饑餓對(duì)中華倒刺鲃?dòng)佐~代謝、個(gè)性和集群的影響

王 蕾,唐金玉,覃英蓮,曾令清,彭姜嵐,付世建

重慶師范大學(xué)進(jìn)化生理與行為學(xué)實(shí)驗(yàn)室 重慶市動(dòng)物生物學(xué)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 重慶 401331

季節(jié)更替、氣候變化和人為活動(dòng)等因素導(dǎo)致自然界水體食物豐度發(fā)生波動(dòng)或時(shí)空分布不均,使得魚類經(jīng)常面臨食物匱乏甚至饑餓風(fēng)險(xiǎn)[1- 4]。因此,魚類在長(zhǎng)期進(jìn)化過程中形成了一系列的生理生化和行為策略來應(yīng)對(duì)食物豐度的變動(dòng),如增加覓食空間、減少日?；顒?dòng)和降低能量代謝等[5]。標(biāo)準(zhǔn)代謝率(Standard metabolic rate, SMR)是指變溫動(dòng)物在非活動(dòng)、無食物消化吸收狀態(tài)的最小機(jī)體能量消耗強(qiáng)度,通常以耗氧率表征SMR[6- 9]。研究發(fā)現(xiàn)在種內(nèi)的不同個(gè)體間存在穩(wěn)定的SMR個(gè)體差異[10],且這種差異在經(jīng)體重、年齡、性別等校正后仍可達(dá)2—3倍[11-12]。SMR是動(dòng)物生活史理論重要的能量代謝參數(shù),某些種類的SMR可占個(gè)體能量總支出的50%[13]。由于個(gè)體在整個(gè)生活史中從外界獲取的總能量有限,SMR所占比例直接影響機(jī)體其他生理功能(如生長(zhǎng)和繁殖)的能量分配,進(jìn)而對(duì)個(gè)體乃至種群的生活史特征和適合度產(chǎn)生影響[11,14]。因此,食物豐度的改變會(huì)顯著影響魚類的SMR[15-16]。

穩(wěn)定個(gè)體差異(Consistent individual difference, CID)普遍存在于自然界中,它是指動(dòng)物表型(如生理和行為等)在種內(nèi)水平上表現(xiàn)出來的個(gè)體差異,并且這種差異在一段時(shí)間內(nèi)保持穩(wěn)定[17]。研究者把動(dòng)物行為的CID稱為動(dòng)物“個(gè)性”,通常用勇敢性、探索性和活躍性等指標(biāo)來衡量。勇敢性是指動(dòng)物對(duì)潛在風(fēng)險(xiǎn)的反應(yīng),是評(píng)價(jià)動(dòng)物為獲取更多食物或繁殖機(jī)會(huì)而愿意承擔(dān)風(fēng)險(xiǎn)的個(gè)性行為[18]。探索性是指動(dòng)物在面臨新異環(huán)境時(shí)收集信息并適應(yīng)該環(huán)境的自適應(yīng)過程[19-20],主要體現(xiàn)在面臨新環(huán)境時(shí)表現(xiàn)出來的離開隱蔽場(chǎng)所以及通過視覺或嗅覺搜集隱蔽場(chǎng)所之外的信息等個(gè)性行為[21]。活躍性是指動(dòng)物不受外部環(huán)境刺激僅僅由于自身狀態(tài)所引起的行為活動(dòng)[22-23],主要采用自發(fā)運(yùn)動(dòng)作為指標(biāo),與機(jī)體覓食、尋找配偶、避敵等行為密切相關(guān)[24]。研究發(fā)現(xiàn),魚類的個(gè)性行為常常受到遺傳因素、環(huán)境條件以及其生活史階段特征的影響,且與機(jī)體的SMR密切關(guān)聯(lián)[25-26]；其中,饑餓脅迫導(dǎo)致的個(gè)性行為的變化在花鳉(Brachyraphisepiscopi)[27]和歐鱸(Dicentrarchuslabrax)[28]等不同魚類均得到證實(shí)。這些研究發(fā)現(xiàn)饑餓過程中魚類個(gè)性行為的變化可能存在種間差異,而特定種類個(gè)性行為在食物短缺條件下的適應(yīng)性調(diào)整是否與能量代謝特征相關(guān)值得研究者關(guān)注[29]。

