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    lncRNA在昆蟲學(xué)中的研究進(jìn)展

    2023-02-18 06:22:10龍歡綺郭建軍
    關(guān)鍵詞:抗藥性殺蟲劑昆蟲

    李 濤,龍歡綺,郭建軍

    (貴州省山地農(nóng)業(yè)病蟲害重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室,農(nóng)業(yè)農(nóng)村部貴陽作物有害生物科學(xué)觀測實(shí)驗(yàn)站,貴州 貴陽 550025)

    在哺乳動物的全基因組測序中,具有編碼功能的RNA分子僅占小部分,例如:在人類全基因組的30億個堿基對中,雖然大部分DNA被轉(zhuǎn)錄為RNA,但是只有2%的RNA分子具蛋白編碼功能[1];小鼠全基因組中僅14%的RNA分子具有蛋白編碼功能[2];大多數(shù)的RNA分子不具有編碼蛋白的潛力,這些不具有蛋白質(zhì)編碼功能的RNA稱為非編碼RNA[3]。非編碼RNA的種類很多,依據(jù)堿基長度劃分三大類,即堿基長度<50 nt的microRNA(miRNA)、piw interaction RNA(piRNA),small interfering RNA(siRNA);堿基長度在50~500 nt之間,包括lncRNA、rRNA、tRNA、snRNA、snoRNA、SLRNA和SRPRNA等;堿基長度﹥500 nt,包括長的mRNA-like的非編碼RNA,長的不帶polyA尾巴的非編碼RNA等[2,4]。本綜述主要討論非編碼RNA—lncRNA在昆蟲學(xué)中的的研究現(xiàn)狀。

    有關(guān)昆蟲lncRNA(long noncoding RNA)的研究最早起源于1987年,斯坦福大學(xué)教授Lipshitz等[5]對黑腹果蠅Drosophilametamorphosis生長發(fā)育相關(guān)轉(zhuǎn)錄本的研究發(fā)現(xiàn)有一段長度為0.8 kb的非編碼RNA具有時間表達(dá)特異性,但并未對其定義;直到2002年,日本學(xué)者Okazaki等[2]才將長于200 nt,且具有低編碼潛力的ncRNA命名為lncRNA,以此和其他小ncRNA區(qū)別開來,如miRNAs和piRNAs。lncRNA起初被認(rèn)為是“垃圾基因”,是RNA聚合酶II轉(zhuǎn)錄、加工和核輸出的副產(chǎn)物,不具有生物學(xué)功能,因此,在很長的一段時間內(nèi)都未引起研究者的重視[1-2,5-6];直到2007年,美國學(xué)者Rinn等[4]發(fā)現(xiàn)HOTAIR(lncRNA)可與多梳抑制復(fù)合物2(Polycomb Repressive Complex 2,PRC2)相互作用,修飾染色質(zhì),抑制HOX的轉(zhuǎn)錄,調(diào)節(jié)人體的生長發(fā)育和疾病狀態(tài)。隨后,越來越多的研究者才開始關(guān)注并重視lncRNA的研究,但大部分功能研究都集中在哺乳動物中,如:人類、小鼠[1-2];而在昆蟲中的功能研究熱潮是在近十年才開始。本文綜述了lncRNA在昆蟲學(xué)中的發(fā)展歷史及其在昆蟲學(xué)中的功能及展望,以期為未來lncRNA在昆蟲中的理論和應(yīng)用研究提供參考。

