環(huán)境豐容對早期發(fā)育階段許氏平鲉趨礁行為的影響

張宗航,董建宇,張雪梅,張秀梅,,*

1 中國海洋大學海水養(yǎng)殖教育部重點實驗室,青島 266003 2 青島海洋科學與技術國家實驗室,海洋漁業(yè)科學與食物產出過程功能實驗室,青島 266072

趨礁行為是指魚類趨近礁體棲息的行為傾向,是其趨礁性強弱的外在反映,對于滿足趨礁性魚類在生長、發(fā)育、繁殖過程中的捕食、避敵、競爭等需求具有重要意義,在一定程度上決定了其能否適應野外復雜的生境,更好地存活和生長[1]。近年來,在特定海域投放人工魚礁以恢復和養(yǎng)護漁業(yè)資源已在國內外進行了大量實踐[2],但與此相關的研究報道多集中在礁區(qū)流場效應[3]、生物多樣性[4-5]和資源養(yǎng)護效果評價[6-7]等方面,對于魚類趨礁行為的研究相對較少。通過行為馴化措施強化增殖放流魚類的趨礁行為,提高其在野外的存活率,一直是海洋牧場建設過程中的關鍵環(huán)節(jié)。研究表明,環(huán)境豐容會對魚類的行為、生理和生長產生諸多影響,能夠增強其隱蔽、競爭、捕食能力,可能提高放流魚類在野外的存活率[8-12]。Naslund和Johnsson認為,環(huán)境豐容是指有意識的增加(養(yǎng)殖)水體環(huán)境復雜程度,以減少魚類的不適應行為或異常特征,從而實現(xiàn)提高增養(yǎng)殖魚類福利之目的[13]。近年來,國外針對環(huán)境豐容對魚類行為、生理的影響開展了較為系統(tǒng)的研究,而國內在該領域的研究報道極少。

許氏平鲉(Sebastesschlegelii),又名黑頭、黑鲪,隸屬于鲉形目(Scorpaeniformes)、鲉科(Scorpaenidae)、平鲉屬(Sebastes),廣泛分布于渤黃海、東海,具趨礁性,喜棲于巖礁底質海域[14-15]。近年來由于過度捕撈、生態(tài)破壞等原因,其野生資源量嚴重衰退,作為北方沿海地區(qū)重要的增殖放流魚種,如何通過一定的行為馴化措施增強人工培育苗種的趨礁行為,提高放流存活率,并根據(jù)魚類行為特性設計合適的魚礁,以提升礁體對放流魚類的誘集效果和庇護效應,是目前亟需解決的關鍵問題。本研究通過室內行為觀察實驗,比較了不同環(huán)境豐容水平下培育的許氏平鲉仔、稚、幼魚的趨礁行為反應,分析了不同結構模型礁對早期發(fā)育階段許氏平鲉的誘集效果,初步探究了環(huán)境豐容對早期發(fā)育階段許氏平鲉趨礁行為的影響,以期通過環(huán)境豐容等行為馴化手段,提高增殖放流魚類的存活率,為人工魚礁的選型、設計等提供參考。

