兩種根際促生菌在不同氮磷條件下對(duì)油菜生長(zhǎng)和養(yǎng)分吸收的影響①

王 丹，趙學(xué)強(qiáng)，鄭春麗*，沈仁芳

(1 內(nèi)蒙古科技大學(xué)生命科學(xué)與技術(shù)學(xué)院，內(nèi)蒙古包頭 014010；

2土壤與農(nóng)業(yè)可持續(xù)發(fā)展國(guó)家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室(中國(guó)科學(xué)院南京土壤研究所)，南京 210008)

我國(guó)是世界油菜主產(chǎn)國(guó)，油菜種植面積和總產(chǎn)量均居世界首位[1]。油菜是產(chǎn)油效率最高的油料作物之一，菜籽油占國(guó)產(chǎn)油料作物產(chǎn)油量的 57.2%，在食用油供給的地位舉足輕重[2]。然而，目前我國(guó)食用油消費(fèi)的 60% 以上依賴(lài)于進(jìn)口[3]，進(jìn)一步推動(dòng)油菜產(chǎn)業(yè)的發(fā)展對(duì)于提高我國(guó)食用油自給率和保障食用油供給安全具有重要戰(zhàn)略意義。

油菜產(chǎn)業(yè)的發(fā)展離不開(kāi)化肥，氮磷鉀肥對(duì)提高油菜產(chǎn)量尤其重要。據(jù)分析，中國(guó)油菜施用氮肥增產(chǎn)量和增產(chǎn)率均值分別為1 044 kg/hm2和87.4%，磷肥增產(chǎn)量和增產(chǎn)率均值分別為634 kg/hm2和39.9%，鉀肥增產(chǎn)量和增產(chǎn)率均值分別為420 kg/hm2和22.9%，總體表現(xiàn)為氮肥＞磷肥＞鉀肥[4]。然而，油菜對(duì)化肥的利用率卻很低。對(duì)長(zhǎng)江流域油菜氮磷鉀肥料利用率現(xiàn)狀研究表明，氮肥、磷肥、鉀肥的表觀(guān)利用率分別為34.0%、17.4% 和 36.9%[5]，所以施入土壤中的化肥僅有1/3左右被油菜當(dāng)季吸收，而剩下的約2/3留在環(huán)境中。過(guò)量施用化肥會(huì)導(dǎo)致土壤酸化、土壤板結(jié)、水體富營(yíng)養(yǎng)化、溫室氣體排放增加、農(nóng)產(chǎn)品品質(zhì)降低等一系列問(wèn)題，這對(duì)于環(huán)境質(zhì)量和農(nóng)業(yè)可持續(xù)發(fā)展都構(gòu)成了巨大威脅[6]。因此，提高油菜產(chǎn)量和化肥利用率是油菜產(chǎn)業(yè)可持續(xù)發(fā)展中面臨的雙重挑戰(zhàn)。在這種狀況下，我們需要尋求新的科學(xué)途徑，以維持油菜產(chǎn)業(yè)的可持續(xù)發(fā)展。

微生物直接參與了植物獲得養(yǎng)分和土壤養(yǎng)分循環(huán)兩個(gè)過(guò)程，大量試驗(yàn)已證明土壤微生物在植物獲得土壤養(yǎng)分方面發(fā)揮著重要作用[7]。根際是根系周?chē)鷶?shù)毫米的微區(qū)域，是植物吸收養(yǎng)分的“門(mén)戶(hù)”。根際促生菌(plant growth-promoting rhizobacteria，PGPR)是指一群定植于植物根際，能夠促進(jìn)植物生長(zhǎng)的一類(lèi)細(xì)菌代表。這類(lèi)細(xì)菌包括的種類(lèi)主要有芽孢桿菌屬、假單胞菌屬、固氮螺菌屬、固氮菌、克雷白氏桿菌、農(nóng)桿菌屬、黃桿菌屬、伯克氏菌屬以及沙雷氏菌屬等20 多個(gè)種屬[7-9]。添加根際促生菌能夠通過(guò)刺激根系生長(zhǎng)、溶解土壤難溶性磷、固氮等一系列生理生化機(jī)制，來(lái)增強(qiáng)植物獲得養(yǎng)分的能力。此外，PGPR也可通過(guò)分泌鐵載體和產(chǎn)生抗生素等間接作用提高植物抗逆性[10]，預(yù)防和控制作物病害，降低農(nóng)藥和化肥的施用量，被普遍認(rèn)為是一種環(huán)境友好、經(jīng)濟(jì)有效的提高作物產(chǎn)量的方法[11-14]。