    1 昆蟲lncRNA的發(fā)展歷史

    1.1 lncRNA的簡介

    lncRNA(Long noncoding RNA)被定義為一組不具有或低編碼蛋白潛力,且轉(zhuǎn)錄本長度在200~100 000 nt之間的長鏈RNA,可與大多數(shù)小RNA明顯區(qū)分開來,如miRNA、siRNA、piRNA和snRNA[7-8]。大部分lncRNA位于細(xì)胞核,少部分以環(huán)狀RNA形式存在于細(xì)胞質(zhì)中,并且在幾乎所有真核生物中都存在[3]。近十年,已在多種昆蟲上進(jìn)行l(wèi)ncRNA功能研究,其作用機(jī)制分為4個方面:轉(zhuǎn)錄調(diào)控(X染色體失活、基因組印記、染色質(zhì)重組、啟動子lncRNA和增強(qiáng)子lncRNA),轉(zhuǎn)錄后調(diào)控(剪切調(diào)控、翻譯水平控制、競爭性內(nèi)源RNAs),蛋白質(zhì)定位,端粒復(fù)制;根據(jù)其存在位置,lncRNA可分為蛋白編碼基因間的lncRNA,內(nèi)含子lncRNA,正義lncRNA以及反義lncRNA[3,7-9]。隨著二代、三代測序技術(shù)的高速發(fā)展,通過GO和KEGG等途徑,在昆蟲中越來越多具有功能的lncRNA被識別出來,在最近幾年更是成為人們研究的熱點(diǎn)之一,例如:開發(fā)鑒定組裝lncRNA的方法、更新基因庫和探究其參與生物體生長發(fā)育相關(guān)的調(diào)控機(jī)制等。

    近年來,隨著三代單分子實(shí)時測序和納米孔測序技術(shù)的高速發(fā)展,已對多種昆蟲進(jìn)行了lncRNA全基因組/轉(zhuǎn)錄組的測序鑒定,為后續(xù)開發(fā)lncRNA的功能奠定了基礎(chǔ),近年來已測序鑒定的昆蟲lncRNA全基因組/轉(zhuǎn)錄組如表1所示。

    表1 昆蟲lncRNA的全基因組/轉(zhuǎn)錄組Tab.1 Complete genome/transcriptome of insect lncRNA

    1.2 lncRNA的鑒定方法

    由于lncRNA具有長度大、編碼水平低等特性[30-31],使其拼接組裝鑒定面臨很大挑戰(zhàn),近年來,基于高通量數(shù)據(jù)的改進(jìn),通過深度測序(CHIRP-seq)的Pol II染色質(zhì)免疫沉淀法、RNA-seq技術(shù)、FlyBase技術(shù)和InsectBase 2.0數(shù)據(jù)庫等輔助工具來鑒定lncRNA,例如:通過RNA-seq數(shù)據(jù)整合開發(fā)了基因組重新標(biāo)記(IC4R-2.0),對基因模型進(jìn)行全面準(zhǔn)確地描述[32-36]。然而由于人工組裝耗時且準(zhǔn)確性相對較差,Lagarde等[37]提出了lncRNA注釋管道RNA Capture Long Seq(CLS)將靶向RNA捕獲與pacbio smrt技術(shù)相結(jié)合,CLS不但將目標(biāo)基因座的注釋復(fù)雜性提高了一倍,還能夠準(zhǔn)確地描述lncRNA的基因組特征,包括啟動子和基因結(jié)構(gòu),以及編碼蛋白的潛力。為了探索昆蟲RNA功能及轉(zhuǎn)錄后基因調(diào)控途徑,Diot等[38]對RNA分子的亞細(xì)胞定位進(jìn)行探索,研究發(fā)現(xiàn)優(yōu)化的RNA-fish方法,采用了酪氨酸信號擴(kuò)增系統(tǒng),極大地提高了在果蠅胚胎、組織及其細(xì)胞系中RNA定位探索所需的分辨率和靈敏度。為了在昆蟲活細(xì)胞中探索RNA-RNA、RNA-蛋白和RNA-染色質(zhì)的相互作用,可以利用RNA純化的區(qū)域特異性染色質(zhì)分離法(dChIRP)和未對齊的保守互補(bǔ)區(qū)域序列計算管道IRBIS法,基于蟻群-聚類的雙向網(wǎng)絡(luò)(ACCBN)等方法,其預(yù)測能力靈敏性更強(qiáng)、精密度更高、準(zhǔn)確度更好[39-41]。