1 材料與方法

1.1 實驗材料與養(yǎng)殖條件

選取捕于青島海域的適齡懷仔雌魚,于青島金沙灘水產有限公司育苗車間的室內育苗池(3.9 m×3 m×1.3 m,長×寬×深)中自然產仔,在親魚產仔原池培育仔魚至23日齡。然后于育苗池中設置9個網(wǎng)箱(0.9 m×0.9 m×0.9 m),隨機選取大小一致、活力較好的23日齡仔魚各1500尾布放于每個網(wǎng)箱中開展養(yǎng)殖實驗,至70日齡實驗結束。養(yǎng)殖實驗設置3個處理(空白對照組C,低水平環(huán)境豐容組EL,高水平環(huán)境豐容組EH),每個處理3個重復。實驗所用海水為砂濾海水,育苗池內水位保持0.8 m。采用流水培育,日換水量100%—300%。實驗期間24 h充氣,僅在吸底前停氣0.5 h,投餌時不充氣。為減少對實驗魚的干擾,每2—3 d吸底一次,每3—5 d清理一次網(wǎng)箱和環(huán)境豐容用構造物。實驗期間(6—7月)育苗池內水溫隨自然海水溫度由(19.1±0.1)℃逐漸升高至(23.3±0.1)℃。魚苗餌料系列為裂壺藻強化的鹵蟲無節(jié)幼體和粒徑逐漸增大的配合飼料(魚寶牌,日本林兼產業(yè)株式會社),每天投餌2—4次,飽食投喂,且保證每個網(wǎng)箱投喂量一致。

參照劉立明等[16]、郭浩宇等[17]的方法,對許氏平鲉仔、稚、幼魚階段進行劃分：從魚苗產出至背鰭、尾鰭等運動器官基本形成為仔魚期(約0—25日齡)；奇鰭發(fā)育完全至全身披滿鱗片為稚魚期(約26—55日齡)；幼魚期則基本具備成魚外部形態(tài)與生態(tài)習性(約56日齡以后至成魚)。根據(jù)許氏平鲉發(fā)育時序,分別從各網(wǎng)箱隨機選取數(shù)尾23日齡仔魚(全長(0.979±0.008) cm；體重(12.57±0.35) mg)、48日齡稚魚(全長(1.590±0.012) cm；體重(61.21±1.40) mg)和70日齡幼魚(全長(4.260±0.094) cm；體重(1.36±0.08) g)開展趨礁行為實驗(詳見1.4)。

1.2 環(huán)境豐容用構造物的選擇與設計

Naslund和Johnsson指出,根據(jù)環(huán)境豐容的目的可將其劃分為不同類別,對應不同的環(huán)境豐容措施,如向水體添加構造物、人造植株、鵝卵石及改變光照、餌料條件等,其中向水體添加構造物是目前使用較普遍的一種方式[13]。結合許氏平鲉在野外環(huán)境中的生態(tài)習性,本研究采用不同規(guī)格構造物(圖1)和人造植株(圖2)對養(yǎng)殖水體環(huán)境進行不同水平的環(huán)境豐容,具體參數(shù)列于表1、表2。環(huán)境豐容用構造物、人造植株、模型礁、趨礁行為實驗水槽及養(yǎng)殖實驗網(wǎng)箱材質均為PVC,實驗過程中未發(fā)現(xiàn)實驗魚對其有明顯的排斥反應。

圖1 不同規(guī)格構造物模式圖Fig.1 Sketch of physical structures with different sizes

圖2 不同規(guī)格人造植株實物圖Fig.2 Picture of plastic plants with different sizes

參數(shù)Parameter構造物Physical structure人造植株Plastic plant小型Small中型Medium大型Large小型Small大型Large高度Height/cm1035702545側面長度Length/cm124080——側面寬度Width/cm62040——側面孔徑Diameter/cm1.5510——空方體積Cube volume/dm30.213.9110.9——

“—”表示無此參數(shù)

表2 不同環(huán)境豐容水平的相關參數(shù)

數(shù)字表示布設數(shù)量；小型構造物布設于網(wǎng)箱四角,中型、大型構造物及人造植株布設于網(wǎng)箱中央?yún)^(qū)域

1.3 趨礁行為實驗水槽和模型礁的選擇與設計

趨礁行為實驗于灰色不透明水槽中開展,水槽規(guī)格50 cm×30 cm×30 cm(長×寬×深),實驗期間水位維持15 cm。實驗前用記號筆在水槽底部標記刻度,將其劃分為不同區(qū)域(圖3),每區(qū)域面積相等,約為250 cm2。以二維坐標對個體在水槽中的位置進行量化,礁區(qū)中心點坐標為(25, 0)。

