白洋淀附著藻類的初級生產力及其與水質的關系

馬牧源,崔麗娟,張曼胤,王雪梅,于一雷,*

1 中國林業(yè)科學研究院濕地研究所,北京 100091 2 濕地生態(tài)功能與恢復北京市重點實驗室,北京 100091 3 西昌學院動物科學學院,西昌 615013

初級生產力(GPP)是指自養(yǎng)生物通過光合作用或化學合成制造有機物的速率。初級生產力不僅是食物鏈(網)的基礎環(huán)節(jié),同時還反映生態(tài)系統(tǒng)的生產潛力[1]。對于湖泊生態(tài)系統(tǒng),初級生產不僅決定湖泊的溶氧狀況,還通過食物鏈(網)直接或間接影響其他生物和化學過程。因此,湖泊的初級生產力是確定湖泊狀態(tài)、揭示湖泊生態(tài)系統(tǒng)結構和功能中不可忽視的重要研究內容[2-3]。湖泊的初級生產者主要由浮游植物、附著植物和大型水生維管束植物及自養(yǎng)細菌組成。附泥藻類(Epipelon),指棲息在柔軟沉積物上的藻類；附植藻類(Epiphyton)，指著生在沉水或挺水植物的外表面的藻類。附植藻類和附泥藻類在氮、磷等營養(yǎng)物質的固定方面起重要作用[4],由于附著藻類可以固定可溶性的氮,磷,因此可以作為氮、磷的匯[5],由于附泥藻類的重要作用,沉積物中的氮、磷常高于表層水[6]。附植藻類和附泥藻類作為淺水湖泊中重要的初級生產者,在碳固定方面起重要作用。如Vis等[7]在圣勞倫斯河拓寬區(qū)域(Lac St. Pierre)的研究顯示,浮游植物和附著藻類對總初級生產的貢獻達到整個水生態(tài)系統(tǒng)的50%。在清水態(tài)湖泊(草型湖泊)中,附著藻類對于初級生產貢獻甚至會超過浮游植物的貢獻[8-9]；Hart和Lovvorn[10]對美國拉勒米流域的湖沼濕地初級生產力的研究表明,浮游植物、附植藻類,附泥藻類的貢獻分別為3%—15%,20%—32%,1%—10%。在向高營養(yǎng)級的能量傳遞過程中,附著藻類起了更重要的作用[11-13]。當前對于湖泊的初級生產研究大多集中在浮游植物群落[14- 17],對于附著藻類初級生產力的研究相對較少[12,18]。研究擬通過對白洋淀附著藻類不同季節(jié)的現(xiàn)存量及初級生產進行測定與估算、分析其與水質指標的關系,為評估人類活動對白洋淀生態(tài)系統(tǒng)代謝的影響提供科學依據。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)概況

白洋淀濕地地處115°38′—116°07′E,38°43′—39°02′N,位于華北平原中部,是華北地區(qū)最大的淺水草型湖泊,流域面積366km2,淀底西高東低,海拔5.5—6.5m(大沽高程),被譽為“華北之腎”。該區(qū)屬暖溫帶季風氣候,多年平均氣溫7.3—12.7℃,年降水量563.9mm,降雨年際變化大,且年內分配不均,80%的雨量集中在6—8月。年平均蒸發(fā)量為1369mm,遠大于降水量。近年來,9條入淀河流中,僅府河常年有水,其余河流基本斷流或季節(jié)性有水。白洋淀主要由水域、蘆葦沼澤、臺田以及淺灘湖濱帶組成,面積分別占淀區(qū)總面積的50%,36%和14%[19]。蘆葦在白洋淀的分布面積約為6000hm2,是白洋淀分布面積最大、最典型的水生植被。

1.2 采樣點和采樣方法

圖1 白洋淀濕地及其采樣點分布示意圖 Fig.1 Location of the Baiyangdian Lake and sampling sites S1—府河入淀口；S2—南劉莊；S3—燒車淀；S4—王家寨；S5—棗林莊；S6—圈頭； S7—采蒲臺； S8—端村

根據白洋淀的自然條件及村落分布特征,選取8個采樣點(圖1)。本研究在2014—2015年不同季節(jié)(11月,4月,6月,8月)分別在8個監(jiān)測點收集附植藻類、附泥藻類用于生物量調查。選擇白洋淀典型水生植物蘆葦作為附植藻類的基質,收集水下40—60cm處的蘆葦莖,所選蘆葦直徑不小于1cm,用刷子刮取蘆葦上的附著藻類,并記錄蘆葦直徑以計算附著面積。用塑料鏟挖取底泥,刮取開敞淺水區(qū)域處(40cm<水深<80cm)約1mm厚表層泥樣獲得附泥藻類,并記錄刮取面積。兩種附著藻類在各采樣點均設3個重復,所采集的附著藻類用經0.2μm濾膜過濾的采樣區(qū)域過濾水懸浮,并冷藏保存至實驗室測定其葉綠素a含量(chla)及無灰干重(AFDW)。