目前已從油菜根際土壤分離到一些根際促生菌，它們能夠改善油菜生長(zhǎng)并提高養(yǎng)分吸收[15-17]。許多研究也表明，通過(guò)接種外源根際促生菌，能夠改善油菜生長(zhǎng)，提高油菜養(yǎng)分吸收能力，降低化肥施用量[18-27]。上述這些研究大都將根際促生菌的促生機(jī)制歸結(jié)為油菜吸收大量元素N、P、K能力的改善，而很少關(guān)注中微量元素。油菜是一種對(duì)微量元素十分敏感的作物類(lèi)型，如缺硼會(huì)導(dǎo)致油菜“花而不實(shí)”，以及花青素含量的積累，顯著影響油菜產(chǎn)量。除此之外，缺鐵會(huì)阻礙油菜新葉葉綠素的形成，缺鋅則對(duì)葉綠素a、類(lèi)胡蘿卜素產(chǎn)生一定影響[28]。另外，根際促生菌的效果取決于油菜體內(nèi)養(yǎng)分狀況，在不同的氮磷鉀供應(yīng)狀況下，根際促生菌對(duì)油菜表現(xiàn)出不同的效果[29]。綜合這些因素，本文研究了兩種不同芽孢桿菌在不同氮磷供應(yīng)條件下對(duì)油菜吸收大量元素和中微量元素的影響，以期闡明根際促生菌對(duì)油菜生長(zhǎng)的影響及其機(jī)制，為提高油菜產(chǎn)量和肥料利用率提供理論依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 試驗(yàn)材料

試驗(yàn)所用土壤為南京市橫溪基地水稻土，農(nóng)民種植方式為水稻-油菜輪作，土壤基本理化性質(zhì)：pH 6.20，有機(jī)質(zhì)9.94 g/kg，全氮1.50 g/kg，有效磷16.18 mg/kg，速效鉀89.13 mg/kg。供試油菜品種為寧油16號(hào)，屬半冬性甘藍(lán)型油菜(Brassica napus)品種。氮肥為尿素，N 200 mg/kg干土；磷肥為過(guò)磷酸鈣，P 100 mg/kg干土；鉀肥為氯化鉀，K 200 mg/kg干土。試驗(yàn)使用菌種為巨大芽孢桿菌(Bacillusmegaterium)和短小芽孢桿菌(Bacillus pumilus)。

1.2 試驗(yàn)方法

1.2.1 盆栽試驗(yàn) 試驗(yàn)在中國(guó)科學(xué)院南京土壤研究所溫室進(jìn)行，試驗(yàn)周期為2015年12月10日至2016年4月14日。試驗(yàn)用盆缽為直徑12 cm、高度8 cm的聚乙烯塑料盆，每盆裝土1.5 kg，定植5棵幼苗。土樣在裝盆前經(jīng)風(fēng)干磨細(xì)過(guò)篩，并經(jīng)高溫高壓蒸汽滅菌，以消除土壤里面土著微生物的影響。設(shè)置氮磷均施、不施磷施氮、不施氮施磷3組施肥處理，每組施肥處理再分為不接種、接種巨大芽孢桿菌、接種短小芽孢桿菌3組菌劑處理。播種前肥料與土壤混合后裝盆，所有試驗(yàn)處理均施用鉀肥。將保存的菌種進(jìn)行活化，然后接入液體LB培養(yǎng)基，在30 ℃ 和200 r/min進(jìn)行搖床培養(yǎng)，測(cè)定菌液OD值大約為1時(shí)，將菌液在3 500 r/min下進(jìn)行離心10 min，離心后的沉淀用雙蒸水重懸。用移液槍吸取1 ml菌液打到土壤中每株幼苗的根部。每組試驗(yàn)重復(fù)3次。油菜生長(zhǎng)期間，根據(jù)土壤濕度情況，適當(dāng)澆水。