本研究參照郭浩宇等[14]、Xi等[15]的研究成果,結合目前實際應用的礁型,選取塔型礁和管型礁兩種模型礁探究不同結構礁體對許氏平鲉仔、稚、幼魚的誘集效果(圖4),具體參數(shù)列于表3。

圖3 趨礁行為實驗水槽模式圖Fig.3 Sketch of behavioral test tank

圖4 兩種模型礁實物圖Fig.4 Picture of two kinds of artificial reef models

參數(shù)Parameter塔型礁Pyramid reef model管型礁Cylinder reef model參數(shù)Parameter塔型礁Pyramid reef model管型礁Cylinder reef model高度Height/cm108側面孔徑Diameter of side/cm1.51側面長度Length/cm12—圓管直徑Diameter of tube/cm—3側面寬度Width/cm6—空方體積Cube volume/cm3187.1169.6

“—”表示無此參數(shù)

1.4 趨礁行為實驗設計

從每個網(wǎng)箱中隨機撈出10尾體表無損傷、活力較好的個體作為實驗魚,將其置于無模型礁的趨礁行為實驗水槽中,持續(xù)觀察1 h。1 h后,在水槽指定位置放入3個模型礁,再持續(xù)觀察1 h。在2 h內,每20 min記錄一次實驗魚在水槽中的位置坐標(以頭部所在位置為準)。實驗期間連續(xù)觀察實驗魚在有模型礁和無模型礁時的行為反應。為避免對實驗魚行為產生干擾,觀察、記錄位置、拍照等操作均在水槽一側設置的高架處進行。

1.5 數(shù)據(jù)統(tǒng)計與處理方法

參照何大仁等[18]、陳勇等[19]的方法,選取以下指標定量衡量許氏平鲉仔、稚、幼魚的趨礁行為。

1)實驗魚群重心位置G(XG,YG)

設有實驗魚n尾,各個體瞬間位置為Fi(XFi,YFi),i=1, 2, ……,n,則魚群的重心位置G(XG,YG)：

2)實驗魚群重心與模型礁的平均距離Dgr

設模型礁位置為R(XR,YR),不同時刻實驗魚群重心位置為Gi(XGi,YGi),記錄次數(shù)為m,則：

3)實驗魚個體與模型礁的平均距離

4)實驗魚個體間的平均距離

5)礁區(qū)實驗魚的平均分布率

設礁區(qū)每次分布有ni尾實驗魚,則：

采用AutoCAD 2014軟件繪制實驗裝置模式圖,Origin 8.5軟件繪制數(shù)據(jù)統(tǒng)計圖。采用SPSS 17.0軟件對數(shù)據(jù)進行單因素方差分析(one-way ANOVA),若差異顯著則進行Duncan’s多重比較檢驗組間差異；若數(shù)據(jù)不滿足正態(tài)性或方差齊性,先對數(shù)據(jù)進行適當轉換,再進行單因素方差分析；若轉換后仍不滿足正態(tài)性或方差齊性,則需進行非參數(shù)檢驗。P<0.05作為差異顯著標準,P<0.01作為差異極顯著標準。統(tǒng)計結果均以平均值±標準誤(mean±SE)表示。

2 結果與分析

2.1 早期發(fā)育階段許氏平鲉的行為特征

觀察發(fā)現(xiàn),空白對照組與環(huán)境豐容組實驗魚行為無明顯可察性差異,需通過位置坐標對其進行量化,但不同發(fā)育階段實驗魚行為特征差異明顯。仔、稚、幼魚均喜棲于水槽中光線較弱的陰影區(qū)域,且隨著個體的生長發(fā)育,這種習性逐漸增強。未放入模型礁前,實驗魚常棲于水槽邊緣,游動不頻繁,或浮于水體中上層(仔魚),或靜臥水底(稚、幼魚)。至幼魚期,有較明顯的結群游動現(xiàn)象。放入模型礁后,仔魚對礁體不敏感,稚魚趨性有所增強,幼魚則迅速聚集至礁區(qū),將其作為隱蔽場所。通常進入礁體內部,有時擠入礁體之間的縫隙或形成的陰影區(qū)域。受外界干擾后,仔魚反應不明顯,稚魚緩慢游至礁體內部或水槽四周邊緣區(qū)域,幼魚則迅速鉆入礁體內部進行躲避。