    2 lncRNA在昆蟲學(xué)中的功能研究現(xiàn)狀

    2.1 抗藥性功能研究

    當(dāng)前,殺蟲劑長期不合理的使用、日益嚴(yán)重的害蟲抗藥性問題已成為未來研究的重大阻礙,研究lncRNA害蟲抗藥性機(jī)制,指導(dǎo)生產(chǎn)更好地解決害蟲抗藥性問題,保障農(nóng)作物增收,為制定環(huán)保的未來的研究策略提供了新的思路[42-43]。有研究顯示,多種害蟲對微生物殺蟲劑(蘇云金桿菌Bacillusthuringiensis,Bt)產(chǎn)生抗藥性,很多Bt轉(zhuǎn)基因作物已喪失對害蟲的抗性,導(dǎo)致農(nóng)作物嚴(yán)重減產(chǎn),所以對lncRNA害蟲抗藥性機(jī)制的開發(fā)迫在眉睫,從根本上改變Bt轉(zhuǎn)基因作物對害蟲的抗性,減少轉(zhuǎn)基因作物害蟲危害,保障增收增產(chǎn)[44]。目前,有關(guān)害蟲抗藥性機(jī)制的研究主要集中在兩方面:殺蟲劑靶標(biāo)基因突變或表達(dá)量變化以及代謝解毒酶表達(dá)量的增加,都能夠顯著影響昆蟲對殺蟲劑的抗藥性[45]。

    近年來,隨著高通量測序技術(shù)的高速發(fā)展,越來越多有關(guān)非蛋白編碼基因也被發(fā)現(xiàn)參與了害蟲對殺蟲劑的抗藥性,如lncRNA調(diào)控細(xì)胞色素P450 6B6的表達(dá),增強(qiáng)了小菜蛾體內(nèi)殺蟲劑的代謝[46]。基于此,lncRNA在害蟲抗藥性方面的調(diào)控功能引起了人們的廣泛關(guān)注,并在最近幾年成為研究熱點(diǎn),lncRNA可通過轉(zhuǎn)錄調(diào)控、轉(zhuǎn)錄后調(diào)控或直接與靶蛋白互作等多種途徑調(diào)控基因的表達(dá),增強(qiáng)害蟲對殺蟲劑的代謝,為解決害蟲抗藥性問題提供新途徑。但有關(guān)lncRNA的害蟲抗藥性機(jī)制的研究還處于初步階段,大部分研究集中在模式生物中,僅在幾種非模式昆蟲中進(jìn)行了初步探索,如小菜蛾、朱砂葉螨Tetranychuscinnabarinus、棉鈴蟲Helicoverpazea、斜紋夜蛾Spodopteralitura和桔小實(shí)蠅Bactroceradorsalis[11-12,44-47]。

    2.1.1殺蟲劑靶標(biāo)基因

    殺蟲劑靶標(biāo)基因突變或表達(dá)量變化,是影響昆蟲對殺蟲劑抗藥性的途徑之一。例如:Li等[44]發(fā)現(xiàn)粉紅棉鈴蟲基因PgCad1編碼一種鈣粘蛋白,在幼蟲中腸中結(jié)合Cry1Ac蛋白,可改變轉(zhuǎn)基因棉花產(chǎn)生的Bt毒素Cry1Ac的抗性;PgCad1 lncRNA作為一個正調(diào)控因子,增強(qiáng)了其基因組相關(guān)鈣粘蛋白的表達(dá),從而增加了粉紅棉鈴蟲幼蟲對Cry1Ac的易感性。Zhu等[46]在小菜蛾中發(fā)現(xiàn),有2個lncRNA(TCONS_00013329、TCONS_00056155)與殺蟲劑靶點(diǎn)ryanodine受體共表達(dá),直接控制ryanodine受體的表達(dá),介導(dǎo)氯蟲苯甲酰胺的抗藥性;有11個lncRNA(TCONS_00044883、TCONS_00026933、TCONS_00019595、TCONS_00032346、TCONS_00065690、TCONS_00019598、TCONS_00008336、TCONS_00037191、TCONS_00007659、TCONS_00065766和TCONS_00052631)共同調(diào)控細(xì)胞色素P450 6B6的表達(dá),增強(qiáng)小菜蛾體內(nèi)殺蟲劑的代謝;同時,lincRNA_2514與TCONS_00044413在毒死蜱、氟蟲腈和Bt抗性上重疊、lincRNA_1623與TCONS_00028420在Bt和氟蟲腈抗性上重疊、lincRNA_494與TCONS_00008143在Bt抗性上重疊、lincRNA_1624與TCONS_00028420在毒死蜱抗性上重疊。Meng等[12]發(fā)現(xiàn)lnc15010.10和lnc3774.2是反調(diào)控因子,通過調(diào)節(jié)角質(zhì)層的結(jié)構(gòu)或成分來影響桔小實(shí)蠅對馬拉硫磷抗藥性。Liu等[48]發(fā)現(xiàn)與氟蟲腈特異性表達(dá)相關(guān)的lncRNATCONS_00133526位于scafold_469中,具有2291 bp的電壓依賴性鈉離子通道,而昆蟲對擬除蟲菊酯類殺蟲劑的抗藥性與電壓依賴性鈉通道有關(guān),因此,TCONS_00133526共同參與了氟蟲腈和擬除蟲菊酯類殺蟲劑的抗藥性調(diào)控。