魚類成群聚集、協(xié)調(diào)一致的集體行動(dòng)被稱為集群行為[30],大多數(shù)魚類在其生活史的特定時(shí)期甚至整個(gè)生活史周期呈現(xiàn)集群行為[31]。魚類集群行為有降低被捕食風(fēng)險(xiǎn)、增加覓食成功率和改善游泳效率等益處[32]；但同時(shí)也會(huì)加劇食物和配偶的資源競(jìng)爭(zhēng)[33]?，F(xiàn)有研究通常關(guān)注個(gè)體行為及其交互作用如何影響魚群的群體特征,其中最主要的群體特征為凝聚力和協(xié)調(diào)性。凝聚力通常以群體的個(gè)體間距離和最近鄰距離等來衡量,而協(xié)調(diào)性主要通過不同個(gè)體之間游泳速度的同步性、群體極性、空間分布等來衡量[34-35]。研究發(fā)現(xiàn),魚類的集群行為與機(jī)體營(yíng)養(yǎng)狀況密切關(guān)聯(lián),可能顯著影響魚類的日常能量消耗[17]。

本研究的目的是考察食物資源短缺下暖水性鯉科魚類能量代謝、個(gè)性與集群行為的應(yīng)對(duì)策略及其可能的內(nèi)在關(guān)聯(lián),即三者之間的變化是否存在關(guān)聯(lián)。本研究以喜好流水生活的中華倒刺鲃(Spinibarbussinensis)幼魚作為實(shí)驗(yàn)對(duì)象,測(cè)定饑餓前后實(shí)驗(yàn)魚的SMR、個(gè)性行為(勇敢性、探索性、活躍性)以及集群行為(凝聚力和協(xié)調(diào)性)等能量代謝和行為學(xué)參數(shù)。中華倒刺鲃是一種喜好群體生活的鯉科魚類,在野外或?qū)嶒?yàn)室條件下均呈現(xiàn)明顯的集群行為[36]。

1 材料與方法

1.1 實(shí)驗(yàn)魚來源及其馴化

中華倒刺鲃?dòng)佐~(3—7 g)購于重慶本地漁場(chǎng),于實(shí)驗(yàn)室自凈化循環(huán)控溫水槽(長(zhǎng)1.2 m×寬0.55 m×高0.55 m,約250 L)中馴養(yǎng)兩周。馴化水溫為(25±0.5)℃,實(shí)驗(yàn)用水為曝氣除氯自來水,溶氧水平維持接近飽和狀態(tài)(≥7.0 mg/L),日換水量約為10%,馴化期間的光周期為14 L∶10 D。馴化期間,每日10:00AM用中國(guó)通威公司的浮性飼料飽足投喂實(shí)驗(yàn)魚,投喂30 min后,用虹吸管清除剩余餌料和糞便。

1.2 實(shí)驗(yàn)設(shè)計(jì)