1.2.2 樣品采集與測(cè)定方法 油菜植株收獲后，經(jīng)105 ℃殺青，70 ℃ 烘干稱(chēng)重，樣品經(jīng)磨樣機(jī)粉碎后供分析養(yǎng)分含量。地上部樣品經(jīng)HNO3-HClO4消煮，用ICP-OES (Inductively Coupled Plasma-Optical Emission Spectrometer) (Thermo Scientific iCAP 7000)測(cè)定P、K、Ca、Mg、S、Cu、Zn、Fe、B等元素含量；植株全氮含量用凱氏定氮儀測(cè)定。按常規(guī)法測(cè)定土壤基本理化性狀：土壤 pH 按水土比 2.5∶1.0，pH 計(jì)測(cè)定；采用重鉻酸鉀容量法測(cè)有機(jī)質(zhì)；凱氏定氮法測(cè)土壤全氮；0.5 mol/L NaHCO3浸提-鉬銻抗比色法測(cè)有效磷；1 mol/L NH4OAc 浸提-火焰光度法測(cè)速效鉀。

1.3 數(shù)據(jù)處理

采用Excel和SPSS 20對(duì)數(shù)據(jù)進(jìn)行處理和統(tǒng)計(jì)分析。

2 結(jié)果與分析

2.1 芽孢桿菌對(duì)油菜生長(zhǎng)的影響

圖1表明，不管是未接種處理還是兩種菌劑處理，缺氮和缺磷兩個(gè)處理地上部干重僅為氮磷均施的 1/5左右，表明油菜生長(zhǎng)對(duì)氮磷缺乏非常敏感，但是缺氮和缺磷兩個(gè)處理之間地上部干重差異不顯著。在氮磷均施處理下，與未接種處理相比，接種巨大芽孢桿菌顯著增加了油菜地上部干重，但是接種短小芽孢桿菌沒(méi)有表現(xiàn)出效果，甚至有降低油菜地上部干重的趨勢(shì)。在缺氮和缺磷兩個(gè)處理下，兩種菌劑處理和對(duì)照之間沒(méi)有顯著差異。這些結(jié)果表明，油菜對(duì)缺氮和缺磷非常敏感，巨大芽孢桿菌在氮磷供應(yīng)的條件下具有促生效果，而短小芽孢桿菌在目前試驗(yàn)條件下沒(méi)有效果。

圖1 根際促生菌對(duì)油菜干重的影響Fig. 1 Effects of PGPRs on dry weights of rape

2.2 芽孢桿菌對(duì)油菜地上部大量元素含量的影響

表 1比較了在同一施肥處理下接種巨大芽孢桿菌和短小芽孢桿菌對(duì)油菜地上部N、P、K含量的影響。結(jié)果表明：①同一施肥處理下3種菌劑處理之間油菜地上部 N含量沒(méi)有顯著差異；②巨大芽孢桿菌處理油菜地上部 P含量顯著高于未接種處理和短小芽孢桿菌處理，而未接種處理和短小芽孢桿菌處理之間沒(méi)有顯著差異；③與未接種處理相比，巨大芽孢桿菌僅在氮磷均施處理下增加了油茶地上部 K含量，而在缺氮和缺磷條件下對(duì) K含量沒(méi)有影響；相反，短小芽孢桿菌在缺氮和缺磷條件下降低了 K含量，而在氮磷均施處理下對(duì)K含量沒(méi)有影響。

