淺析叢枝菌根共生的生態(tài)學(xué)意義

黃京華，孫晨瑜

(廣西大學(xué) 農(nóng)學(xué)院, 南寧 530004)

叢枝菌根(AM)共生是已知最為常見的植物與微生物共生的現(xiàn)象，至少發(fā)生在80%的維管植物家族中. AM真菌通過增加根系營(yíng)養(yǎng)吸收的表面積和活化可利用的營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)來促進(jìn)植物對(duì)磷和氮等營(yíng)養(yǎng)元素的吸收，同時(shí)，植物宿主為AM真菌提供生長(zhǎng)必不可少的碳源[1, 2]. 植物-微生物相互作用提供了一種新方法來提高農(nóng)業(yè)生產(chǎn)力，同時(shí)該法還能降低環(huán)境成本. 氣候變化對(duì)農(nóng)業(yè)的影響正成為農(nóng)戶日益關(guān)注的問題，長(zhǎng)期氣候記錄顯示全球氣溫不斷上升，其他極端天氣事件屢屢發(fā)生[3]，極端天氣的增多對(duì)農(nóng)業(yè)生產(chǎn)帶來不利甚至災(zāi)難性影響. 全球氣候變暖與人為因素有關(guān)，這一趨勢(shì)可能繼續(xù)進(jìn)行.對(duì)葡萄的研究表明，溫度升高會(huì)對(duì)葡萄生長(zhǎng)產(chǎn)生不利影響，對(duì)漿果質(zhì)量產(chǎn)生不利影響，除了增加病蟲害的風(fēng)險(xiǎn)，生長(zhǎng)季節(jié)的熱浪增加了土壤中水分的流失，從而削弱了葡萄藤的生產(chǎn)力[4],而AM真菌可以緩解不利環(huán)境對(duì)葡萄生產(chǎn)的影響[5-8]. AM真菌可以與大多數(shù)作物建立共生關(guān)系而發(fā)揮的重要的作用隨著研究的不斷深入，近年來逐漸步入了人們的視野.

工業(yè)活動(dòng)造成了環(huán)境中重金屬和放射性核素的超標(biāo)排放，在食物鏈中的積聚將會(huì)對(duì)人類健康構(gòu)成嚴(yán)重威脅. 目前已有研究分析了AM真菌對(duì)重金屬和放射性核素生物富集到植物中的影響[9,10]. 由于80%以上的植物物種與AM真菌共生相關(guān)，并且AM真菌處于植物-土壤界面處的關(guān)鍵位置，這對(duì)于環(huán)境中重金屬和放射性物質(zhì)的檢測(cè)與去除有重大的意義.

AM共生具有重要的生態(tài)功能，能夠?yàn)橹参锾峁┑V物質(zhì)元素，幫助植物應(yīng)對(duì)不良?xì)夂蜃兓?，減少土壤侵蝕和營(yíng)養(yǎng)流失，治理重金屬和放射性物質(zhì)的污染，提高農(nóng)作物的生產(chǎn)力，減少農(nóng)藥的使用，進(jìn)而提高全球農(nóng)業(yè)系統(tǒng)的可持續(xù)性和恢復(fù)力. 本文主要從以下幾個(gè)方面概述了目前對(duì)菌根共生生態(tài)學(xué)意義的相關(guān)見解.