馴養(yǎng)結(jié)束后,稱取魚體健康、體重相近(5.25±0.16)的實(shí)驗(yàn)魚200尾,使用體內(nèi)PIT(Passive integrated transponder)方法進(jìn)行電子標(biāo)簽體內(nèi)標(biāo)記以便區(qū)分實(shí)驗(yàn)魚,隨后進(jìn)行兩周的恢復(fù)?；謴?fù)結(jié)束后隨機(jī)選取80尾魚測(cè)定其體重、體長(zhǎng)及SMR,之后隨機(jī)均分為饑餓組和對(duì)照組(其中對(duì)照組1尾實(shí)驗(yàn)魚實(shí)驗(yàn)測(cè)定過程出現(xiàn)技術(shù)故障,該數(shù)據(jù)未納入分析),每組40尾,饑餓組實(shí)驗(yàn)魚進(jìn)行2周饑餓處理,對(duì)照組實(shí)驗(yàn)魚每天以維持日糧(根據(jù)預(yù)實(shí)驗(yàn)得到)水平投喂一次。與此同時(shí)測(cè)定剩余120尾魚的體重、體長(zhǎng)及個(gè)性行為(勇敢性、探索性和活躍性)。測(cè)定結(jié)束后,也將實(shí)驗(yàn)魚隨機(jī)均分為饑餓組和對(duì)照組。兩周處理之后,分別測(cè)定80尾實(shí)驗(yàn)魚的SMR和120尾實(shí)驗(yàn)魚的個(gè)性行為,同時(shí)測(cè)定實(shí)驗(yàn)魚的體重和體長(zhǎng)。最后選取測(cè)定SMR的80尾實(shí)驗(yàn)魚,分別以4尾魚為單位組成饑餓組和對(duì)照組魚群(每處理組n=10),通過視頻拍攝的方式記錄饑餓和對(duì)照魚群的集群行為。實(shí)驗(yàn)過程中溶氧、水溫、光照等條件與馴化期間保持一致。

1.3 實(shí)驗(yàn)參數(shù)的測(cè)定

1.3.1 SMR的測(cè)定

本研究SMR測(cè)定儀器為實(shí)驗(yàn)室自制流水式呼吸代謝儀,儀器的原理結(jié)構(gòu)詳見已發(fā)表論文[37]。將禁食24 h并測(cè)定體重的實(shí)驗(yàn)魚放入代謝儀呼吸室,再進(jìn)行24 h適應(yīng)。隨后采用溶氧儀(HQ30d,美國(guó)哈希公司)每小時(shí)測(cè)定一次每尾實(shí)驗(yàn)魚的耗氧率,每天測(cè)定12個(gè)點(diǎn)(08:00—20:00),連續(xù)測(cè)定兩天。得到24個(gè)耗氧值,以其平均值作為對(duì)應(yīng)實(shí)驗(yàn)魚的SMR。實(shí)驗(yàn)魚SMR(mgO2/h)的計(jì)算公式如下：

SMR=ΔO2×v

式中,ΔO2是實(shí)驗(yàn)魚所在呼吸室出水口與空白對(duì)照溶氧的差值(mg/L),v是呼吸室的流速(L/h)。

1.3.2 個(gè)性行為的測(cè)定

圖1 魚類勇敢性、探索性和自發(fā)運(yùn)動(dòng)測(cè)定裝置平面圖 Fig.1 The structure of the device used to determine boldness, exploration and activity in fish speciesr:遮蔽區(qū), refuge; d:可拆卸隔板小門, sliding door; oz:開闊區(qū), open zone; ct:連接, connecting tube

個(gè)性指標(biāo)采用實(shí)驗(yàn)室自制的魚類行為測(cè)定裝置(圖1)測(cè)定,該裝置主體為非透明有機(jī)玻璃制作的方形水槽(長(zhǎng)70 cm×寬35 cm×高35 cm)。用有機(jī)玻璃隔板將玻璃缸分為大小不等兩個(gè)區(qū)域,即開闊區(qū)(Open zone：長(zhǎng)55 cm×寬35 cm×高35 cm)和遮蔽區(qū)(Refuge：長(zhǎng)15 cm×寬35 cm×高35 cm)。有機(jī)玻璃隔板底部中央有一正方形開口(10 cm×10 cm)連通遮蔽區(qū)和開闊區(qū),并附帶有可拆卸的隔板小門(Sliding door)。開闊區(qū)正上方安置與計(jì)算機(jī)連接的高清攝像頭(Logitech Webcam C930e)。拍攝時(shí)測(cè)定裝置加入曝氣自來水,水深12 cm,水溫控制在(25±0.5)℃。

