大亞灣夏季和冬季超微型浮游生物的時空分布及環(huán)境調(diào)控

姜歆,柯志新,向晨暉,李佳俊,譚燁輝,黃良民,*

1.中國科學院南海海洋研究所,中國科學院熱帶海洋生物資源與生態(tài)重點實驗室,廣州 510301 2.廣東省應(yīng)用海洋生物學重點實驗室,廣州 510301 3.中國科學院大學,北京 100049

1 前言

海洋超微型浮游生物(picoplankton)是指粒徑為0.2—2 μm(或 3 μm)的浮游生物[1], 在世界各海域中廣泛存在,主要包括原綠球藻(Prochlorococcus,Pro)、聚球藻(Synechococcus,Syn)、超微型真核藻類(picoeukaryotes,Euk)[2]以及異養(yǎng)細菌(heterotrophic bacteria,HBA)。其中前3類又合稱為超微型光合生物,能進行光合作用,占全球浮游植物生物量的1/3左右[3],在近岸對葉綠素和初級生產(chǎn)力貢獻達40%以上[4–5]。HBA是有機物的主要組成部分和溶解有機碳的主要消耗者,是微食物環(huán)中的主要類群[6]。在近海生態(tài)系統(tǒng)中,細菌生產(chǎn)力占總初級生產(chǎn)力的10—50%[7]。

大亞灣(114°30′—114°50′,22°30′—22°50′)位于珠江口東側(cè),西鄰香港,南接南海,面積約600 km2,平均水深11 m,灣內(nèi)島嶼眾多,是典型的亞熱帶兼具熱帶特色的半封閉深水海灣。大亞灣周圍河流短小,陸域徑流的影響不顯著[8–10]。在季風的影響下,夏季和冬季外海水與灣內(nèi)水交換明顯。隨著沿岸經(jīng)濟、水產(chǎn)養(yǎng)殖業(yè)的迅速發(fā)展,加之核電站的溫排水流入大亞灣西南部水域,北部惠州石化工業(yè)區(qū)的投產(chǎn)和惠州港的建設(shè),導致大亞灣海域陸源污染物增加,生態(tài)環(huán)境發(fā)生了明顯變化,生物多樣性降低[11],赤潮頻發(fā)[12–14]。大亞灣的區(qū)域環(huán)境復(fù)雜,對于網(wǎng)采浮游植物的研究較為廣泛[15–19],但是對粒徑較小的浮游生物,即超微型浮游生物的時空變化研究尚少。Wu等[20]分析認為秋季季風轉(zhuǎn)換期,大亞灣的超微型浮游生物豐度與營養(yǎng)鹽濃度呈正相關(guān),Ni等[21]發(fā)現(xiàn)夏季Syn與營養(yǎng)鹽濃度呈負相關(guān),Euk和環(huán)境因子相關(guān)性很低。大亞灣根據(jù)水環(huán)境可分為養(yǎng)殖區(qū)、核電站區(qū)、灣中部和灣口等區(qū)域,以往的研究并沒有區(qū)分不同區(qū)域調(diào)控超微型浮游生物的關(guān)鍵因子,也缺乏季節(jié)對比分析。本文研究了大亞灣2015年夏季和冬季超微型浮游生物的群落組成,旨在分析超微型浮游生物的時空變化特征及影響因素,闡明人為因素(如石化基地、外源營養(yǎng)鹽輸入)和自然因素(如季風、海水入侵)對超微型浮游生物的環(huán)境調(diào)控,為大亞灣微型浮游生物生態(tài)過程研究和生態(tài)動力學模型的建立提供基礎(chǔ)數(shù)據(jù)。

2 材料與方法

2.1 采樣站點

2015年7月(夏季)和12月(冬季),在大亞灣設(shè)置了14個站位(圖1)。用5L有機玻璃采水器采集0.5 m(表層)、10 m(僅在水深 >10 m的站位)和底層海水,用于超微型浮游生物、葉綠素a(Chl a)和營養(yǎng)鹽樣品采集。

圖1 大亞灣采樣站位(▲)圖。冬季S1和S3站位的位置發(fā)生改變,為圖中△所示位置。DNPP和LNPP分別代表大亞灣核電站和嶺澳核電站。Fig.1 Locations of sampling stations(▲)in Daya Bay.The locations of Station S1 and S3 changed in winter,showing as△ in the map.DNPP and LNPP represent “Daya Bay nuclear power plant” and “Ling'ao nuclear power plant”,respectively.

