膠州灣夜光藻種群動態(tài)及其大量繁殖的生態(tài)機(jī)制*

田達(dá)瑋 宋書群 陳田田 李 照 劉 云 梁俊華 李才文4①

(1. 中國科學(xué)院海洋生態(tài)與環(huán)境科學(xué)重點實驗室 中國科學(xué)院海洋研究所 青島 266071; 2. 中國科學(xué)院大學(xué) 北京 100049;3. 山東膠州灣海洋生態(tài)系統(tǒng)國家野外科學(xué)觀測研究站 青島 266071; 4. 青島海洋科學(xué)與技術(shù)國家實驗室 海洋生態(tài)與環(huán)境科學(xué)功能實驗室 青島 266237)

夜光藻是全球主要的赤潮生物之一(Elbr?chter et al, 1998; 錢樹本等, 2005), 廣泛分布于近岸水域和上升流海區(qū)(Harrison et al, 2011)。夜光藻赤潮20世紀(jì)80、90年代曾在我國近岸水域頻繁暴發(fā)(陳漢輝等,1991; 錢宏林等, 1994), 近年來又呈旺發(fā)態(tài)勢,2008—2015年間《中國海洋環(huán)境質(zhì)量公報》記錄的夜光藻赤潮多達(dá) 79次。夜光藻赤潮暴發(fā)時, 大量細(xì)胞黏附在魚類鰓上使其窒息死亡, 釋放的大量銨也對魚類有害; 赤潮消亡階段, 細(xì)胞降解消耗大量溶解氧, 并釋放硫化氫等有毒物質(zhì), 破壞水體環(huán)境(Smayda, 1997)。夜光藻偏好攝食硅藻, 其大量增殖會影響水體中硅/甲藻比例, 改變浮游植物群落結(jié)構(gòu)(Kiφrboe et al, 1998; Baek et al, 2009); 另外, 夜光藻對魚卵的攝食會造成漁業(yè)產(chǎn)量下降(Enomoto, 1956)。

夜光藻的種群動態(tài)受環(huán)境、生物及自身種群結(jié)構(gòu)等多種因素影響。Miyaguchi等(2005)發(fā)現(xiàn)風(fēng)速和降水會顯著影響夜光藻豐度; 在韓國長木灣(Jangmok Bay)的研究表明夜光藻豐度會隨水溫波動, 在水溫大于28°C時豐度急劇下降(Jang et al, 2010)。Harrison等(2011)認(rèn)為食物能影響夜光藻的分布; 由于存在競爭關(guān)系, 浮游動物數(shù)量也會影響夜光藻種群數(shù)量(Jang et al, 2010)。夜光藻可通過營養(yǎng)細(xì)胞二分裂進(jìn)行無性繁殖, 也可通過形成配子母細(xì)胞產(chǎn)生配子進(jìn)行有性繁殖(Fukuda et al, 2006), 普遍認(rèn)為夜光藻的種群增長方式為二分裂(周成旭等, 1994a), 有性繁殖的作用尚不明確(宋書群等, 2016)。Miyaguchi等(2005)發(fā)現(xiàn)有性繁殖細(xì)胞大量出現(xiàn)是夜光藻赤潮發(fā)生的必要條件之一; Sriwoon等(2008)發(fā)現(xiàn)綠色夜光藻(green Noctiluca scintillans)有性繁殖引起的種群增長率與二分裂引起的種群增長率相同, 說明二分裂和有性繁殖均可對種群增長起貢獻(xiàn)作用。

膠州灣是我國北方重要的海灣, 受到人類活動影響較大, 部分海區(qū)出現(xiàn)了較為嚴(yán)重的富營養(yǎng)化現(xiàn)象(Shen, 2001), 國家海洋局統(tǒng)計數(shù)據(jù)顯示,2012—2014年膠州灣海域連續(xù)三年發(fā)生了夜光藻赤潮。膠州灣地區(qū)夜光藻的相關(guān)研究主要集中于20世紀(jì) 90年代, 周成旭、吳玉霖等研究了膠州灣夜光藻的種群動態(tài)、繁殖方式及營養(yǎng)動力學(xué)(周成旭等,1994a, 1994b, 1999); 2000年以后, 僅見張?zhí)煳牡?2009)對膠州灣2006年夜光藻季節(jié)動態(tài)的研究報道。本文通過月度多學(xué)科綜合性調(diào)查和密集采樣, 系統(tǒng)研究了夜光藻種群的周年動態(tài)變化及其影響因素,探討了膠州灣夜光藻大量增殖的生態(tài)機(jī)制, 以期為深入揭示膠州灣海洋環(huán)境演變及其生態(tài)效應(yīng)提供數(shù)據(jù)支撐。