行為測(cè)定時(shí)首先將實(shí)驗(yàn)魚放置在遮蔽區(qū)適應(yīng)30 min,隨后輕輕提起隔板小門,開始持續(xù)20 min的視頻拍攝(15幀s-1),通過實(shí)驗(yàn)魚在遮蔽區(qū)和開闊區(qū)的行為進(jìn)行勇敢性分析。待勇敢性觀測(cè)結(jié)束后,將實(shí)驗(yàn)魚引入遮蔽區(qū),閉合小門,放置一個(gè)內(nèi)徑為4 cm藍(lán)色的PVC直角連接管于開闊區(qū)遠(yuǎn)離遮蔽區(qū)一端(該陌生物體距離邊緣15 cm中心處,開口背向遮蔽區(qū))。待實(shí)驗(yàn)魚恢復(fù)20 min后,再次提起小門并開始20 min 的視頻拍攝,通過實(shí)驗(yàn)魚對(duì)陌生物體的偵查行為進(jìn)行探索性分析。探索性觀測(cè)結(jié)束后,立即取出陌生物體,確保實(shí)驗(yàn)魚處于開闊區(qū)并閉合小門,待其恢復(fù)10 min后進(jìn)行10 min的自發(fā)游泳行為的拍攝,用于活躍性分析。

勇敢性參數(shù)采用游出遮蔽區(qū)的次數(shù)和在開闊區(qū)停留時(shí)間(min),由人工觀測(cè)計(jì)數(shù)得到結(jié)果；探索性參數(shù)采用距離陌生物體的平均距離(cm)和進(jìn)入陌生物體的次數(shù)。大部分實(shí)驗(yàn)魚在20 min的觀測(cè)期內(nèi)會(huì)離開遮蔽區(qū)接近陌生物體在進(jìn)行探索,其中37尾實(shí)驗(yàn)魚觀測(cè)過程一直停留于遮蔽區(qū)內(nèi),無法進(jìn)行偵查行為的評(píng)估?；钴S性參數(shù)采用實(shí)驗(yàn)魚在開闊區(qū)移動(dòng)的總距離(m)和移動(dòng)時(shí)間(min)。探索性和活躍性視頻皆由Noldus動(dòng)物運(yùn)動(dòng)軌跡跟蹤軟件(EthoVision XT 9.0, Noldus, Netherlands)軟件分析；其中,探索性測(cè)定過程中,若實(shí)驗(yàn)魚未游出遮蔽區(qū)(r)進(jìn)入開闊區(qū)探索則不計(jì)入統(tǒng)計(jì)?；钴S性測(cè)定過程中5尾魚視頻出現(xiàn)技術(shù)故障無法進(jìn)行視頻解析未計(jì)入結(jié)果。

實(shí)驗(yàn)魚的個(gè)性指標(biāo)均在第二天進(jìn)行重復(fù)測(cè)定,以2次測(cè)定的平均值進(jìn)行后續(xù)的統(tǒng)計(jì)分析[29]。

1.3.3 群體行為的測(cè)定

已有研究表明鯉科魚類4尾魚聚集時(shí)會(huì)出現(xiàn)典型的群體現(xiàn)象[38],在本研究集群行為測(cè)定過程中將以每4尾魚作為一個(gè)群體。群體行為由直徑50 cm的圓形魚類集群行為測(cè)定裝置測(cè)定,該裝置上方放置連接計(jì)算機(jī)的攝像頭。測(cè)定時(shí)從對(duì)照組或饑餓組隨機(jī)選4尾實(shí)驗(yàn)魚放入該裝置適應(yīng)10 min后,打開攝像頭進(jìn)行20 min的拍攝。拍攝視頻(15幀/s)采用idTracker圖像軟件分析,獲取每尾實(shí)驗(yàn)魚每一幀的運(yùn)動(dòng)軌跡及其坐標(biāo)點(diǎn)。隨后根據(jù)坐標(biāo)點(diǎn)進(jìn)行實(shí)驗(yàn)魚的速度和空間分布特征的計(jì)算。測(cè)定指標(biāo)包括游泳速度(Vt, cm/s)、魚體間的平均距離(Dt, cm)、最近鄰距離(cm)和排列極性,其計(jì)算公式如下：