1 叢枝菌根共生分布廣泛決定了其對(duì)生態(tài)系統(tǒng)的重要性

AM共生是通過根際微生物與寄主植物根之間的化學(xué)通訊實(shí)現(xiàn)的. AM真菌釋放可被植物受體識(shí)別的Myc因子[11,12]并激活A(yù)M共生的共同共生信號(hào)通路(CSSP). 由宿主根釋放的獨(dú)腳金內(nèi)酯可誘導(dǎo)AM真菌孢子萌發(fā)和菌絲生長(zhǎng)，使得分枝的真菌菌絲向宿主根生長(zhǎng)[13]. 一旦生長(zhǎng)的菌絲接觸根表面，它們就會(huì)形成附著枝. 隨后，植物根表皮細(xì)胞經(jīng)歷一系列重編程過程，包括細(xì)胞核的運(yùn)動(dòng)以及微管和內(nèi)質(zhì)網(wǎng)的變化，形成預(yù)穿透結(jié)構(gòu)(PPA)，引導(dǎo)菌絲破壞根表皮細(xì)胞，真菌然后在細(xì)胞間生長(zhǎng)[14]，最后形成了高度分枝的結(jié)構(gòu)，稱為叢枝. 高度分叉的叢枝為營(yíng)養(yǎng)交換提供了大的界面. 磷和氮等礦物質(zhì)營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)通過共生界面從AM真菌轉(zhuǎn)移到植物宿主(圖1).

圖1 叢枝菌根的典型結(jié)構(gòu)Fig.1 Typical structure of arbuscular mycorrhizal fungi

在全球幾乎所有主要生態(tài)系統(tǒng)中都觀察到了叢枝菌根真菌與植物共生的現(xiàn)象，如在北極地區(qū)[15]、熱帶森林[16]、阿拉伯半島的沙漠[17]乃至海拔極高的喜馬拉雅山[18]等生態(tài)區(qū)域中均有發(fā)現(xiàn). 雖然AM真菌的分布是取決于自然因素，還是人類活動(dòng)所導(dǎo)致尚不清楚[19]， 但AM真菌物種在各種極端環(huán)境下出現(xiàn)表明，這些真菌在環(huán)境條件方面和寄主范圍方面都具有極強(qiáng)的適應(yīng)性. 這些特殊環(huán)境中植物多樣性相對(duì)匱乏，但AM真菌多樣性各異、群落結(jié)構(gòu)獨(dú)特. 在極端環(huán)境中很可能蘊(yùn)藏著具有特殊功能尤其是抗逆性較強(qiáng)的AM真菌種類. AM真菌在應(yīng)對(duì)非生物脅迫(干旱、寒冷、鹽害等)和生物脅迫(蟲害和病害等)都發(fā)揮了重要作用[20]，在野外條件下和農(nóng)業(yè)體系中使宿主受益. 因此，對(duì)維持生態(tài)系統(tǒng)的平衡來說AM真菌有很大積極作用.

2 叢枝菌根共生的生態(tài)學(xué)功能

2.1 緩解氣候變化對(duì)農(nóng)作物的不利影響

葡萄酒釀造業(yè)的社會(huì)經(jīng)濟(jì)效益較高，氣候變化對(duì)葡萄樹栽培的影響日益受到人們的關(guān)注. 菌根共生在避免或減少不利天氣條件的影響方面的研究大都集中在葡萄的次生代謝過程中，特別是酚類化合物上. 研究表明，葡萄樹與AM真菌的結(jié)合有利于次生代謝產(chǎn)物白藜蘆醇，黃酮醇和花青素等的合成，這不僅增強(qiáng)了植物對(duì)環(huán)境脅迫的耐受性，而且也是提高漿果質(zhì)量的決定性因素[5].最近的一項(xiàng)研究中用AM真菌接種葡萄樹，可以改善與葡萄成熟度相關(guān)的參數(shù)(如花青素含量)和增強(qiáng)抗氧化活性能力，能維持甚至改善漿果質(zhì)量，因此AM真菌可能在未來的氣候變化情景中發(fā)揮重要作用[6].