1.3 水樣理化指標測定

現(xiàn)場測定水深(D)、塞氏盤深度(SD)、水溫(T)、溶解氧(DO)。同步采集水樣,實驗室測定氨氮(NH4-N),硝氮(NO3-N),總氮(TN),總磷(TP),高錳酸鹽指數(CODMn)及水體中的葉綠素(chla)等指標,參照《水和廢水監(jiān)測分析方法(第四版)》進行樣品保存及測定。

1.4 生物量測定

附植藻類葉綠素a(chla1)和附泥藻類葉綠素a(chla2):采用熱乙醇反復凍融法提取,并通過分光光度法進行測定,用μg/cm2表征。

附植藻類無灰干重(AFDW1)和附泥藻類無灰干重(AFDW2):分別取3份附著藻類平行樣品用2mL蒸餾水懸浮,然后用孔徑為0.2μm的玻璃纖維膜過濾,并105℃干燥24h后稱干重(W1),500℃馬弗爐內烘干1h后稱量樣品灰(W2),通過(W1-W2)/采樣面積來計算無灰干重[20],用g/m2表征。

1.5 原位附著藻類初級生產力測定與計算

附著藻類的初級生產力采用密閉箱法進行估算。將3組(2L,透明和不透明各一個)有機玻璃箱置于各采樣點,通過具有自動記錄功能的溶氧儀測定不透明玻璃箱和透明玻璃箱中24h的溶氧變化,假定光照與黑暗條件下的呼吸強度相等,就可根據的溶氧變化計算出光合作用與呼吸作用的強度(公式1,2)。透明箱24h溶氧變化即凈初級生產力(NPP),不透明箱24h溶氧變化即為呼吸速率(R),兩者相加則計算出總初級生產力(GPP)。根據光合作用方程,將氧換算成固定的碳值,乘以系數0.35。其中附著藻類的GPP、R和NPP均用mgC m-2d-1表示。

附植藻類的初級生產力(GPP1) 呼吸速率(R1)和凈初級生產力(NPP1)：將直徑不小于1cm附有藻類的蘆葦段(長5cm)與過濾后的湖水共同置于密閉箱內中,并記錄蘆葦表面積。附泥藻類的初級生產力(GPP2)、呼吸速率(R2)和凈初級生產力(NPP2)：用經過清洗的直徑為3cm的玻璃圓盤鏟起附有藻類的薄層底泥,使底泥均勻地覆蓋住玻璃板,并將其平置于裝滿過濾后湖水(32μm篩網)的密閉箱中,并記錄底泥覆蓋面積。

(1)

(2)

式1,2中,C0為水體中溶氧的初始濃度(mg/L),Cw為24小時后透明箱中的溶氧濃度(mg/L),Cb為24h后不透明箱中的溶氧濃度(mg/L),Vw為透明箱中湖水體積,Vb為不透明箱中湖水體積,Sw為透明箱中藻類附著面積(m2),Sb為不透明箱中附著藻類的面積(m2),Tw為光照時間(h)。

1.6 數據處理及分析

采用多元方差分析對于不同時間、不同地點的附著藻類生物量、初級生產的顯著性進行檢驗,并通過事后多重比較進一步判斷各變量間差異的顯著性。附植藻類和附泥藻類之間的差異顯著性主要通過重復測量方差分析(Repeated measures ANOVAs)進行檢驗。為便于比較,將水質參數及附著藻類生物量和初級生產歸一化,采用CANOCO 4.5對附著藻類與環(huán)境因子的排序進行分析。首先對附著藻類生物量和初級生產進行除趨勢對應分析(Detrended correspondence analysis,DCA), 以確定附著藻類分布模型(如排序軸長度>4,選擇單峰模型CCA,反之,則選擇線性模型RDA)。本研究中除趨勢對應分析結果表明,排序軸長度小于3,因此選用基于RDA進行排序分析,同時采用向前引入法逐步篩選出顯著相關的環(huán)境變量,每一步都采用蒙特卡羅置換進行檢驗。

2 結果

2.1 白洋淀水質狀況

白洋淀各采樣點的水質指標測定結果見表1。根據地表水環(huán)境質量標準(GB3838—2002),白洋淀為劣V類水體。超過地表水環(huán)境質量標準III類標準的指標為TN、NH4-N、TP和CODMn。2014—2015年白洋淀各水質參數具有明顯的時間異質性(表1),6月和8月水質較差,4月和11月相對較好。除pH、T外其余水質指標在各采樣點間變化較大。棗林莊(S5)、采蒲臺(S7)水質狀況較好,TN、NH4-N、TP和CODMn的范圍分別為2.16—5.92mg/L,1.39—4.51mg/L,0.09—0.29mg/L和4.13—7.31mg/L；入淀口(S1)和南劉莊(S2)水質最差,TN、NH4-N,TP和CODMn的范圍分別為0.29—8.95mg/L,4.85—6.99mg/L,0.24—0.74mg/L和5.84—12.31mg/L。