表1 根際促生菌對(duì)油菜地上部大量元素含量的影響(mg/g)Table 1 Effects of PGPRs on the contents of macroelements of rape shoots

2.3 芽孢桿菌對(duì)油菜地上部中量元素含量的影響

表 2比較了在同一施肥處理下接種巨大芽孢桿菌和短小芽孢桿菌對(duì)油菜地上部Ca、Mg、S含量的影響。結(jié)果表明：①在氮磷均施處理下，3種菌劑處理之間油菜地上部所有中量元素含量沒(méi)有顯著差異；②在缺磷處理下，與未接種處理相比，巨大芽孢桿菌增加了油菜地上部Ca和S含量，沒(méi)有影響Mg含量；而短小芽孢桿菌對(duì)Ca、Mg、S含量均沒(méi)有影響；③在缺氮處理下，與未接種處理相比，巨大芽孢桿菌和短小芽孢桿菌對(duì)油菜地上部Ca、Mg、S含量均沒(méi)有影響。

2.4 芽孢桿菌對(duì)油菜地上部微量元素含量的影響

表 3比較了在同一施肥處理下接種巨大芽孢桿菌和短小芽孢桿菌對(duì)油菜地上部Cu、Zn、Fe、B含量的影響。結(jié)果表明：①在氮磷均施處理下，與未接種處理相比，巨大芽孢桿菌增加了油菜地上部Zn和B含量，沒(méi)有影響Cu和Fe含量；而短小芽孢桿菌降低了Cu含量，對(duì)Zn、Fe、B含量沒(méi)有影響；②在缺磷處理下，與未接種處理相比，巨大芽孢桿菌增加了油菜地上部Cu、Zn、Fe、B含量，而短小芽孢桿菌對(duì)這4種元素含量均沒(méi)有影響；③在缺氮處理下，與未接種處理相比，僅巨大芽孢桿菌增加了油菜地上部B含量，對(duì)Cu、Zn、Fe含量沒(méi)有影響，而短小芽孢桿菌對(duì)這4種元素含量均沒(méi)有影響。

3 討論

本文試驗(yàn)結(jié)果表明，不管是缺氮還是缺磷，油菜生物量?jī)H為氮磷均施條件下的20%，表明油菜對(duì)缺氮和缺磷非常敏感。保證充足的氮磷供應(yīng)是油菜高產(chǎn)穩(wěn)產(chǎn)的必需條件，這與李慧等[4]根據(jù)我國(guó)油菜氮磷增產(chǎn)率調(diào)研結(jié)果得出的結(jié)論相一致。在研究中也注意到，相對(duì)于一些大田糧食作物水稻、小麥和玉米，油菜根系較小，而且不容易深扎，導(dǎo)致油菜根系從土壤中攝取養(yǎng)分的區(qū)域范圍較小，所以必須增加土壤養(yǎng)分供應(yīng)量，即增加根際區(qū)域養(yǎng)分濃度，才能保證油菜獲得足夠的養(yǎng)分，以維持其正常生長(zhǎng)。油菜氮效率與根系形態(tài)、生理特性有著密切關(guān)系[30]。因此，改良油菜根系是提高油菜獲得養(yǎng)分能力的一條有效途徑。

表2 根際促生菌對(duì)油菜地上部中量元素含量的影響(mg/g)Table 2 Effects of PGPRs on contents of secondary elements of rape shoots

表3 氮磷肥和根際促生菌對(duì)油菜微量元素含量的影響(μg/g)Table 3 Effects of PGPRs on contents of microelements of rape shoots