與AM真菌共生的植物中較高濃度的次級(jí)代謝產(chǎn)物可能的機(jī)制是改善寄主植物的光合作用和礦物質(zhì)營(yíng)養(yǎng)，激活次生代謝途徑，產(chǎn)生信號(hào)分子和激素，促進(jìn)參與次級(jí)代謝基因的大量表達(dá)[7]. 對(duì)葡萄樹與AM真菌共生研究可知，AM真菌定植的一個(gè)明顯結(jié)果是某些基因表達(dá)上調(diào)[8]，如營(yíng)養(yǎng)轉(zhuǎn)運(yùn)、轉(zhuǎn)錄因子和細(xì)胞壁等相關(guān)基因的基因表達(dá). 此外，AM真菌在葡萄樹的根中存在激活苯丙氨酸解氨酶和白藜蘆醇O-甲基轉(zhuǎn)移酶基因轉(zhuǎn)錄的現(xiàn)象，并參與了葡萄樹對(duì)單軸霉的防御反應(yīng)[20].

2.2 改善土壤結(jié)構(gòu)減少土壤養(yǎng)分流失

AM真菌在自然和農(nóng)業(yè)環(huán)境中的重要作用是使土壤結(jié)構(gòu)發(fā)生有益改變. 高度分枝的AM真菌菌絲體的密集菌絲網(wǎng)絡(luò)形成了一個(gè)三維基質(zhì)，使土壤顆粒融合并交聯(lián)而不會(huì)壓實(shí)土壤[17]. 土壤蛋白(GRSPs)被確定為土壤團(tuán)聚體穩(wěn)定的另一重要因素，球囊霉素是一類土壤蛋白，命名原因是因?yàn)樗徽J(rèn)為由AM真菌產(chǎn)生. 球囊霉素不是一種確定的基因產(chǎn)物或化學(xué)上同質(zhì)的分子種類，而是一種土壤的重要組分，由其免疫反應(yīng)性質(zhì)決定. 最近，球囊霉素在研究中有了新的發(fā)現(xiàn).雖然球囊霉素的起源和功能還遠(yuǎn)未為世人所知，然而，它們代表了土壤質(zhì)量的重要決定因素. GRSPs占有機(jī)土壤碳總量的2%～5%，由于球囊霉素可以通過增加土壤顆粒聚集來保護(hù)其他形式的有機(jī)碳免于降解，因此它們可能對(duì)土壤中碳的封存有顯著貢獻(xiàn)[21]. 總之，AM真菌的菌絲網(wǎng)絡(luò)不僅對(duì)植物生長(zhǎng)和根系發(fā)育有促進(jìn)作用，還可以保護(hù)土壤免受強(qiáng)風(fēng)和水流的侵蝕，AM真菌對(duì)土壤質(zhì)量的影響還表現(xiàn)在更強(qiáng)的保水能力上. AM真菌對(duì)于干旱地區(qū)處于干燥沙質(zhì)土壤中的植物尤為重要. 這些土壤通常表現(xiàn)出低再生率的特征，一旦被破壞難以恢復(fù)，而且極易受風(fēng)雨侵蝕. 在這種情況下，接種叢枝菌根共生菌可以抵御侵蝕和提高土壤肥力，形成可持續(xù)生產(chǎn)方式.

叢枝菌根共生除了具有改善土壤結(jié)構(gòu)和保持水土的功能外，還能減少土壤中的養(yǎng)分淋失. 營(yíng)養(yǎng)物浸出會(huì)導(dǎo)致土壤肥力的喪失以及地下水和地表水(河流，湖泊)的污染. 由于根和土壤微生物(主要是AM真菌)對(duì)營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)的有效吸附和保留，生態(tài)系統(tǒng)能表現(xiàn)出良好的營(yíng)養(yǎng)保持能力. 農(nóng)業(yè)土壤受到農(nóng)業(yè)活動(dòng)(特別是犁耕)的人為干擾，接收了大量的肥料，主要是N、P、K. 如果缺乏良好的營(yíng)養(yǎng)保留系統(tǒng)，這些肥料特別是具有高度流動(dòng)性的硝酸鹽，很容易從土壤中沖刷掉. AM真菌對(duì)營(yíng)養(yǎng)物保留在不同程度上發(fā)揮有益的作用. 首先，改良土壤結(jié)構(gòu)，可以增加菌根土壤中微量和大量聚集體的養(yǎng)分螯合作用；其次，AM真菌也可以直接從土壤溶液中吸收養(yǎng)分. 因此，接種過叢枝菌根的土壤表現(xiàn)出更好的土壤溶液保留能力[22]，同時(shí)AM真菌有利于植物對(duì)土壤營(yíng)養(yǎng)和水的吸收利用. 研究報(bào)道了AM真菌在干旱脅迫下對(duì)番茄的營(yíng)養(yǎng)吸收有益[23]. 對(duì)于P和N元素，已經(jīng)有研究證明了接種叢枝菌根真菌后的土壤中這兩種營(yíng)養(yǎng)元素浸出減少.可以推斷出叢枝菌根對(duì)于其他礦物質(zhì)營(yíng)養(yǎng)元素也具有類似的功能.AM真菌能通過產(chǎn)生封閉的養(yǎng)分循環(huán)，將土壤中的養(yǎng)分通量結(jié)合起來，從而促進(jìn)長(zhǎng)期土壤肥力的提高.