2.2 早期發(fā)育階段許氏平鲉的趨礁行為

將不同發(fā)育階段作為變量,統(tǒng)計得到空白對照組實驗魚于不同礁型條件下在水槽各區(qū)的平均分布率(表4)。不難看出,未放入模型礁前,早期發(fā)育階段許氏平鲉在水槽中的分布呈現(xiàn)出不同特點。仔、稚、幼魚在各區(qū)平均分布率的極大值與極小值分別為：30.00%(I區(qū))與2.78%(VI區(qū))；22.22%(II區(qū))與11.67%(VI區(qū))；25.56%(III區(qū))與1.11%(VI區(qū))。幼魚在VI區(qū)的平均分布率與其他各區(qū)均差異顯著(P<0.01),仔魚在VI區(qū)的平均分布率與I區(qū)、II區(qū)、III區(qū)差異顯著(P<0.01),而稚魚僅與II區(qū)差異顯著(P<0.05)。對仔、稚、幼魚在VI區(qū)的平均分布率進行單因素方差分析結果顯示,稚魚顯著高于仔、幼魚(P<0.01)。以上結果表明,未放入模型礁前,稚魚在水槽中的分布較分散,仔、幼魚則集中于水槽四周,中央?yún)^(qū)域(VI區(qū))分布極少。放入模型礁后,仔、稚魚在礁區(qū)(VI區(qū))的平均分布率沒有顯著變化(P>0.05)；幼魚則由1.11%分別增大至47.78%(塔型礁)和54.44%(管型礁),有無模型礁的平均分布率差異極顯著(P<0.01),但兩種模型礁的集魚效果無顯著差異(P>0.05)。

表4 許氏平鲉于不同礁型條件下在水槽各區(qū)的平均分布率

表中區(qū)域I、II、III、IV、V、VI分別表示行為實驗水槽劃分中的對應區(qū)域,其中VI區(qū)為模型礁設置區(qū)；數(shù)值后方不同小寫字母表示同一發(fā)育階段同一處理組實驗魚在不同區(qū)域的平均分布率差異顯著(P<0.05)

2.3 環(huán)境豐容對早期發(fā)育階段許氏平鲉趨礁行為的影響

由圖5可見,不同環(huán)境豐容水平對許氏平鲉稚魚在VI區(qū)的平均分布率無顯著影響(P>0.05),但幼魚則表現(xiàn)出不同行為特征。未放入模型礁前,EH組幼魚在VI區(qū)的平均分布率顯著高于C組(P<0.05),EL組與C組、EH組均無顯著差異(P>0.05)。放入模型礁后,各處理組幼魚在VI區(qū)的平均分布率：EL組>C組>EH組,其中EL組與EH組差異顯著(P<0.05)。

圖5 不同環(huán)境豐容水平下許氏平鲉在模型礁區(qū)(VI區(qū))的平均分布率Fig.5 Average distribution rate in area VI of S. schlegelii at different environmental enrichment levelsC：空白對照組,Control；EL：低水平環(huán)境豐容組,Low-level environmental enrichment；EH：高水平環(huán)境豐容組,High-level environmental enrichment