2.2 樣品采集與分析

海水用20 μm篩絹預(yù)過濾后,取2 mL于凍存管中,設(shè)3個重復(fù),加入終濃度(v/v)為2%的過濾甲醛混勻,暗保存15—20 min后置于液氮?；貙嶒炇液?將樣品融化,加入已知濃度的內(nèi)參Yellow-Green熒光小球(Polysciences Inc.,USA),用流式細胞儀(FACSCalibur,Becton-Dickson,488 nm激發(fā))分析。通過側(cè)向角信號(SSC)、橙色熒光FL2(575±21)nm和紅色熒光(FL3,>650 nm)的雙參數(shù)圖來劃分超微型光合生物的不同類群[22]。將樣品加入終濃度(v/v)為 10-4的 核 酸 染 料 SYBRGreenI(Sigma-Aldrich Co.,USA)混勻,黑暗放置 15—20min后,上機分析HBA的豐度。通過側(cè)向角散射信號(SSC)和SYBR綠色熒光信號(FL1,530±15 nm)的雙參數(shù)圖來計數(shù)HBA。

為了獲得Chl a樣品,取海水100—150 mL通過0.7 μm GF/F膜(Whatman),將濾膜置于液氮保存?；貙嶒炇液?將濾膜浸入90%丙酮萃取24 h,用Tunner Design10AU葉綠素熒光計測定Chl a濃度[23]。水樣經(jīng)0.4 μm聚碳酸酯膜(Millipore)預(yù)過濾后,用LachatQuickChem 8500營養(yǎng)鹽流動注射分析儀(Lachat Instruments,Loveland,Co.,USA)測定5項營養(yǎng)鹽濃度,包括銨鹽(NH4+)、硝酸鹽(NO3-)、亞硝酸鹽(NO2-)、活性磷酸鹽(PO43-)和硅酸鹽(SiO32-)。海水溫度和鹽度用YSI現(xiàn)場測定。

2.3 數(shù)據(jù)處理

分布圖用Ocean Data View 4軟件(Schlitzer,R.,http://odv.awi.de,2017)繪制。t檢驗和回歸分析用SPSS 21.0完成。主成份分析(principle component analysis,PCA分析)用Canoco 5[24]完成。超微型光合生物豐度的水柱平均值用梯形積分法[25]計算。

3 結(jié)果與分析

3.1 環(huán)境參數(shù)和Chl a

海水溫鹽呈現(xiàn)明顯的時空變化(圖2、表1)。夏季,海水溫度從灣外向灣內(nèi)逐漸升高,最高值出現(xiàn)在大亞灣核電站附近的S11站的表層,為32.20℃,底層核電站的影響不明顯。冬季,海水溫度在灣東部從灣外向灣內(nèi)逐漸降低,最高值出現(xiàn)在灣內(nèi)西部。夏季,鹽度灣內(nèi)較低,范和港附近的S1站(23.50)和淡澳河徑流影響的S3站(17.00)海表面鹽度最低。冬季,鹽度的分布較為均勻,且徑流淡水輸入的影響范圍明顯減小。