2.3 清除環(huán)境中的重金屬和放射性核素污染

過去幾十年中，人們?cè)谔剿髦参镌跍p少放射性核素或重金屬污染方面的作用時(shí)發(fā)現(xiàn)，AM真菌可能在其中發(fā)揮核心作用[24, 25].AM真菌主要可以通過兩種方式實(shí)現(xiàn)其生物修復(fù)功能：(1)通過積聚和隔離有毒的重金屬離子或耐受放射性核素，從而保護(hù)其主體免受污染物的侵害[26]；(2)像吸收主要的礦物營(yíng)養(yǎng)素如Cu和Zn一樣將重金屬離子或放射性核素輸送到宿主，從而使宿主中重金屬或放射性核素富積. 在第一種情況下，可以在污染的基質(zhì)中實(shí)現(xiàn)植物生產(chǎn)，并達(dá)到對(duì)植物的污染程度最小.第二種方法可以通過收獲并無公害化處理掉富集植物以減少場(chǎng)地的重金屬或放射性核素的負(fù)荷(植物提取)[27]. 當(dāng)然，這兩種方法都需要耐重金屬或耐放射性核素的AM真菌，并且第二種方法同時(shí)需要高度耐受的宿主植物.既可以應(yīng)對(duì)有毒的環(huán)境，同時(shí)又產(chǎn)生大量的地上生物量以富集重金屬或核素. 迄今為止，在探索AM在土壤生物修復(fù)中的潛力方面已經(jīng)進(jìn)行了大量的研究. 然而，目前只有少數(shù)實(shí)地研究已經(jīng)解決了該方法在大規(guī)模條件下應(yīng)用的適用性[28].當(dāng)前，全球只有少數(shù)公司使用AM真菌產(chǎn)品在進(jìn)行生物修復(fù)，該方法還有待進(jìn)一步研究.

2.4 減少農(nóng)藥使用促進(jìn)綠色農(nóng)業(yè)發(fā)展

植物會(huì)采用各種策略來保護(hù)自己免受食草昆蟲的侵害，并將即將發(fā)生的食草動(dòng)物攻擊的信號(hào)傳達(dá)給其他植物.為人們熟知的策略如產(chǎn)生揮發(fā)性萜類化合物.其實(shí)萜類化合物還可以被真菌共生所誘導(dǎo)，這構(gòu)成了針對(duì)昆蟲等食草動(dòng)物的雙管齊下(地上/地下)的防御策略. 萜類化合物是食草動(dòng)物誘導(dǎo)的植物揮發(fā)物的重要組成部分，可以阻止食草動(dòng)物取食植物和(或)吸引它們的天敵. 已知AM真菌對(duì)根的定殖會(huì)影響植物的次生代謝，包括改變萜類化合物的濃度和組成，這可以促進(jìn)對(duì)食草昆蟲的直接和間接植物防御.