放入模型礁后,實驗魚群體重心軌跡發(fā)生明顯變化,且群體重心大都在模型礁附近移動,環(huán)境豐容組尤為明顯(圖6)。單因素方差分析結果顯示,環(huán)境豐容25 d(即48日齡的稚魚)對實驗魚群體重心與模型礁的平均距離Dgr、個體與模型礁的平均距離Dfr、個體間的平均距離Dff均無顯著影響(P>0.05)(圖7)。環(huán)境豐容47 d(即70日齡的幼魚),未放入模型礁前,各處理組Dgr與Dfr大小順序為：EL組>C組>EH組,其中EL組、C組均與EH組差異顯著(P<0.05)；放入模型礁后,各處理組Dgr無顯著差異(P>0.05),Dfr差異較明顯,大小順序為：EL組

圖6 不同環(huán)境豐容水平下許氏平鲉群體重心移動軌跡Fig.6 Changes of barycenter of S. schlegelii at different environmental enrichment levels圖中橫縱坐標表示實驗魚在行為實驗水槽中的位置

圖7 不同環(huán)境豐容水平下許氏平鲉的趨礁行為Fig.7 Distribution of S. schlegelii at different environmental enrichment levels

3 討論

3.1 早期發(fā)育階段許氏平鲉的行為特征

處于早期發(fā)育階段的仔、稚、幼魚,其身體形態(tài)、感覺、運動、消化等系統(tǒng)均處于快速生長期,這些器官的發(fā)生、發(fā)育與其存活、生長及行為習性的變化等密切相關。研究表明,許氏平鲉在早期發(fā)育階段視覺系統(tǒng)和運動能力均發(fā)生劇烈變化,仔魚具弱趨光性,游泳能力較弱,活動于水體中上層；隨著魚體生長,視錐視桿細胞逐漸增多,運動器官快速發(fā)育,游泳能力極大增強,轉入水體中下層活動；至幼魚期,各器官發(fā)育基本完成,具備成魚生態(tài)習性[16,20]。本研究結果顯示,未放入模型礁前,23日齡仔魚與70日齡幼魚多集中于水槽四周,中央?yún)^(qū)域(VI區(qū))分布極少,而48日齡稚魚在水槽中呈分散分布。分析認為,本研究所用23日齡仔魚趨光性漸已消失,視覺系統(tǒng)逐漸發(fā)育,已轉入水體較暗區(qū)域活動,但游泳能力相對較弱,活動不頻繁,因此集中分布于水槽四周區(qū)域。隨著魚體發(fā)育,稚魚視覺系統(tǒng)進一步完善,此時游泳能力極大增強,活動較頻繁,感覺系統(tǒng)與運動系統(tǒng)相協(xié)調,從而表現(xiàn)出分散分布的特征。至幼魚期,已基本具備成魚生態(tài)習性,警惕性提高,活動相對較少,喜棲于水槽四周陰影區(qū)域。基于本研究觀察到的行為特征,結合劉立明等[16]、席丹等[20]的研究結果,總結歸納了早期發(fā)育階段許氏平鲉行為習性的變化規(guī)律(圖8)。

圖8 早期發(fā)育階段許氏平鲉行為習性變化規(guī)律Fig.8 Behavioral habits of S. schlegelii in early developmental stages

3.2 早期發(fā)育階段許氏平鲉的趨礁行為

本研究結果表明,兩種結構的模型礁均對70日齡幼魚(全長(4.260±0.094) cm；體重(1.36±0.08) g)產生了良好的誘集效果,二者對幼魚的聚集率無顯著差異,這與何大仁等[18]、陳勇等[19]的研究結果基本一致。在投放人工魚礁進行資源修復與增殖時,這兩種模型礁的結構均可作為人工魚礁的選型參考,同時陳勇等認為,最好以遮蓋效果和陰影效果較好的礁型為首選[19]。