兩個季節(jié)溶解無機氮(DIN=NH4++NO3-+NO2-)、PO43-、SiO32-濃度無明顯差異(P>0.05,圖 3和表1)。在夏季NH4+-N是DIN的主要組成部分,平均占比73.5%,冬季則是NO3--N,平均占比53.07%。夏季S3為石化基地影響的站位,營養(yǎng)鹽濃度最高,DIN、PO43-和SiO32-濃度分別達214.72、12.29 和 90.08 μmol·L-1。冬季灣中部營養(yǎng)鹽濃度較低,高值區(qū)位于內(nèi)灣西側(cè)和灣口區(qū)(圖3)。夏季透明度為0.45—5.60 m,從灣內(nèi)向灣外逐漸增加,最小值位于S3站。冬季透明度為0.6—2.8 m,灣口西側(cè)(S14)和范和港(S1)較高,S3站最低。受到徑流輸入的影響,夏季灣內(nèi)(S1—S3,S6,S7站)的透明度低于冬季;其他站位的透明度夏季高于冬季。Chl a濃度從灣內(nèi)到灣外逐漸減小,高值區(qū)位于灣內(nèi)西部,夏季葉綠素濃度顯著高于冬季(P<0.01,圖2和表1)。

3.2 超微型浮游生物的分布

在大亞灣所有站位均未檢測到Pro的存在,僅檢測到超微型浮游生物的3個類群:Syn、Euk和HBA,它們的水柱平均豐度見表2。超微型浮游生物的分布存在明顯時空差異(圖4)。對比兩個季節(jié),超微型浮游生物的3個類群豐度夏季高于冬季,僅在灣外的S13站Syn和Euk的豐度冬季高于夏季。

夏季,表層 Syn豐度為 2.16—204.48×103cells·mL–1, 平均值為(54.14±49.62)×103cells·mL–1;表層 Euk 豐度為 0.07—26.38×103cells·mL–1, 平均值為(3.60± 4.90)×103cells·mL–1; 表層 HBA 豐度為4.56 — 41.71× 105cells·mL–1, 平 均 值 為 (14.34±7.97)×105cells·mL–1。底層的豐度小于表層,Syn、Euk和HBA底層豐度平均值分別為表層的58.5%、62.3%和74.2%?？傮w來說,3個類群表層和底層的豐度都是從灣外向灣內(nèi)逐漸增高,最高值都位于范和港附近的S1站位。

冬季,表層Syn 的豐度為6.21—19.21×103cells·mL–1,平均值為(12.80±4.67)×103cells·mL–1; 表層 Euk 豐度為 0.13—2.25×103cells·mL–1, 平均值為(0.78±0.56)×103cells·mL–1; 表 層 HBA 豐 度 為 2.20—9.24×105cells·mL–1, 平均值為(3.64±1.53)×105cells·mL–1。超微型浮游生物的3個類群表層和底層豐度沒有顯著性差異(P<0.05)。表層Syn高值區(qū)在灣中部北側(cè)、灣內(nèi)豐度較高,底層Syn高值區(qū)則是大鵬澳附近;Euk的高值區(qū)位于S1站位和灣中部靠近灣口的位置;HBA在灣內(nèi)和灣西部豐度較高。

3.3 與環(huán)境的關(guān)系

采用水柱平均值,通過PCA來分析超微型浮游生物與環(huán)境因子的關(guān)系。夏季的PCA分析(圖5a)表明,兩個主成份累計解釋了環(huán)境因子96.17%的信息,第一主成份(PC1)和第二主成份(PC2)分別解釋了環(huán)境因子87.07%和9.10%的變異,都是與Chl a、溫度和營養(yǎng)鹽呈正相關(guān),與鹽度呈負相關(guān)。超微型浮游生物的豐度與營養(yǎng)鹽濃度、T和Chl a的排序方向呈銳角,說明與這些參數(shù)呈正相關(guān),而與鹽度的排序方向相反或呈鈍角,說明超微型浮游生物的豐度與鹽度呈負相關(guān)。超微型浮游生物的3個類群之間也呈正相關(guān),尤其是HBA和Euk的方向基本一致,表明兩者的關(guān)系非常密切。

圖2 大亞灣夏季和冬季溫度(℃)、鹽度和Chl a濃度(μg·L-1)的分布。立體圖的上下分別代表表層和底層。Fig.2 Distribution of temperature(℃),salinity,and Chl a(μg·L-1)in the surface(the upper)and bottom(the lower)waters of Daya Bay in summer and winter