萜類化合物可以直接作為驅(qū)蟲劑，減少食草動(dòng)物的幼蟲攝食和成蟲產(chǎn)卵. 例如，由植物產(chǎn)生的單萜和倍半萜可以驅(qū)除蚜蟲[29]. 盡管萜類化合物對(duì)昆蟲害蟲的確切防御機(jī)制尚不清楚，但可能的機(jī)理包括抑制ATP合成酶的生成，抑制核苷酸的烷基化和干擾昆蟲蛻皮過程等，萜烯類化合物已被證明可通過抑制乙酰膽堿酯酶來干擾昆蟲的神經(jīng)系統(tǒng)[30]. 由食草動(dòng)物攻擊誘導(dǎo)的萜類化合物在植物的間接防御中具有重要作用，可以吸引食草動(dòng)物的捕食者或寄生蟲. 例如，蜘蛛螨對(duì)利馬豆葉片的侵染會(huì)觸發(fā)從頭合成萜類化合物，如芳樟醇，它能夠吸引捕食蜘蛛螨的天敵[31].

AM共生促進(jìn)植物營(yíng)養(yǎng)攝取增加，使得植物形態(tài)和生理學(xué)發(fā)生變化從而引起參與萜類化合物生物合成途徑的某些基因的轉(zhuǎn)錄水平增加，進(jìn)而使植物防御策略增加了一個(gè)維度. 從分子水平上看，叢枝菌根通過上調(diào)生物合成途徑中下游基因的轉(zhuǎn)錄來影響植物中特定萜類化合物及其衍生物的濃度. 例如在菌根番茄共生時(shí)，AM真菌誘導(dǎo)了萜類合成酶(terpenoid synthase, TPS)家族基因TPS31，TPS32和TPS33的表達(dá)[32].

叢枝菌根共生通過以上幾種機(jī)制減少了農(nóng)作物被昆蟲所取食的可能性.在農(nóng)業(yè)生產(chǎn)實(shí)踐中減少了農(nóng)藥的使用，為綠色無公害農(nóng)業(yè)的推廣提供了新的思路.

2.5 維持生態(tài)系統(tǒng)的多功能性

叢枝菌根真菌在生態(tài)系統(tǒng)中起著重要作用，影響著各種重要的生態(tài)系統(tǒng)功能. 盡管AM真菌會(huì)從植物宿主獲取一定的碳營(yíng)養(yǎng)[33]，但這對(duì)于植物和農(nóng)業(yè)生態(tài)系統(tǒng)總體而言負(fù)面影響幾乎可以忽略不計(jì)，它們更主要的影響是通過提高植物的抗逆性來提高植物生產(chǎn)力[34].

圖2 AMF和NMF培養(yǎng)條件下的生態(tài)系統(tǒng)多功能指數(shù)Fig.2 Index of ecosystem function under AMF and NMF culture conditions