    2.1.2代謝解毒酶

    代謝解毒酶的差異表達(dá)是影響昆蟲對殺蟲劑抗藥性的另一個重要途徑,Shi等[11]在斜紋夜蛾的9個RNA-seq文庫中鑒定出了11 978個lncRNA,51個在抗藥性菌株中表達(dá)上調(diào),134個表達(dá)下調(diào);47個差異表達(dá)的lncRNA通過lncRNA-mRNA和lncRNA-miRNA-mRNA調(diào)控通路,調(diào)節(jié)解毒酶和角質(zhì)層蛋白的編碼基因介導(dǎo)茚蟲威抗藥性,如LNC_004867和LNC_006576;這是lncRNA在斜紋夜蛾中調(diào)控殺蟲劑抗藥性功能研究的首次報道。lincRNA_Tc13743.2通過競爭miR-133-5p結(jié)合上調(diào)解毒酶基因TcGSTm02的表達(dá),介導(dǎo)朱砂葉螨對丁氟螨酯的抗藥性[47]。谷胱甘肽s-轉(zhuǎn)移酶(GST)基因GSTu1參與了氯蟲苯甲酰胺的直接降解,其反義轉(zhuǎn)錄本lnc-GSTu1-AS通過阻止miR-8525-5p誘導(dǎo)的GSTu1在抗氯蟲苯甲酰胺的小菜蛾中降解,增強(qiáng)了GSTu1的穩(wěn)定性,從而增加了小菜蛾對氯蟲苯甲酰胺的抗藥性;這是一種調(diào)節(jié)GST介導(dǎo)的代謝抗性的新機(jī)制,也是昆蟲中第一個通過其反義lncRNA促進(jìn)互補(bǔ)mRNA穩(wěn)定性的報道,為進(jìn)一步深入研究代謝抗藥性機(jī)制提供了新的思路[49]。

    2.1.3偽基因

    接近絲氨酸蛋白酶、ABC轉(zhuǎn)運(yùn)體和CYP編碼基因是lncRNA調(diào)控蛋白質(zhì)合成的一種方式,通過這種方式的基因成為“偽基因”,lncRNA可作為偽基因參與殺蟲劑抗藥性的機(jī)制[50]。Lawrie等[13]發(fā)現(xiàn)偽基因LOC110369725可與XJ-r15鈣粘蛋白相互作用,介導(dǎo)棉鈴蟲對擬除蟲菊酯類抗藥性;LOC110369725在與鈣粘蛋白XJ-r15調(diào)控相互作用之前被加工成piRNAs,隨后在RNAi介導(dǎo)的基因沉默中發(fā)揮作用。LncRNA介導(dǎo)的抗性可能是昆蟲對天然和合成殺蟲劑抗性的一個重要的、新穎的機(jī)制,為開發(fā)環(huán)境友好、高效的農(nóng)業(yè)害蟲防治策略提供了新的見解,在不久的將來,lncRNA有很大的潛力作為害蟲控制策略的靶標(biāo)。

    2.2 其他功能研究

    在哺乳動物中,lncRNA可參與印跡、基因調(diào)控和劑量補(bǔ)償?shù)葞缀跛猩飳W(xué)過程,通過改變害蟲的機(jī)體功能,降低害蟲生長發(fā)育速率,繁殖力以及對環(huán)境的適應(yīng)性,控制害蟲種群密度的增長,對害蟲的有效防控起到舉足輕重的作用。為了高效防治害蟲,害蟲lncRNA的功能需要更深入研究[51-52]。