表1 大亞灣夏季和冬季環(huán)境參數(shù)和Chl a的平均值Tab.1 The average values of environmental parameters and Chl a in summer and winter in Daya Bay

冬季的PCA分析(圖5b)表明,兩個主成份累計解釋了環(huán)境因子84.30%的信息,PC1解釋了環(huán)境因子67.15%的變異,與NH4+濃度呈正相關(guān),與NO2-濃度、溫度和鹽度呈負相關(guān);PC2解釋了環(huán)境因子17.15%的變異,與營養(yǎng)鹽濃度、溫度和Chl a呈正相關(guān),與鹽度和透明度呈負相關(guān)。Euk和HBA的豐度與溫度、NO2-濃度呈負相關(guān),與透明度呈正相關(guān),與Chl a、營養(yǎng)鹽(除NO2-)濃度相關(guān)性不高(夾角接近直角)。Syn與鹽度呈正相關(guān),與營養(yǎng)鹽(除NO2-)和Chl a濃度呈負相關(guān)。HBA和Euk在冬季呈顯著正相關(guān)。

圖3 大亞灣夏季和冬季表層 DIN、PO43-、SiO32-濃度(μmol·L-1)的分布Fig.3 Distribution of DIN,PO43-,and SiO32-(μmol·L-1)in the surface waters of Daya Bay in summer and winter

圖4 大亞灣超微型浮游生物豐度(Syn和Euk單位為×103cells·mL-1,HBA單位為×105cells·mL-1)的分布Fig.4 Distribution of picoplankton in the surface(the upper)and bottom(the lower)waters of Daya Bay in summer and winter.Unit for Syn and Euk is×103cells·mL-1,and unit for HBAis×105cells·mL-1

4 討論

4.1 超微型浮游生物豐度的歷史對比及季節(jié)差異

與大亞灣[20–21]和近岸水域[26–27]的歷史研究一致,我們也未在大亞灣海域發(fā)現(xiàn)Pro的出現(xiàn),這是因為Pro主要生活在寡營養(yǎng)的大洋和開闊水域[28],而大亞灣富營養(yǎng)的海灣條件限制了它的分布。表2比較了本文和南海北部幾個典型近岸海域(包括大亞灣、雷州半島附近、珠江口、北部灣和臺灣海峽中部)超微型浮游生物的豐度范圍和平均值。比較發(fā)現(xiàn),本文檢測的超微型浮游生物的豐度均在歷史研究的豐度范圍之間,Syn豐度均高于Euk,HBA豐度比Syn和Euk高1—2個數(shù)量級。本文夏季Syn和HBA的結(jié)果和Ni等[21]在大亞灣夏季報道的一致,但本文Euk的豐度較低,原因是Ni等[21]的站位都位于沿岸,而本文在灣中部也布設(shè)了采樣點,灣中部Euk的豐度比沿岸低;另外,Euk類群構(gòu)成復(fù)雜[29],兩次研究存在年際和月份的差異,所以也有可能不同航次間存在Euk群落的演替。

夏冬兩季不同的季風和海流特征造成大亞灣環(huán)境因子的季節(jié)差異,進而造成超微型光合生物的季節(jié)變化。大亞灣受東亞季風控制,6—8月為西南季風期,10月—翌年3月為東北季風期,其他月份為季風轉(zhuǎn)換期[33]。受季風的影響,夏季粵東沿岸形成上升流,將深層高鹽冷水帶入大亞灣[33],加之夏季內(nèi)灣的河流徑流較大,因此內(nèi)灣是高溫低鹽高營養(yǎng)鹽水,而灣口是低溫高鹽低營養(yǎng)鹽水[10];冬季源自東海的高營養(yǎng)鹽外海水舌(浙閩沿岸水)從灣西部向灣內(nèi)伸展,并形成順時針方向環(huán)流,因此灣口區(qū)具有高營養(yǎng)鹽特征。從溫鹽平面分布圖看出,夏季表層和底層的溫鹽差別較大,平均差值分別為2.51℃和1.76,但是在冬季,表層和底層的溫鹽相差僅有0.20℃和0.17。這表明夏季大亞灣水體層化較明顯,底層水溫較低,加之光照較弱,所以底層超微型浮游生物的豐度低于表層(P<0.01);冬季的垂直混合劇烈,所以表層和底層超微型浮游生物的豐度沒有顯著差異(P>0.05)。但在冬季,Syn表層和底層高值區(qū)的位置不同,灣西部的大鵬澳附近底層Syn豐度很高,推測是浙閩沿岸水從灣西部底層入侵到大亞灣造成的[8]。