式中,Vt表示游泳速度(cm/s),xt和yt分別代表實(shí)驗(yàn)魚在t時(shí)刻的橫縱坐標(biāo)點(diǎn),dt為每?jī)蓭瑘D像間的時(shí)間間隔。

式中,Dt表示魚體間距離(cm),xt和yt分別代表實(shí)驗(yàn)魚在t時(shí)刻的橫縱坐標(biāo)點(diǎn)。

1.4 數(shù)據(jù)統(tǒng)計(jì)和分析

實(shí)驗(yàn)參數(shù)用統(tǒng)計(jì)軟件SPSS 17.0進(jìn)行統(tǒng)計(jì)分析。實(shí)驗(yàn)前后個(gè)性行為和SMR的可重復(fù)性,即處理前后各指標(biāo)的相關(guān)性均采用Pearson相關(guān)分析。以魚的編號(hào)為隨機(jī)因子,處理和測(cè)定時(shí)間為固定因子,分別對(duì)形態(tài)參數(shù)、SMR和個(gè)性指標(biāo)進(jìn)行線性混合模型進(jìn)行分析；若存在顯著差異,則分別采用獨(dú)立和配對(duì)t檢驗(yàn)分析實(shí)驗(yàn)組和測(cè)定時(shí)間的統(tǒng)計(jì)差異。實(shí)驗(yàn)數(shù)據(jù)用Excel進(jìn)行常規(guī)計(jì)算,所有數(shù)據(jù)均以平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤(Mean±SE)表示,顯著性水平為P<0.05。實(shí)驗(yàn)處理過程中個(gè)性行為饑餓組實(shí)驗(yàn)魚丟失三尾,未納入數(shù)據(jù)統(tǒng)計(jì)中。

2 結(jié)果

2.1 饑餓對(duì)實(shí)驗(yàn)魚體長(zhǎng)、體重的影響

饑餓組實(shí)驗(yàn)魚在實(shí)驗(yàn)處理后體重顯著下降8.1%(P<0.05),而體長(zhǎng)無顯著變化(表1)。對(duì)照組實(shí)驗(yàn)魚實(shí)驗(yàn)處理后體長(zhǎng)和體重均無顯著變化。因此,實(shí)驗(yàn)結(jié)束后對(duì)照組實(shí)驗(yàn)魚體重顯著大于饑餓組(P<0.05)。

表1 饑餓脅迫對(duì)中華倒刺鲃體重和體長(zhǎng)的影響

不同字母表示測(cè)定前后存在差異, *表示饑餓組和對(duì)照組的數(shù)據(jù)存在差異

2.2 饑餓對(duì)SMR的影響

饑餓組實(shí)驗(yàn)魚的SMR處理前后存在重復(fù)性(P=0.004),而對(duì)照組SMR不具重復(fù)性(圖2)。實(shí)驗(yàn)處理后,饑餓組實(shí)驗(yàn)魚和對(duì)照組實(shí)驗(yàn)魚個(gè)體耗氧率分別顯著下降24.8%和13.1%(P<0.05)(圖2)。

圖2 不同實(shí)驗(yàn)處理組SMR的可重復(fù)性及饑餓對(duì)中華倒刺鲃SMR的影響(對(duì)照組N=40, 饑餓組 N=39)Fig.2 Repeatability of SMR in different experimental treatments and effects of starvation on the SMR of qingboSMR:標(biāo)準(zhǔn)代謝率, standard metabolic rate