到目前為止，僅有較少的研究涉及了叢枝菌根群落的變化如何改變植物生長(zhǎng)和生態(tài)系統(tǒng)功能. 大多數(shù)溫室模擬實(shí)驗(yàn)是在菌根與非菌根條件下對(duì)植物的影響有何區(qū)別上進(jìn)行.此外，叢枝菌根共生維持生態(tài)系統(tǒng)的多功能性研究分析也是基于溫室條件進(jìn)行的. 研究表明菌根真菌提供了廣泛的生態(tài)系統(tǒng)功能，尤其是對(duì)幼苗的成長(zhǎng)、凋落物分解、土壤形成和土壤聚集等. 此外，菌根真菌還可以為宿主植物提供抗旱、抗鹽、抗重金屬、抗疾病等能力. 有研究者提出了AM真菌-植物共生的生態(tài)位理論，認(rèn)為許多植物不能與沒有AM真菌共生的植物共存[35]. 研究表明，菌根真菌可以改變植物之間的競(jìng)爭(zhēng)性相互作用[36]. 因此，植物群落結(jié)構(gòu)和多樣性根據(jù)叢枝菌根真菌群落的不同而改變[37]. 因?yàn)樵S多變量同時(shí)在發(fā)生改變很難總結(jié)出菌根真菌對(duì)生態(tài)系統(tǒng)的總體影響，. 解決此問題的一種方法是總結(jié)一系列生態(tài)系統(tǒng)功能的影響并計(jì)算總體響應(yīng)指數(shù). 在生物多樣性研究中，多種生態(tài)系統(tǒng)功能被歸納為生態(tài)系統(tǒng)多功能指數(shù). 用AM真菌(AMF)或不含AM真菌(NMF)培養(yǎng)的兩組植物群落，根據(jù)shannong生物多樣性指數(shù)、總植物生物量、總植物磷含量、總植物氮含量、植物存活率和土壤團(tuán)聚體(>1 mm)的百分比6個(gè)變量計(jì)算生態(tài)系統(tǒng)多功能指數(shù)(計(jì)算時(shí)各變量權(quán)重相等)，進(jìn)行了生態(tài)系統(tǒng)的多功能性分析(圖2 ，P<0.001)[38]. 可以觀察到，與無菌根存在情況相比，AM真菌的存在顯著增強(qiáng)了生態(tài)系統(tǒng)的多功能性. 這些觀察也證實(shí)了土壤生物多樣性與生態(tài)系統(tǒng)多功能性呈正相關(guān)的觀點(diǎn). 叢枝菌根真菌是土壤生物多樣性在發(fā)揮生態(tài)系統(tǒng)多功能性作用的主要驅(qū)動(dòng)因素之一，對(duì)生態(tài)系統(tǒng)多樣性的影響十分關(guān)鍵.

3 展望

盡管叢枝菌根對(duì)宿主植物生長(zhǎng)發(fā)育起到重要作用，但對(duì)于AM共生的研究仍然較少. AM真菌被認(rèn)為是天然生物肥料，可以替代化學(xué)肥料，而且同時(shí)作物品質(zhì)不會(huì)喪失[39]. 有證據(jù)表明，共生條件下植物與真菌對(duì)新環(huán)境的共同適應(yīng)可以實(shí)現(xiàn)利益最大化. 在非生物脅迫下，AM真菌上調(diào)了脫落酸(ABA)的產(chǎn)生[1]，表明叢枝菌根共生可以代替外源植物激素. 不僅農(nóng)作物的產(chǎn)量和質(zhì)量得到提高，還可以降低成本. 需要注意的是，農(nóng)作物對(duì)接種AM真菌的反應(yīng)可能因植物品種或外界環(huán)境的差異而不同，需要采取因地制宜的手段，實(shí)現(xiàn)經(jīng)濟(jì)效益最大化.

叢枝菌根真菌可以促進(jìn)植物生長(zhǎng)，改善營(yíng)養(yǎng)條件，提高抗逆性和抗病性. 菌絲網(wǎng)絡(luò)改善了土壤顆粒聚集等土壤特性，從而提高了土壤對(duì)風(fēng)和水侵蝕的抵抗力，減少了土壤中的養(yǎng)分淋失，有助于保持土壤中的養(yǎng)分，并降低地下水污染的風(fēng)險(xiǎn). 此外AM共生對(duì)于放射性核素和重金屬的治理、減少化肥農(nóng)藥的使用、促進(jìn)農(nóng)業(yè)可持續(xù)發(fā)展和維持生態(tài)系統(tǒng)的多功能性等方面起著至關(guān)重要的作用，生態(tài)學(xué)意義重大. 但目前AM真菌研究尚處于起步階段，基因表達(dá)調(diào)控機(jī)制未研究清楚.同時(shí)還存在研究經(jīng)費(fèi)投入較少、菌根產(chǎn)品市場(chǎng)認(rèn)可度不高、溫室實(shí)驗(yàn)結(jié)論與實(shí)際生產(chǎn)實(shí)踐有一定出入等問題，亟待解決，AM真菌研究需要進(jìn)一步去探索.