圖5 大亞灣夏季(a)和冬季(b)PCA分析結(jié)果。Si和P分別代表 SiO32-和 PO43-。Fig.5 The results of PCA in summer(a)and winter(b)in Daya Bay.Si and Ppresent SiO32-and PO43-,respectively.

表2 南海北部近岸海域超微型浮游生物的豐度比較Tab.2 Comparison of the picoplankton abundance in coastal areas in the northern of South China Sea

對比兩個季節(jié),冬季超微型浮游生物3個類群的豐度都要低于夏季(除S13外),為夏季的26—30%。冬季平均海表面溫度比夏季低了11.50℃,低溫的限制作用引起超微型浮游生物豐度的降低[34]。兩個季節(jié)DIN濃度差別不大(P<0.05,表1),但是DIN的結(jié)構(gòu)有很大差異,夏季以NH4+為主,冬季以NO3-為主。相關(guān)研究表明,相對于NO3-來說,個體較小的浮游植物優(yōu)先利用水中的NH4+[35],所以夏季更有利于個體較小的超微型浮游生物的生長。此外,冬季的垂直混合加強,使大亞灣(內(nèi)灣以外的區(qū)域)透明度下降,所以超微型浮游生物的生長受到了一定的光限制。綜上,溫度、DIN構(gòu)成和透明度共同造成了大亞灣超微型光合生物的季節(jié)變化。秋季為季風轉(zhuǎn)換期,是夏季和冬季的過渡,Wu等[20]觀測到大亞灣秋季超微型浮游生物3個類群的豐度,恰好居于本文夏季和冬季的豐度之間(表2)。在南海北部的近海海域中,如北部灣[31]、珠江口[30]和臺灣海峽[32],超微型浮游生物的豐度都是夏季高于冬季(表2),和大亞灣的季節(jié)變化規(guī)律一致,說明這幾個海區(qū)超微型浮游生物的季節(jié)變化調(diào)控機制可能相似[36]。

4.2 超微型光合生物的水平分布

超微型浮游生物的分布存在明顯的水平差異。夏季PCA分析結(jié)果表明,超微型浮游生物的豐度與溫度、營養(yǎng)鹽和Chl a呈正相關(guān),而與鹽度呈負相關(guān)。灣口和灣外區(qū)受到低溫高鹽低營養(yǎng)鹽水的外海水的入侵,Syn、Euk和HBA的豐度低于灣口內(nèi)的區(qū)域,表明夏季外海水的影響不利于超微型浮游生物的生長。Chen等[37]觀察到夏季在南海近岸靠近大亞灣灣口的海域,Euk和Syn的豐度要低于本文灣內(nèi)的豐度,佐證了本文的結(jié)果。營養(yǎng)鹽是影響超微型浮游生物分布的一個關(guān)鍵因子。大亞灣超微型浮游生物豐度的高值區(qū)位于灣內(nèi),基本吻合灣內(nèi)的高營養(yǎng)鹽,但灣內(nèi)的S1站和S3站卻比較例外,具體如下文。超微型浮游生物的3個類群都是在S1站(范和港)豐度最高,但該站的營養(yǎng)鹽濃度并不高,有可能是生物吸收消耗的緣故,也有可能該站不是外源營養(yǎng)鹽輸入的“熱點”,在低營養(yǎng)鹽的條件下,超微型浮游生物比大的浮游植物的競爭力強。S3站位于石化基地附近,營養(yǎng)鹽濃度異常高,但該站超微型浮游生物的豐度都較低,結(jié)合文獻報道的這里的δ15N異常值[38],推測石化區(qū)可能排放了某種污染物抑制了超微型浮游生物的生長。從分布圖(圖2,圖4)及PCA分析(圖5)看出,高溫利于超微型浮游生物的生長,但S11站例外。S11站受核電站溫排水的影響,海表面溫度(32.20℃)比鄰近的S10和S12站高1.80—2.40℃,但Syn和Euk的豐度遠低于鄰近站位。謝艷輝等[39]進行室內(nèi)升溫脅迫實驗研究大亞灣核電站溫排水對浮游植物的影響,結(jié)果表明,33℃對Syn和Euk造成了光合損傷且恢復(fù)力弱。本文中S11站位Syn和Euk的低豐度是否是因大亞灣溫排水造成,還需要進一步的研究證實。