2.3 饑餓對(duì)個(gè)性行為的影響

處理前饑餓組和對(duì)照組的各個(gè)性指標(biāo)均無顯著差異；經(jīng)過兩周實(shí)驗(yàn)處理,勇敢性參數(shù)游出次數(shù)和在開闊區(qū)的時(shí)間均顯著增加(P<0.001),且實(shí)驗(yàn)處理后饑餓組實(shí)驗(yàn)魚游出次數(shù)和開闊區(qū)時(shí)間顯著大于對(duì)照組(表2,圖3)；經(jīng)過兩周實(shí)驗(yàn)處理,探索性參數(shù)距陌生物體平均距離顯著縮短、進(jìn)入陌生物體頻次顯著增加(P<0.001)(表2),且實(shí)驗(yàn)處理后饑餓組實(shí)驗(yàn)魚進(jìn)入陌生物體的頻次顯著高于對(duì)照組(P<0.05)；經(jīng)過兩周實(shí)驗(yàn)處理,活躍性參數(shù)移動(dòng)總距離和移動(dòng)時(shí)間均顯著增加(P<0.001)(表2),但饑餓組和對(duì)照組間無顯著差異。

表2 饑餓對(duì)中華倒刺鲃?dòng)赂倚浴⑻剿餍院突钴S性的影響

圖3 饑餓脅迫對(duì)中華倒刺鲃?dòng)赂倚?、探索性和活躍性的影響(平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤,樣本量見表2)Fig.3 Effect of starvation on the boldness, exploration and activity of the qingbo ((Mean±S.E.,see Table 2 for sample size)不同字母者表示測(cè)定前后存在差異,* 表示饑餓組和對(duì)照組的數(shù)據(jù)存在差異

2.4 饑餓對(duì)集群的影響

與對(duì)照組相比,饑餓組實(shí)驗(yàn)魚個(gè)體間距離顯著縮短9.4%(P<0.05)(圖4)、平均速度顯著上升11.3%(P<0.05)(圖4),而對(duì)照組和饑餓組的最近鄰距離和排列極性沒有顯著差異。

圖4 饑餓脅迫經(jīng)歷對(duì)中華倒刺鲃群體行為的影響(平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤,N=10)Fig.4 Effects of starvation on the schooling behavior of qingbo (Mean±S.E., N=10)

3 討論

3.1 饑餓對(duì)中華倒刺鲃SMR的影響

SMR是動(dòng)物最為重要的生理功能參數(shù)之一,表征個(gè)體的維持能量消耗強(qiáng)度。長(zhǎng)期饑餓狀態(tài)下魚類對(duì)其身體貯能的利用存在著兩個(gè)相悖的適應(yīng)需求：一方面通過降低代謝水平可以減少能量消耗,使得有限的身體貯能維持更長(zhǎng)的生存時(shí)間；;另一方面盡可能將代謝保持在相對(duì)較高的水平,以保證在重新獲得食物供應(yīng)或面臨其他環(huán)境脅迫時(shí)能產(chǎn)生適當(dāng)?shù)膽?yīng)激反應(yīng)[39]。研究發(fā)現(xiàn)大多數(shù)魚類,如南方鲇(Silurusmeridionalis)[40]、鲇(Silurusasotus)、褐鱒(Salmotrutta)[41]和銀大麻哈魚(Onchorhynchuskisutch)[2]等均會(huì)依據(jù)食物資源的豐度相應(yīng)調(diào)節(jié)消化道功能,并逐漸改變代謝強(qiáng)度。本研究中對(duì)照組和饑餓組中華倒刺鲃SMR在實(shí)驗(yàn)過程中均出現(xiàn)了顯著的下降,其中對(duì)照組SMR的下降可能是因?yàn)閷?shí)驗(yàn)魚在實(shí)驗(yàn)室單調(diào)馴養(yǎng)環(huán)境下的“囚禁效應(yīng)”(captivity effect)所致[42],該現(xiàn)象在實(shí)驗(yàn)室以往的鯉科魚類研究中也多次被發(fā)現(xiàn)[43]?？赡芘c本實(shí)驗(yàn)采用的呼吸室體積狹小、飼養(yǎng)環(huán)境穩(wěn)定單一,致使實(shí)驗(yàn)魚生理功能下調(diào)等因素有關(guān)。與我們預(yù)期不同,經(jīng)過2周的處理,饑餓處理組實(shí)驗(yàn)魚的SMR和對(duì)照組沒有顯著差異,這可能是由于實(shí)驗(yàn)魚偏小,實(shí)驗(yàn)過程的自發(fā)活動(dòng)造成實(shí)驗(yàn)過程的實(shí)驗(yàn)誤差偏大,掩蓋了饑餓對(duì)SMR的影響。然而饑餓組實(shí)驗(yàn)魚實(shí)驗(yàn)過程下降24.8%,遠(yuǎn)大于對(duì)照組的13.1%。這說明與其他魚類一樣,中華倒刺鲃在饑餓過程中也會(huì)相應(yīng)下調(diào)SMR,以節(jié)約能量消耗。