表1 采樣點水質狀況

2.2 白洋淀附著藻類生物量與初級生產力的時空分布

2.2.1 附著藻類葉綠素a的時空分布

附植藻類和附泥藻類的平均葉綠素a在不同采樣期的變化范圍分別為34.83—245.22μg/cm2和26.08—297.40μg/cm2。附著藻類葉綠素a在不同季節(jié)均存在顯著差異(表2),事后多重比較結果表明,8月>6月>11月>4月,其中,4月與11月之間無顯著差異,其余采樣期差異顯著(圖2,P<0.05)。兩種附著藻類相比,chla1和chla2在不同季節(jié)呈顯著差異(Repeated measures ANOVA,F=96.34,P<0.001)。在溫度較低的4月和11月,chla1>chla2, 在6月和8月則是chla2> chla1。

表2 附著藻類生物量多變量方差分析結果

附植藻類的葉綠素a在不同地點呈顯著差異(表2)。附植藻類的葉綠素a平均大小依次為：S2>S1>S8>S4>S6>S3>S7>S5,其中S2、S1顯著高于S7、S5(圖3,LSD,P<0.05)。附泥藻類的葉綠素a平均大小依次為：S2>S1>S8>S6>S4>S3>S5>S7,但不同地點間無顯著差異(圖3)。兩種附著藻類相比,chla1和chla2在不同地點間無顯著差異(Repeated measures ANOVA,F=1.213,P=0.304),在所有采樣點chla2均略高于chla1。

圖3 2014—2015年白洋淀附著藻類葉綠素a的空間分布 Fig.3 Spatial distribution of chlorophyll a of periphyton in Baiyangdian Lake in 2014—2015

2.2.2 附著藻類無灰干重(AFDW)的時空分布

附植藻類和附泥藻類的平均AFDW在不同采樣期的變化范圍分別為0.46—5.21g/m2和0.61—5.81g/m2。兩種附著藻類AFDW均呈現(xiàn)出顯著的時間異質性(表2), 事后多重比較結果表明：附植藻類AFDW為8月>6月>11月>4月,其中,8月和6月無顯著差異,其他采樣期差異顯著(圖4,LSD,P<0.05)；附泥藻類AFDW所有采樣期均差異顯著(圖4,LSD,P<0.05),8月>6月>11月>4月。兩種附著藻類的AFDW也都存在顯著的空間異質性(表2)。附植藻類的AFDW平均大小依次為：S2>S8>S1>S4>S6>S3>S7>S5,其中S2顯著高于S3、S5和S7(圖5,LSD,P<0.05)；附泥藻類的AFDW平均大小依次為：S1>S2>S8>S4>S6>S3>S7>S5,其中S1和S2均顯著高于S3,S5和S7(圖5,LSD,P<0.05)。比較兩種附著藻類的AFDW可以看出,附植藻類和附泥藻類隨時間、地點變化趨勢相似,AFDW1略低于AFDW2,但二者在不同采樣時間(Repeated measures ANOVA,F=2.137,P=0.101)不同采樣地點并無顯著差異(Repeated measures ANOVA,F=1.411,P=0.211)。

圖4 2014—2015年白洋淀附著藻類無灰干重的時間變化 Fig.4 Temporal changes of ash-free dry weight of periphyton in Baiyangdian Lake in 2014—2015

圖5 2014—2015年白洋淀附著藻類無灰干重的空間分布 Fig.5 Spatial distribution of ash-free dry weight of periphyton in Baiyangdian Lake in 2014—2015

2.2.3 白洋淀附著藻類初級生產力的時空分布

附植藻類和附泥藻類的平均GPP在不同采樣期的變化范圍分別為203.6—1007.2mgC m-2d-1,177.20—920.30mgC m-2d-1；R分別為184.30—1145.30mgC m-2d-1和169.20—1081.60mgC m-2d-1；NPP分別為-188.20—52.78mgC m-2d-1和-217.60—43.20mgC m-2d-1。兩種附著藻類的GPP、R和NPP在不同季節(jié)均存在顯著差異(表3)。事后多重比較表明：GPP1,GPP2,R1和R2均為8月>6月>4月>11月,其中僅4月和11月無顯著差異,其余采樣期均呈顯著差異(圖6—7,LSD,P<0.05)； NPP1和NPP2為4月>11月>6月>8月,其中4月和11月顯著高于6月和8月(圖8,LSD,P<0.05)。NPP在6月,8月為負值,4月和11月略高于0,表明白洋淀在6、8月以異養(yǎng)代謝群落為主；在4、11月則以自養(yǎng)群落為主。