根際促生菌的作用機(jī)制大致可以概括為直接促進(jìn)作用和間接促進(jìn)作用。直接促進(jìn)作用是微生物能夠?yàn)橹参锾峁┮恍┖铣蓮?fù)合物，或者促進(jìn)根系從環(huán)境吸收養(yǎng)分。根際促生菌可以通過(guò)固氮為植物提供氮源；合成鐵載體從土壤中溶解鐵提供給植物細(xì)胞；合成一些激素刺激植物的生長(zhǎng)發(fā)育；溶解土壤難溶態(tài)磷，提高磷的生物有效性；合成一些低分子化合物或酶，調(diào)節(jié)植物發(fā)育[31-33]。不同根際促生菌可能會(huì)利用以上機(jī)制的一種或幾種來(lái)影響植物生長(zhǎng)發(fā)育。間接促進(jìn)作用是根際促生菌能減少或阻止病源性微生物，提高植物抗病性的主要原因，即生防作用。根際促生菌還可以調(diào)節(jié)改善根際土壤的微生物群落結(jié)構(gòu)、生理代謝與功能，影響土壤養(yǎng)分的轉(zhuǎn)化，間接影響植物生長(zhǎng)[34]?？梢?jiàn)，根際促生菌的作用機(jī)制多種多樣，本文從養(yǎng)分吸收角度來(lái)解釋根際促生菌的作用機(jī)制。植物公認(rèn)的必需元素有 17種，除C、H、O可以通過(guò)光合作用來(lái)源于大氣外，N、P、K、Ca、Mg、S、Fe、Mn、Cu、Zn、Mo、B、Cl、Ni等14種元素主要來(lái)源于土壤，被稱(chēng)為礦質(zhì)營(yíng)養(yǎng)元素。任何一種必需元素的缺乏都會(huì)限制植物的生長(zhǎng)。

本文中，在氮磷適量供應(yīng)條件下，巨大芽孢桿菌表現(xiàn)出了促生效果，而短小芽孢桿菌沒(méi)有促生效果，甚至有輕微抑制效果。為了探究巨大芽孢桿菌和短小芽孢桿菌促生效果差異的可能機(jī)制，我們分析了油菜地上部 N、P、K、Ca、Mg、S、Fe、Cu、Zn、B 10種必需元素的含量。結(jié)果表明，在氮磷供應(yīng)條件下，接種巨大芽孢桿菌增加了油菜地上部P、K、Zn和B含量，對(duì)其他元素含量沒(méi)有影響，相反，接種短小芽孢桿菌對(duì)所有分析的元素含量都沒(méi)有影響。根據(jù)這些結(jié)果，我們推測(cè)巨大芽孢桿菌的促生機(jī)制可能是巨大芽孢桿菌增加了油菜對(duì)P、K、Zn和B 4種營(yíng)養(yǎng)元素的吸收。僅僅根據(jù)這些數(shù)據(jù)，還不能完全回答巨大芽孢桿菌促進(jìn)油菜吸收P、K、Zn和B的確切機(jī)制，其機(jī)制可能是上述根際促生菌的直接促進(jìn)和間接促進(jìn)機(jī)制中的一種或幾種，如增大根系、提高土壤養(yǎng)分有效性、改變土壤微生物群落結(jié)構(gòu)等。雖然巨大芽孢桿菌和短小芽孢桿菌都屬于芽孢桿菌屬，但是每一種根際促生菌株都有其特定的生物學(xué)特性，對(duì)于植物的促生效果也不盡相同。例如，簡(jiǎn)單芽孢桿菌 JM170能提高苜蓿固氮酶活性、根系的溶磷量與 IAA 分泌的能力[35]，而JX59只能增加燕麥根系的溶磷量，不具備提高固氮酶活性的能力[36]。土壤類(lèi)型、環(huán)境條件、菌種類(lèi)型和植物種類(lèi)等因素都可能影響到根際促生菌作用的發(fā)揮[34]。