一般認(rèn)為,魚類SMR的個(gè)體差異具有一定的穩(wěn)定性,即在一段時(shí)間內(nèi)可以重復(fù)。然而本研究發(fā)現(xiàn)對(duì)照組SMR試驗(yàn)前后沒有重復(fù)性,這可能是實(shí)驗(yàn)誤差所致。有趣的是,饑餓組實(shí)驗(yàn)魚的SMR具有較高的重復(fù)性,可能因?yàn)轲囸I條件下魚類降低了不必要的生理活動(dòng),實(shí)驗(yàn)誤差降低所致。

3.2 饑餓對(duì)中華倒刺鲃個(gè)性行為的影響

魚類的個(gè)性受遺傳、生活史、環(huán)境等因素的影響,具有較高的可塑性。當(dāng)魚類所受內(nèi)外環(huán)境發(fā)生改變時(shí),魚類個(gè)性也將隨之改變[44]。研究發(fā)現(xiàn)魚類的個(gè)性特征主要與其經(jīng)歷的捕食強(qiáng)度與饑餓程度有關(guān)[23]。本研究發(fā)現(xiàn),無論饑餓組還是對(duì)照組,實(shí)驗(yàn)結(jié)束時(shí)勇敢性、探索性和活躍性均顯著上升。原因可能涉及上述提到的“囚禁效應(yīng)”的影響；另外,這也可能說明實(shí)驗(yàn)前期的馴化時(shí)間偏短,正式實(shí)驗(yàn)前實(shí)驗(yàn)魚尚未完全適應(yīng)實(shí)驗(yàn)室條件,在首次實(shí)驗(yàn)測(cè)定過程中表現(xiàn)出較強(qiáng)的脅迫,抑制了魚類的個(gè)性行為活動(dòng)。

本研究發(fā)現(xiàn),與對(duì)照組相比,饑餓處理后的中華倒刺鲃呈現(xiàn)出更高的勇敢性和更強(qiáng)的探索性。這可能是因?yàn)轲囸I組實(shí)驗(yàn)魚急需補(bǔ)充能量和營(yíng)養(yǎng)物質(zhì),因此更為急切的獲取食物資源信息。這和以往的研究結(jié)果相似,如有關(guān)鯽(Carassiusauratus)和歐鱸(Dicentrarchuslabrax)的研究均發(fā)現(xiàn)饑餓后個(gè)體表現(xiàn)出更高的勇敢性[27,45]。然而這種勇敢性和探索性的提高,可能導(dǎo)致被捕食風(fēng)險(xiǎn)的上升。因此,一些魚類在饑餓后會(huì)表現(xiàn)出截然不同的個(gè)性變化,如饑餓導(dǎo)致狹鱈(Theragrachalcogramma)的勇敢性降低[46]和翡翠鳳凰魚(Pelvicachromistaeniatus)探索行為的減少[47]。這說明,魚類在面臨饑餓時(shí)個(gè)性變化因種類而異,可能存在不同的適應(yīng)對(duì)策,而這種對(duì)策的差異可能與機(jī)體反捕食能力或環(huán)境的捕食壓力高低有關(guān)。本研究中,中華倒刺鲃?dòng)佐~面臨饑餓選擇提升自身勇敢性和探索性以期待尋找到更多的食物。一般認(rèn)為,魚類個(gè)性特征與SMR可能存在正相關(guān),而本研究中實(shí)驗(yàn)魚饑餓逆境下二者截然相反的變化趨勢(shì)值得進(jìn)一步研究?？赡茉蚴丘囸I個(gè)體生理功能下調(diào)誘導(dǎo)的代謝下降掩蓋了個(gè)性行為增加導(dǎo)致的能量消耗的上升[29]。