表3 附著藻類生物量多變量方差分析結果

附植藻類的GPP,R和NPP在空間上存在顯著差異(表3)。附植藻類的平均GPP排序為S1>S2>S4>S6>S8>S3>S7>S5,其中S1,S2和S4顯著高于S5,S7(圖9,LSD,P<0.05)；R排序為S1>S2>S8>S4>S6>S3>S7>S5,其中S1,S2顯著高于S3,S5和S7(圖10,LSD,P<0.05)。NPP排序為S5>S7>S3>S6>S4>S8>S2>S1,其中S5和S7的NPP大于0,其余點位的4個采樣期的平均值均小于0,S5顯著高于S1(圖11,LSD,P<0.05)。附泥藻類的GPP和R在不同采樣點呈顯著差異,凈初級生產(NPP2)無顯著差異(表3)。各采樣點GPP2的排序為S1>S2> S8>S4>S6>S3>S7>S5,其中S3,S7,S5顯著低于其他各采樣點(圖9,LSD,P<0.05)；R2的排序為S1>S2>S4>S6>S8>S3 >S5> S7,其中S1,S2顯著高于S3,S5和S7(圖10,LSD,P<0.05)。只有棗林莊(S5),采蒲臺(S7)的兩種附著藻類不同季節(jié)的NPP的均值大于0(圖11),表明這兩個采樣點的附著生物都以自養(yǎng)群落為主。兩種附著藻類相比,GPP1與GPP2,R1與R2, NPP1與NPP2在不同采樣時間呈顯著差異(Repeated measures ANOVA,P<0.001),但在不同地點無顯著差異(Repeated measures ANOVA,P>0.05),表明相似的環(huán)境條件下,基質對附著藻類初級生產的影響較小。Pearson相關性檢驗表明,白洋淀的兩種附著藻類的各代謝指標顯著相關(表4)。

圖6 2014—2015年白洋淀附著藻類總初級生產的時間變化 Fig.6 Temporal changes of the gross primary productivity of periphyton in Baiyangdian Lake in 2014—2015

圖7 2014—2015年白洋淀附著藻類呼吸速率的時間變化 Fig.7 Temporal changes of the respiration rate of periphyton in Baiyangdian Lake in 2014—2015

圖8 2014—2015年白洋淀附著藻類凈初級生產的時間變化 Fig.8 Temporal changes of the net primary production of periphyton in Baiyangdian Lake in 2014—2015

圖9 2014—2015年白洋淀附著藻類總初級生產的空間分布 Fig.9 Spatial distributions of the gross primary productivity of periphyton in Baiyangdian Lake in 2014—2015

2.4 白洋淀附著藻類初級生產力與環(huán)境因子的關系

將附著藻類的生物量和初級生產(chla1,chla2,AFDW1,AFDW2,GPP1,GPP2,R1,R2,NPP1和NPP2)共10個指標作為功能指標,DCA排序結果顯示4個排序軸長度都小于3,因此選擇RDA方法對白洋淀附著藻類初

圖10 2014—2015年白洋淀附著藻類呼吸速率的空間分布 Fig.10 Spatial distributions of the respiration rate of periphyton in Baiyangdian Lake in 2014—2015

圖11 2014—2015年白洋淀附著藻類凈初級生產的空間分布 Fig.11 Spatial distributions of net primary productivity of periphyton in Baiyangdian Lake in 2014—2015

指標Parameter附植藻類總初級生產Epiphytonnetprimaryproductivity附植藻類呼吸速率Epiphytonrespirationrate附植藻類凈初級生產Epipelongrossprimaryproductivity附泥藻類總初級生產Epipelongrossprimaryproductivity附泥藻類呼吸速率Epipelonrespirationrate附植藻類總初級生產Epiphytongrossprimaryproductivity(GPP1)1．00附植藻類呼吸速率Epiphytonrespirationrate(R1)0．991??1．00附植藻類凈初級生產Epiphytonnetprimaryproductivity(NPP1)-0．85??-0．912??1．00附泥藻類總初級生產Epipelongrossprimaryproductivity(GPP2)0．966??0．953??-0．804??1．00附泥藻類呼吸速率Epipelonrespirationrate(R2)0．973??0．983??-0．901??0．978??1．00附泥藻類凈初級生產Epipelonnetprimaryproductivity(NPP2)-0．815??-0．877??0．969??-0．752??-0．872??

**, 在0.01水平(雙側)上顯著相關

級生產與環(huán)境因子進行相關性分析。環(huán)境因子軸與功能排序軸的相關系數分別為0.98和0.87；兩個功能排序軸近似垂直,相關系數為-0.04,兩個環(huán)境排序軸的相關系數為0(表5),說明排序軸與環(huán)境因子間線性結合的程度較好地反映了附著生物功能與環(huán)境因子之間的關系,排序結果可靠[21]。首先對彼此強相關(R≥0.85,P<0.001)的環(huán)境因子進行篩選,再利用向前引入法對環(huán)境因子進行逐步篩選,Monte Carlo置換檢驗結果顯示,共有8個環(huán)境因子達到顯著水平,分別為TP(F=802.18,P=0.002),chla(F=20.19,P=0.002), NH4-N (F=6.28,P=0.002),T(F=4.91,P=0.014),pH (F=3.34,P=0.036),DO(F=7.07,P=0.006),SD(F=4.86,P=0.032), N/P (F=3.27,P=0.049)。附著藻類的生物量、初級生產與水質的相關關系的91.1%體現(xiàn)在第一排序軸上(表6),8個水質參數共解釋了93.1%的總特征值,表明這8個環(huán)境因子對附著生物的生物量與初級生產的分布起主導作用。