    目前,已在多種昆蟲上進(jìn)行了lncRNA的功能研究,如:黑腹果蠅Drosophilametamorphosis、小菜蛾P(guān)lutellaxylostella、赤擬谷盜Triboliumcastaneum、家蠶Bombyxmori、褐飛虱Nilaparvatalugens等。近年來的研究表明,lncRNA可以參與昆蟲代謝、生長發(fā)育和細(xì)胞分化等生理過程[14-15,53-55]。例如:在赤擬谷盜和黑腹果蠅中,lncRNA分別參與代謝酶(糖酵解、TCA循環(huán)和氨基酸等)和細(xì)胞分化(XLOC_092363)調(diào)控生物體的代謝[15,53];在果蠅屬Drosophila中,lncRNACR18854和hsrω修飾染色質(zhì),調(diào)節(jié)果蠅腓骨肌萎縮癥(CMT)和肌萎縮性側(cè)束硬化癥(ALS)的發(fā)病[56];在亞洲飛蝗Locustamigratoria、黑腹果蠅、白背飛虱Sogatellafurcifera、小菜蛾和埃及伊蚊Aedesaegypti中,lncRNA通過RNA干擾,參與昆蟲免疫機(jī)制的調(diào)節(jié)[16-17,26,57-59];在家蠶、桃蚜Myzuspersicae、褐飛虱和西方蜜蜂Apismellifera中,lncRNA參與可變剪切和RNA亞細(xì)胞定位調(diào)控生物體的生長發(fā)育[18-20,60-61]。然而,lncRNA在昆蟲中的研究還不全面,后續(xù)還需繼續(xù)深入研究,以期為未來的研究提供新策略。近年來已鑒定的功能性昆蟲lncRNA如表2所示。

    表2 昆蟲lncRNA的功能[51]

    3 lncRNA在昆蟲學(xué)中的研究展望

    近年來的研究表明,在哺乳動物中,4%~9%的基因組序列產(chǎn)生的轉(zhuǎn)錄本是lncRNA(相應(yīng)的蛋白編碼RNA的比例是1%),且lncRNA參與了幾乎所有種類的生物過程,包括轉(zhuǎn)錄和轉(zhuǎn)錄后調(diào)控、表觀遺傳性狀控制等[67]。昆蟲種類多、繁殖力快,種群數(shù)量龐大,在不同的生態(tài)系統(tǒng)中發(fā)揮著重要作用,影響人類生態(tài)環(huán)境和經(jīng)濟(jì),因此需要對不同昆蟲中l(wèi)ncRNA的功能進(jìn)行開發(fā),有望將基因組中“垃圾基因”重新認(rèn)識,并對現(xiàn)有的基因組關(guān)系網(wǎng)路進(jìn)行完善。

    雖然在昆蟲中已鑒定了許多功能性lncRNA基因,lncRNA可參與昆蟲的代謝、生長發(fā)育和細(xì)胞分化等生物過程的調(diào)節(jié),通過改變害蟲的機(jī)體功能,降低害蟲生長發(fā)育速率,繁殖力以及對環(huán)境的適應(yīng)性,控制害蟲種群密度的增長,對害蟲的有效防控起到舉足輕重的作用,但是由于lncRNA的特殊性,對lncRNA的研究仍處于初步階段,原因有以下幾點(diǎn):

    第一,lncRNA長度較長,難以克隆,且缺乏合適的生物信息學(xué)工具來識別并組裝lncRNA。

    第二,由于lncRNA需要和蛋白、染色質(zhì)或RNA結(jié)合才能發(fā)揮調(diào)控作用,尋找有效的通路不僅耗時還面臨很多挑戰(zhàn)。

    第三,lncRNA具有明顯的時空表達(dá)特異性,難以精確定位。

    因此迫切需要開發(fā)高靈敏度和特異性的技術(shù)識別lncRNA,及其與染色質(zhì)、RNA和蛋白質(zhì)之間的相互作用,或精確定位lncRNA附近的分子以確定其調(diào)控功能。

    lncRNA同殺蟲劑靶標(biāo)基因之間以及解毒酶之間存在順式或者反式的調(diào)控關(guān)系,通過控制靶標(biāo)基因以及解毒酶基因的表達(dá),或者影響兩者表達(dá)量變化發(fā)揮其對害蟲抗藥性的調(diào)控作用。在昆蟲學(xué)中,lncRNA的作用日益明顯,相信隨著研究手段及研究技術(shù)的不斷完善,其有望為農(nóng)業(yè)害蟲提供環(huán)境友好和高效的害蟲控制策略,因此,對lncRNA的開發(fā)迫在眉睫。

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