現(xiàn)出的行為均有差異，秋、冬季的取食行為明顯高于春、夏季，而休息和運(yùn)動(dòng)行為相反。氣溫是影響活動(dòng)節(jié)律的關(guān)鍵氣候因子(夏參軍等，2011)。秋、冬季溫度較低，動(dòng)物通過減少活動(dòng)量，提高采食量和增加采食時(shí)間來為機(jī)體補(bǔ)充因寒冷造成的能量損失，因?yàn)檫\(yùn)動(dòng)是能量消耗的主要形式，在運(yùn)動(dòng)過程中很難維持機(jī)體能量的穩(wěn)定(Bicca-Marques & Calegaro-Marques，1998)。夏季溫度過高，南黃頰長臂猿不得不通過散熱的方式來維持體溫的恒定，而減少活動(dòng)量，增加休息是較好的散熱方式之一，南黃頰長臂猿在外場(chǎng)一般選擇在樹蔭處或在亭子里遮蔭，全身趴下或平躺貼緊地面，這種姿勢(shì)可以直接或間接將熱量傳給地面或周圍。因此，南京地區(qū)南黃頰長臂猿的飼養(yǎng)冬季需要保溫，夏季需要降溫，為其創(chuàng)造適宜的溫度條件。在行為觀察中，不同行為在一天中不同時(shí)段差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，有休息、運(yùn)動(dòng)和取食三大行為，表現(xiàn)為休息-運(yùn)動(dòng)-取食-休息-運(yùn)動(dòng)-取食-休息的行為模式，這種差異受溫度、日照、天氣、游客量、飼養(yǎng)員日常操作等多重因素的影響。