表5 前兩個排序軸和環(huán)境因子之間的相關系數

*在0.05水平上顯著相關;**在0.01水平上顯著相關

表6 附著生物與環(huán)境因子的RDA排序結果

白洋淀附著藻類與環(huán)境因子之間的關系可以很好的在RDA排序中表現(xiàn)出來(圖12).第一排序軸與TP和chla呈顯著正相關,與SD和N/P呈顯著負相關,代表富營養(yǎng)化的梯度變化。在圖12中從左到右,隨著富營養(yǎng)化程度的增加,附著生物生物量(chla與AFDW)、總初級生產和呼吸速率相應增加,凈初級生產相應減少；第二排序軸與pH、DO呈顯著負相關。圖12中,從上到下,隨著pH和DO的增加,附著生物的總初級生產和凈初級生產相應增加。

圖12 附著藻類初級生產與水質參數間的RDA排序圖Fig.12 RDA ordination of periphyton primary production and water quality parameters

3 討論

附著藻類初級生產力和群落代謝是水生態(tài)系統(tǒng)中能量由初級生產者向高級營養(yǎng)水平轉化或流動的基礎。許多研究都表明附著藻類對于湖泊代謝具有重要意義。在早期的湖沼學研究中十分重視附著藻類在湖泊生態(tài)系統(tǒng)功能中的重要貢獻[22-23],然而,近幾十年來,學者們對浮游植物的重視遠超附著藻類[24-25],因此,我們對湖泊中附著藻類的貢獻仍需深入研究[26]。

3.1 白洋淀附著藻類的光合作用

附著藻類的生物量和光合作用具有明顯的時空異質性,這種異質性不僅表現(xiàn)在不同的湖泊之間,也表現(xiàn)在同一湖泊內部(表7)。與其他淺水湖泊相比,白洋淀附著藻類總初級生產處在比較高的水平,但凈初級生產則處于較低水平。這與不同湖泊的營養(yǎng)水平及污染程度密切相關?？傮w說來,富營養(yǎng)化程度越高的湖泊初級生產越高。通常,污水帶,呼吸作用要遠超過其初級生產,越靠近清水區(qū),生產力和呼吸量都會下降,總初級生產與呼吸作用相當[37]。自2014年下半年,安新縣制定出臺了《清網行動實施方案》以規(guī)范白洋淀水產養(yǎng)殖秩序,逐步對淀區(qū)的網箱、網欄養(yǎng)殖進行清理和拆除,使得白洋淀水質明顯改善,因此與2009—2010相比,2014—2015年的附著生物的呼吸作用明顯減少,凈初級生產顯著增加。

表7 淺水湖泊、濕地中附著藻類年初級生產力比較

附著藻類的現(xiàn)存量和初級生產力是藻類生產能力的重要體現(xiàn),白洋淀附著藻類的現(xiàn)存量和初級生產力的時空變化表明在營養(yǎng)鹽濃度較高的水域附著藻類現(xiàn)存量大、生產力高,營養(yǎng)鹽濃度較低的水域附著藻類的生產力相對較低。白洋淀中兩種附著藻類的GPP與R均顯著相關(表7),這種現(xiàn)象多發(fā)生在富營養(yǎng)化水體中,主要是由于湖泊中的生物需要利用自養(yǎng)生物合成的有機物以維持呼吸速率,而在貧營養(yǎng)湖泊中,由于GPP較低,呼吸仍要依靠外來有機物的輸入[38],在該種情況下,GPP與R之間的耦合取決于湖泊外部和內部的其他變量。而外部和沉積物中有機物的輸入會更多地影響呼吸速率,從而使得二者的相關性進一步降低[39]。棗林莊、燒車淀和采蒲臺的附著藻類群落的P/R≈1,說明其初級生產所消耗的營養(yǎng)元素絕大多數甚至全部來源于群落內部物質的循環(huán),而非對上層水體中營養(yǎng)物質的吸收。盡管如此,卻不可輕視附著藻類在生態(tài)系統(tǒng)中的作用,水體底層除自身生產的有機物外,還接納了來自上層的有機顆粒,附著藻類是整個水生態(tài)系統(tǒng)分解者最為集中的區(qū)域,擔負著物質循環(huán)中分解環(huán)節(jié)的主要任務,因此附著藻類起到了一個活的營養(yǎng)庫的作用。通過光合作用附著藻類固定群落中分解產生的無機營養(yǎng),再通過食物鏈在群落內形成物質循環(huán),使得營養(yǎng)物質在群落內部有效地再循環(huán)和保存,從而減少對群落之外水體的營養(yǎng)排放。

3.2 營養(yǎng)鹽及N/P對附著藻類的影響

許多環(huán)境因子都與附著藻類代謝的時空分布變化密切相關[40],如基質的類型、風速與風向、光照、有無大型水生植物、河流的匯入以及湖泊周邊的陸生植被等都會影響附著藻類的結構和功能[41-43],但在眾多因子中,營養(yǎng)鹽濃度的作用顯得尤為突出[44]。從RDA分析中可以看出,兩種附著藻類的AFDW, GPP和R與富營養(yǎng)化程度(第一排序軸)顯著相關,相比之下,NPP與第一軸的相關性相對較低(圖8)。這表明NPP除了受營養(yǎng)鹽的影響以外,比起AFDW GPP和R更易受到更多其他環(huán)境因素的影響,如pH,DO, 光照,其他消費者等。氮磷等營養(yǎng)鹽與功能軸的相關性明顯高于透明度(表5),這說明在白洋淀中,相比于光,營養(yǎng)物質對附著藻類的影響更大。這與太湖[45]、東湖[28]及丹麥湖泊[9]結果較為一致。