兩種模型礁并未對許氏平鲉仔、稚魚產生明顯的誘集效果。分析認為,仔、稚魚尚處于身體形態(tài)、器官劇烈變化的關鍵時期,運動、感覺等系統(tǒng)發(fā)育不成熟,趨礁性不強,此發(fā)育階段未具備成魚的生態(tài)習性,因而模型礁未產生明顯的集魚效果。放入塔型礁后,仔、稚、幼魚在礁區(qū)的平均分布率分別為1.11%、12.22%、47.78%(管型礁分別為1.11%、7.78%、54.44%),隨著魚體生長發(fā)育,實驗魚的趨礁性逐漸增強。陳勇等比較了幾種模型礁對較大規(guī)格許氏平鲉(體長(12.2±0.5) cm；體重(26.4±0.1) g)的誘集效果,礁區(qū)幼魚的平均分布率達56.7%—90%[19],郭浩宇等也得到類似結果[14]。分析認為,除模型礁結構等影響外,實驗魚的趨礁性與礁區(qū)聚集率密切相關。

3.3 環(huán)境豐容對早期發(fā)育階段許氏平鲉趨礁行為的影響

圍繞環(huán)境豐容增加養(yǎng)殖魚類福利等已有大量相關研究[21-25],近年來針對環(huán)境豐容能否增加放流魚類福利、提高放流存活率的研究也多有報道[26-30],已逐漸成為魚類行為生態(tài)學領域的熱點,但國內相關研究報道極少。本研究初步探究了不同環(huán)境豐容水平對早期發(fā)育階段許氏平鲉趨礁行為的影響。由于環(huán)境豐容用構造物和人造植株均設置于水體中下層,尚在水體中上層活動的仔、稚魚與構造物接觸較少,因此環(huán)境豐容措施未對實驗稚魚的趨礁行為產生顯著影響。而幼魚已基本具備成魚生態(tài)習性(圖8),活動于水體底層,且具有強烈的趨礁性,構造物和人造植株的設置適應了其在自然環(huán)境中最基本的需求,幼魚與構造物間的相互作用增加,勢必對其生長發(fā)育與行為可塑性產生影響。

魚類行為是其“膽量”的外在反映,Sneddon認為可將魚類“膽量”定義為個體在實驗水槽空白區(qū)域停留時間的長短[31]。Castanheira等總結了魚類反應模式之間的聯(lián)系,指出與被動、膽小的個體相比,主動、膽大的個體雖可能具有較強的競爭能力,但其行為多樣性和神經可塑性較差[32],在復雜多變的自然環(huán)境中,具有較強的行為和神經可塑性對放流后的存活與生長至關重要。近年來國外針對環(huán)境豐容對魚類膽量的影響已開展了許多研究,但由于魚類種間差異、環(huán)境豐容方式及豐容水平等不同常會得出相左的結果,如環(huán)境豐容會使大西洋鱈(Gadusmorhua)[33]、大西洋鮭(Salmosalar)[34]膽量減小,但會使硬頭鱒(Oncorhynchusmykiss)[35]、印度鲃(Torputitora)[11]膽量增大。基于此,本研究初步探究了環(huán)境豐容水平對幼魚膽量的影響,結果顯示未放入模型礁前EH組幼魚在中央?yún)^(qū)域(VI區(qū))的平均分布率最大而群體與水槽中心點的距離最小,EL組則相反,暗示各處理組幼魚膽量大小可排序為：EL組

對于許氏平鲉等趨礁性魚類而言,幼魚放流至野外后,趨礁性強弱在一定程度上決定了其能否有效避敵、適應野外復雜的環(huán)境。結果表明,放入模型礁后各處理組幼魚在礁區(qū)(VI區(qū))的平均分布率：EL組>C組>EH組,Dfr與Dff大小順序為：EL組

本研究采用室內行為觀測方法,通過環(huán)境豐容這一行為馴化手段,使許氏平鲉幼魚趨礁行為得以增強,該方法將有助于放流魚類更好地適應自然環(huán)境,增強魚礁的集魚效果和庇護效應。今后,需通過海上標記放流等追蹤監(jiān)測實驗,進一步確認環(huán)境豐容對增殖放流魚類的行為馴化作用。