有關(guān)梭魚(Lizahaematocheila)[48]、牙鲆(Paralichthysolivaceus)[49]等研究發(fā)現(xiàn)經(jīng)歷饑餓的魚類為降低能量消耗會(huì)減少自發(fā)活動(dòng)；但有關(guān)鯉(Cyprinuscarpio)幼魚[24]和斑馬魚(Daniorerio)[50]的研究顯示,饑餓會(huì)增加的其活躍性,這可能與饑餓條件下覓食行為的增加有關(guān)。本研究發(fā)現(xiàn)饑餓后中華倒刺鲃活躍性沒有明顯的變化,這可能是覓食行為需求和節(jié)約能量需求相互抵消所致。

3.3 饑餓對(duì)中華倒刺鲃集群行為的影響

以往研究發(fā)現(xiàn),饑餓會(huì)影響群體中個(gè)體的空間分布及其行為,這些行為的變化體現(xiàn)在個(gè)體和同類的相互作用,并且不同的魚類可能采取不同的策略保持群體運(yùn)動(dòng)的協(xié)調(diào)性[51]。遭受饑餓脅迫的魚群在空間分布過程中,通常會(huì)增加個(gè)體間距離,擴(kuò)大搜尋水體空間并可以減少個(gè)體間的食物競(jìng)爭(zhēng),但這種集群行為的改變可能會(huì)增加魚群邊緣個(gè)體的被捕食風(fēng)險(xiǎn)[52]；另有研究顯示,擬鯉(Rutilusrutilus)個(gè)體間距離越大的群體能量消耗也越多[51],表明個(gè)體間距離的大小影響了的群體游泳效率。而本研究發(fā)現(xiàn),饑餓組實(shí)驗(yàn)魚個(gè)體間距離顯著小于對(duì)照組實(shí)驗(yàn)魚,這可能是因?yàn)轲囸I組實(shí)驗(yàn)魚在饑餓過程中消耗較多能量,為降低能量消耗,饑餓組實(shí)驗(yàn)魚在群體行為中減少個(gè)體間距離,增強(qiáng)凝聚力。本研究還發(fā)現(xiàn),饑餓組的群體速度和速度同步性顯著高于對(duì)照組,即具有更好的協(xié)調(diào)性。這種現(xiàn)象在前期研究中也有類似報(bào)道,如食蚊魚(Gambusiaholbrooki)[53]、大西洋鯡(Clupeaharengus)[54]等的研究均表明在饑餓環(huán)境中群體的空間分布及其行為調(diào)整策略可能有利于提高群體生存能力。

綜上所述,饑餓導(dǎo)致中華倒刺鲃SMR有所下降,而饑餓后增強(qiáng)的勇敢性和探索性可能有利于提高個(gè)體的搜尋食物的成功率。另外,饑餓迫使中華倒刺鲃群體結(jié)構(gòu)發(fā)生明顯調(diào)整,其凝聚力和協(xié)調(diào)性的提高可能有助于群體生存能力。然而,中華倒刺鲃個(gè)性行為和集群結(jié)構(gòu)的適應(yīng)性變化是否由能量代謝介導(dǎo)的結(jié)果有待進(jìn)一步研究。