3.3 附著藻類與浮游藻類的關系

在附著藻類與環(huán)境因子的RDA分析中,浮游藻類葉綠素a與功能排序軸顯著相關,相關系數為0.92(表5)。這是因為在附著藻類和浮游藻類GPP之間存在一種代償權衡的關系,浮游植物會影響附著生物對光的利用[37]。在很多情況下,附著藻類的生長主要是受到光的限制,而不是營養(yǎng)物質的限制。尤其是附泥藻類的營養(yǎng)需求通過內沉積物的礦化作用即可滿足[46]。因此,相比之下,營養(yǎng)物質更易引起浮游植物的生長繁殖,并因此降低了水體的透明度,從而抑制了附著藻類的初級生產。因此僅通過浮游植物計算全湖的初級生產可能會造成對整個湖泊初級生產的高估[47]。但在本研究中,附著藻類的采集區(qū)都在非常淺的水域,光并非限制因子,此時,營養(yǎng)物質在促進浮游植物初級生產的同時也會促進附著藻類初級生產的增長[46, 48]。有研究表明：當水體中的磷濃度小于0.01mg/L時,附著藻類初級生產主要取決于光的減弱程度,當磷濃度低于這個水平,增加營養(yǎng)物質可能會增加附著藻類的初級生產[46],也可能沒什么影響[49]。但當磷濃度在0.01—0.1mg/L,或磷負荷達到2—5mg m-2d-1時,浮游植物對光的遮擋就會影響附著藻類的初級生產,使得附著藻類初級生產減少,進而促進沉積物中營養(yǎng)物質的釋放從而使得浮游植物生產進一步升高[46]。在本研究中,白洋淀的磷濃度在0.04—0.74 mg/L之間,隨著磷濃度的增加,浮游植物增加,附著藻類的初級生產隨之增加,這與許多研究的變化趨勢是一致的[50-51]。

4 結論

2014—2015年白洋淀附植藻類和附泥藻類的年均chla分別為128.14和151.74μg/cm2,AFDW為2.49和2.79g/m2；GPP分別為494.20mgC m-2d-1和474.45mgC m-2d-1,R為522.63mgC m-2d-1和508.98mgC m-2d-1,NPP為-28.44mgC m-2d-1和-34.52mgC m-2d-1。附著藻類的生物量和初級生產具有顯著的時空異質性,8月最高,6月次之,4月和11月最低；空間分布呈自西向東遞減的趨勢,在府河入淀口和南劉莊處最高,棗林莊和采蒲臺最低；水質較好的區(qū)域NPP為正值,表明這些區(qū)域以自養(yǎng)型群落為主,水質較差的區(qū)域NPP為負值,以異養(yǎng)型群落為主。附著藻類的生物量和初級生產主要受到總磷、 浮游植物葉綠素a、 高錳酸鹽指數、氨氮、水溫、透明度、溶解氧和氮磷比這8個水質因子的影響。

[1] 胡勇軍, 孫剛, 韓德復. 長春南湖水生生態(tài)系統(tǒng)的初級生產(I)—浮游植物. 東北師大學報: 自然科學版, 2001, 33(2): 80- 83.

[2] 王驥, 沈國華. 武漢東湖浮游植物的初級生產力及其與若干生態(tài)因素的關系. 水生生物學集刊, 1981, 7(3): 295- 311.

[3] 秦伯強. 湖泊生態(tài)恢復的基本原理與實現(xiàn). 生態(tài)學報,2007,27(11):4848- 4858.

[4] Flipo N, Rabouille C, Poulin M, Even S, Tusseau-Vuillemin M H, Lalande M. Primary production in headwater streams of the seine basin: the grand morin river case study. Science of the Total Environment, 2007, 375(1/3): 98- 109.

[5] Goldsborough L G, Hickman M. A comparison of periphytic algal biomass and community structure onScirpusvalidusand on a morphologically similar artificial substratum. Journal of Phycology, 1991, 27(2): 196- 206.

[6] Duthie H C. A study of the distribution and periodicity of some algae in a bog pool. Journal of Ecology, 1965, 53(2): 343- 359.

[7] Vis C, Hudon C, Carignan R, Gagnon P. Spatial analysis of production by macrophytes, phytoplankton and epiphyton in a large river system under different water-level conditions. Ecosystems, 2007, 10(2): 293- 310.

[8] Ivanova E A, Anishchenko O V, Glushchenko L A, Gaevsky N A, Kolmakov V I.Contribution of different groups of autotrophs to the primary production of the mountain Lake Oiskoe. Contemporary Problems of Ecology, 2014, 7(4): 397- 409.