一些報(bào)道也表明根際促生菌能夠促進(jìn)油菜對(duì)N、P、K養(yǎng)分的吸收，而對(duì)于中微量營(yíng)養(yǎng)元素的關(guān)注較少。例如，多黏芽孢桿菌(Paenibacillus polymyxa)提高了油菜的生物固氮能力[26]；Bacillus edaphicus提高了油菜對(duì) K的吸收[25]；Pseudomonas fluorescens和Enterobacter radicincitans促進(jìn)了油菜對(duì)P的吸收；Achromobacter增加了油菜對(duì)NO-3-N和K的運(yùn)輸[17]；巨大芽孢桿菌增加了油菜N、P、K含量[18-20]。也有報(bào)道表明，雖然解磷菌促進(jìn)了油菜生長(zhǎng)，但是機(jī)制不是因?yàn)樵黾恿?P吸收[23]。本文的研究結(jié)果表明，巨大芽孢桿菌主要促進(jìn)了P、K、Zn和B 4種營(yíng)養(yǎng)元素的吸收，而對(duì)于 N、Ca、Mg、S、Fe、Cu等元素的吸收促進(jìn)效果較小。因此，不同根際促生菌在不同土壤上對(duì)油菜的促生機(jī)制不一樣。

雖然在氮磷正常供應(yīng)條件下，接種巨大芽孢桿菌增加了油菜地上部生物量，但是在缺氮或缺磷試驗(yàn)條件下，接種巨大芽孢桿菌沒(méi)有表現(xiàn)出改善油菜生長(zhǎng)的效果。元素分析結(jié)果表明，在缺氮或缺磷條件下，巨大芽孢桿菌也促進(jìn)了一些元素的吸收，但是短小芽孢桿菌對(duì)所有測(cè)定元素沒(méi)有表現(xiàn)出促進(jìn)作用。我們推測(cè)，在缺氮或缺磷條件下，巨大芽孢桿菌沒(méi)有促生效果的原因是土壤有效氮和有效磷含量遠(yuǎn)低于油菜生長(zhǎng)的臨界值，即使巨大芽孢桿菌在缺氮或缺磷條件下提高了一些元素的吸收，但是由于缺氮和缺磷是油菜生長(zhǎng)的最主要限制因子，根際促生菌的作用也難以發(fā)揮。只有在缺氮和缺磷這兩個(gè)限制因子消除后，即在正常氮磷供應(yīng)條件下，巨大芽孢桿菌的促生效果才得以表現(xiàn)。

本文試驗(yàn)結(jié)果是在滅菌土培條件下獲得的，這與實(shí)際條件相差較大，巨大芽孢桿菌在田間條件能否表現(xiàn)出促生效果仍不清楚。因此，將來(lái)需要進(jìn)一步在田間條件下研究巨大芽孢桿菌對(duì)油菜生長(zhǎng)和養(yǎng)分吸收的影響，以推動(dòng)該菌種在農(nóng)業(yè)上的應(yīng)用。

4 結(jié)論

1) 油菜對(duì)缺氮和缺磷十分敏感，缺氮或缺磷下油菜地上部生物重僅為正常氮磷供應(yīng)條件下的20%，氮磷肥對(duì)油菜生長(zhǎng)至關(guān)重要；

2) 巨大芽孢桿菌僅在氮磷均施的條件下促進(jìn)了油菜生長(zhǎng)，而在缺氮或缺磷條件下沒(méi)有表現(xiàn)出促生效果，其機(jī)制可能是巨大芽孢桿菌在氮磷均施條件下促進(jìn)了油菜對(duì)P、K、Zn和B 4種營(yíng)養(yǎng)元素的吸收；

3) 短小芽孢桿菌在缺氮、缺磷或正常氮磷條件下都沒(méi)有表現(xiàn)出促生作用，對(duì)養(yǎng)分吸收也沒(méi)有促進(jìn)作用。

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