冬季超微型浮游生物的分布和夏季有相似之處:在冬季也觀察到石化區(qū)的影響,S3站位DIN異常高,但超微型浮游生物的豐度比周圍站都低;范和港S1站位Euk和HBA的豐度在冬季仍然很高。冬季PCA分析結(jié)果表明,兩個季節(jié)超微型浮游生物的環(huán)境調(diào)控差異很大,冬季超微型浮游生物的豐度和營養(yǎng)鹽呈現(xiàn)負相關(guān)或不相關(guān)。冬季海水混合劇烈,將海底的沉積物再懸浮,造成海水透明度減小的同時,也帶來了豐富的營養(yǎng)鹽[33],因此在灣中部,冬季的營養(yǎng)鹽濃度高于夏季,透明度低于夏季。由此推測,冬季超微型浮游生物的豐度和營養(yǎng)鹽表現(xiàn)出的負相關(guān)或不相關(guān),本質(zhì)可能是受到光的限制。在灣口和灣外,受到高營養(yǎng)鹽浙閩沿岸水的南下入侵[40],NO3-和SiO32-濃度較高,加之透明度高,所以Euk豐度較高。由上述分析可知,PCA分析只是作為一個參考,尤其是當環(huán)境因子不全面時,對PCA結(jié)果的解讀更要結(jié)合實際情況。

本研究中,兩個季節(jié)Euk和HBA呈顯著正相關(guān)(P<0.01),一方面是因為二者存在協(xié)同關(guān)系,Euk以溶解方式釋放的溶解有機物是HBA維持生命活動、進行生長繁殖的營養(yǎng)來源,反過來,HBA又將有機物分解為無機營養(yǎng)鹽供Euk利用[26];另一方面,二者可能受到相同環(huán)境因子調(diào)控。

5 結(jié)論

(1)大亞灣超微型浮游生物3個類群(Euk、Syn和HBA)的豐度夏季高于冬季,受到溫度、DIN組成和透明度的影響。夏季表層豐度明顯高于底層,但冬季海水混合均勻,因此表底層豐度無明顯差異。

(2)總體來說,夏季灣口和灣外區(qū)受到低溫高鹽低營養(yǎng)鹽外海水的影響,3個類群豐度較低,灣內(nèi)高營養(yǎng)鹽基本對應(yīng)高豐度。但石化區(qū)可能存在某種污染物,導致營養(yǎng)鹽較高豐度卻較低。范和港附近營養(yǎng)鹽較低豐度卻較高,可能由于生物吸收作用,或者在低營養(yǎng)條件下超微型浮游生物的競爭力較強。

(3)冬季,表層灣中部和底層大鵬澳的Syn豐度較高,可能受到浙閩沿岸流的底部入侵影響。Euk在灣口及范和港豐度較高,HBA在灣內(nèi)和西部豐度較高。

(4)夏季和冬季Euk和HBA呈顯著正相關(guān),二者可能存在協(xié)同作用或者受相同因素調(diào)控。

致謝:感謝張景平在采樣中給予的幫助,感謝張建林在流式細胞分析中給予的幫助,也感謝周林濱在文章寫作時的指導和建議。

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