[9] Liboriussen L, Jeppesen E. Temporal dynamics in epipelic, pelagic and epiphytic algal production in a clear and a turbid shallow lake. Freshwater Biology, 2003, 48(3): 418- 431.

[10] Hart E A, Lovvorn J R. Vegetation dynamics and primary production in saline, lacustrine wetlands of a rocky mountain basin. Aquatic Botany, 2000, 66(1): 21- 39.

[11] Ask J, Karlsson J, Persson L, Ask P, Bystr?m P, Jansson M. Whole-lake estimates of carbon flux through algae and bacteria in benthic and pelagic habitats of clear-water lakes. Ecology, 2009, 90(7): 1923- 1932.

[12] Ask J, Karlsson J, Jansson M. Net ecosystem production in clear-water and brown-water lakes. Global Biogeochemical Cycles, 2012, 26(1): GB1017.

[13] Karlsson J, S?wstr?m C. Benthic algae support zooplankton growth during winter in a clear-water lake. Oikos, 2009, 118(4): 539- 544.

[14] Allende L, Tell G, Zagarese H, Torremorell A, Pérez G, Bustingorry J, Escaray R, Izaguirre I. Phytoplankton and primary production in clear-vegetated, inorganic-turbid, and algal-turbid shallow lakes from the pampa plain (Argentina). Hydrobiologia, 2009, 624(1): 45- 60.

[15] Torremorell A, Llames M E, Pérez G L, Escaray R, Bustingorry J, Zagarese H. Annual patterns of phytoplankton density and primary production in a large, shallow lake: the central role of light. Freshwater Biology, 2009, 54(3): 437- 449.

[16] Dubourg P, North R L, Hunter K, Vandergucht D M, Abirhire O, Silsbe G M, Guildford S J, Hudson J J. Light and nutrient co-limitation of phytoplankton communities in a large reservoir: lake Diefenbaker, Saskatchewan, Canada. Journal of Great Lakes Research, 2015, 41: 129- 143.

[17] 邢鵬,孔繁翔,曹煥生,張民. 太湖浮游細菌與春末浮游藻類群落結構演替的相關分析. 生態(tài)學報,2007, 27(5): 1696- 1702.

[18] Vadeboncoeur Y, Peterson G, Vander Zanden M J, Kalff J. Benthic algal production across lake size gradients: Interactions among morphometry, nutrients, and light. Ecology, 2008, 89(9): 2542- 2552.

[19] 劉春蘭,謝高地,肖玉. 氣候變化對白洋淀濕地的影響. 長江流域資源與環(huán)境, 2007, 16 (2): 245- 250.

[20] Morin S, Coste M, Delmas F. A comparison of specific growth rates of periphytic diatoms of varying cell size under laboratory and field conditions. Hydrobiologia, 2008, 614(1): 285- 297.

[21] ter Braak C J F. Canonical correspondence analysis: a new eigenvector technique for multivariate direct gradient analysis. Ecology, 1986, 67(5): 1167- 1179.

[22] Lindeman R L. The trophic-dynamic aspect of ecology. Ecology, 1942, 23(4): 399- 417.

[23] Forbes S A. The lake as a microcosm. Illinois Natural History Survey Bulletin, 1925, 15(9): 537- 550. Vadeboncoeur Y, Vander Zanden M J, Lodge D M. Putting the lake back together: reintegrating benthic pathways into lake food web models: lake ecologists tend to focus their research on pelagic energy pathways, but, from algae to fish, benthic organisms form an integral part of lake food webs. BioScience, 2002, 52(1): 44- 54.

[24] Lodge D M, Blumenshine S C, Vadeboncoeur Y. Insights and application of large-scale, long-term ecological observations and experiments//Resetarits W J J, Bernardo J, eds. The State of Experimental Ecology: Questions Levels and Approaches. London: Oxford University Press, 1998: 202- 205.

[25] Stevenson R J, Bothwell M L, Lowe R L, Thorp J H. Algal Ecology: Freshwater Benthic Ecosystem. San Diego, United States: Academic Press, 1996: 3- 30

[26] Odum H T. Primary production in flowing waters. Limnology and Oceanography, 1956, 1(2): 102- 117.

[27] 馬牧源. 白洋淀流域生物膜群落對人為干擾的響應[D]. 北京: 北京師范大學, 2011.

[28] 裴國鳳, 洪曉星. 東湖底棲藻類群落的初級生產力. 中南民族大學學報: 自然科學版, 2010, 29(4): 27- 31.

[29] Ge J W, Wu S Y, Touré D, Cheng L M, Miao W J, Cao H F, Pan X Y, Li J F, Yao M M, Feng L. Analysis on biomass and productivity of epilithic algae and their relations to environmental factors in the Gufu River basin, Three Gorges Reservoir area, China. Environmental Science and Pollution Research, 2015: 1- 12, doi: 10.1007/s11356-015- 4112- 8. (in Press)

[30] Brothers S M, Hilt S, Meyer S, K?hler J. Plant community structure determines primary productivity in shallow, eutrophic lakes. Freshwater Biology, 2013, 58(11): 2264- 2276.

[31] Mehner T, Attermeyer K, Brauns M, Brothers S, Diekmann J, Gaedke U, Grossart H P, K?hler J, Lischke B, Meyer N, Scharnweber K, Syv?ranta J, Vanni M J, Hilt S. Weak response of animal allochthony and production to enhanced supply of terrestrial leaf litter in nutrient-rich lakes. Ecosystems, 2016, 19(2): 311- 325.

[32] Vadeboncoeur Y, Lodge D M, Carpenter S R. Whole-lake fertilization effects on distribution of primary production between benthic and pelagic habitats. Ecology, 2001, 82(4): 1065- 1077.

[33] Murdock J N, Shields F D Jr, Lizotte R E Jr. Periphyton responses to nutrient and atrazine mixtures introduced through agricultural runoff. Ecotoxicology, 2013, 22(2): 215- 230.

[34] Vesterinen J, Devlin S P, Syv?ranta J, Jones R I. Accounting for littoral primary production by periphyton shifts a highly humic boreal lake towards net autotrophy. Freshwater Biology, 2016, 61(3): 265- 276.

[35] Sager L. Measuring the trophic status of ponds: relationships between summer rate of periphytic net primary productivity and water physico-chemistry. Water Research, 2009, 43(6): 1667- 1679.

[36] Rodríguez P, Pizarro H. Phytoplankton and periphyton production and its relation to temperature in a humic lagoon. Limnologica-Ecology and Management of Inland Waters, 2015, 55: 9- 12.

[37] Vadeboncoeur Y, Steinman A D. Periphyton function in lake ecosystems. The Scientific World Journal, 2002, 2: 1449- 1468.

[38] Hanson P C, Bade D L, Carpenter S R, Kratz T K. Lake metabolism: relationships with dissolved organic carbon and phosphorus. Limnology and Oceanography, 2003, 48(3): 1112- 1119.

[39] Solomon C T, Bruesewitz D A, Richardson D C, Rose K C, Van de Bogert M C, Hanson P C, Kratz T K, Larget B, Adrian R, Babin B L, Chiu C Y, Hamilton D P, Gaiser E E, Hendricks S, Istvànovics V, Laas A, O′Donnell D M, Pace M L, Ryder E, Staehr P A, Torgersen T, Vanni M J, Weathers K C, Zhu G W. Ecosystem respiration: drivers of daily variability and background respiration in lakes around the globe. Limnology and Oceanography, 2013, 58(3): 849- 866.

[40] Van de Bogert M C, Bade D L, Carpenter S R, Cole J J, Pace M L, Hanson P C, Langman O C. Spatial heterogeneity strongly affects estimates of ecosystem metabolism in two north temperate lakes. Limnology and Oceanography, 2012, 57(6): 1689- 1700.

[41] Laas A, N?ges P, K?iv T, N?ges T. High-frequency metabolism study in a large and shallow temperate lake reveals seasonal switching between net autotrophy and net heterotrophy. Hydrobiologia, 2012, 694(1): 57- 74.

[42] Muduli P R, Kanuri V V, Robin R S, Kumar B C, Patra S, Raman A V, Rao G N, Subramanian B R. Spatio-temporal variation of CO2emission from chilika lake, a tropical coastal lagoon, on the east coast of India. Estuarine, Coastal and Shelf Science, 2012, 113: 305- 313.

[43] They N H, da Motta Marques D, Souza R S. Lower respiration in the littoral zone of a subtropical shallow lake. Frontiers in Microbiology, 2012, 3: 434.

[44] 張景平,黃小平. 海草附生藻類生物量的主要影響因子. 生態(tài)學報,2009,29(10): 5611- 5617.

[45] 宋玉芝, 秦伯強, 高光. 氮及氮磷比對附著藻類及浮游藻類的影響. 湖泊科學, 2007, 19(2): 125- 130.

[46] J?ger C G, Diehl S. Resource competition across habitat boundaries: asymmetric interactions between benthic and pelagic producers. Ecological Monographs, 2014, 84(2): 287- 302.

[47] Daniels W C, Kling G W, Giblin A E. Benthic community metabolism in deep and shallow arctic lakes during 13 years of whole-lake fertilization. Limnology and Oceanography, 2015, 60(5): 1604- 1618.

[48] Hansson L A. Factors regulating periphytic algal biomass. Limnology and Oceanography, 1992, 37(2): 322- 328.

[49] Genkai-Kato M, Vadeboncoeur Y, Liboriussen L, Jeppesen E. Benthic-planktonic coupling, regime shifts, and whole-lake primary production in shallow lakes. Ecology, 2012, 93(3): 619- 631.

[50] 張晶, 劉存歧. 金魚藻附生生物初級生產力的研究. 環(huán)境科學與技術, 2015, 38(9): 24- 29.

[51] McCormick P V, O′Dell M B, Shuford R B E III, Backus J G, Kennedy W C. Periphyton responses to experimental phosphorus enrichment in a subtropical wetland. Aquatic Botany, 2001, 71(2): 119- 139.