1 材料與方法

1.1 航次信息

于2015年1月至12月間, 搭載“創(chuàng)新”號科學(xué)考察船逐月在膠州灣開展多學(xué)科綜合性調(diào)查, 從灣內(nèi)到灣外共布設(shè) 12個站位(圖 1), A3、A5、B2、C1、C3為灣內(nèi)站位, C4、D1、D3、D5為灣口站位, D6、D7、D8為灣外站位。每次調(diào)查于2—3日內(nèi)完成。

圖1 膠州灣調(diào)查站位Fig.1 Deployment of stations in the Jiaozhou Bay

1.2 樣品采集及分析方法

各站位由底到表垂直拖曳中型浮游生物網(wǎng)采集夜光藻樣品, 將樣品置入500mL聚丙烯瓶中, 加中性福爾馬林溶液至最終濃度 5%固定保存。實驗室內(nèi)將現(xiàn)場采集的樣品濃縮至 100mL, 取 5—10mL亞樣品置于 Hydro-Bios的浮游動物計數(shù)框內(nèi), 使用體視顯微鏡計數(shù)夜光藻營養(yǎng)細(xì)胞、二分裂細(xì)胞和有性繁殖細(xì)胞(圖 2)。

圖2 夜光藻細(xì)胞的形態(tài)Fig.2 Different morphology of Noctiluca scintillans

使用 CTD(AAQ-1183)獲取溫度和鹽度剖面, 使用MILOS-52自動氣象站記錄氣象數(shù)據(jù), 使用Niskin采水瓶分層采集水樣。按照《海洋調(diào)查規(guī)范》(GB/T 12763.3-2007和 12763.3-2007)采集、保存營養(yǎng)鹽(氨氮、硝氮、亞硝氮、磷酸鹽和硅酸鹽)和葉綠素 a樣品, 營養(yǎng)鹽樣品使用 SKALAR營養(yǎng)鹽自動分析儀測量, 葉綠素 a樣品使用 Turner Trilogy熒光計測量(Strickland et al, 1972)。

1.3 數(shù)據(jù)分析

采用SPSS 16.0軟件對夜光藻豐度、繁殖個體比例及環(huán)境參數(shù)進(jìn)行 Spearman秩相關(guān)分析; 夜光藻月平均豐度、繁殖個體比例、環(huán)境參數(shù)數(shù)據(jù)作圖采用Origin8.6軟件繪制; 站位圖和夜光藻平面分布圖采用Surfer 12軟件繪制。

2 結(jié)果與分析

2.1 環(huán)境特征

各站位水溫和鹽度的周年變化示于圖 3a。月平均水溫變化范圍為3.89—25.68°C, 2月水溫整體低于其他月份, 8、9月水溫整體較高。全年水溫最高值為28.48°C, 出現(xiàn)在 8月的 B2站位; 最低值為 2.39°C,出現(xiàn)在2月的B2站位。灣外水溫在1—3月和10—12月比灣內(nèi)高, 而在 4—9月比灣內(nèi)低。月平均鹽度變化范圍為 30.03—31.71, 全年鹽度變化較小, 均在夜光藻的最適鹽度范圍內(nèi)(Elbr?chter et al, 1998); 由于墨水河、李村河和婁山河的淡水輸入, 灣內(nèi)水體的鹽度年平均值(30.76)低于灣口(30.89)及灣外(30.96)。

各站位氣象參數(shù)的周年變化示于圖 3b。月平均風(fēng)速變化范圍為2.12—3.85m/s, 春、秋季月平均風(fēng)速較大, 夏季月平均風(fēng)速最低; 冬季以西北風(fēng)為主, 其他季節(jié)以東南風(fēng)為主。總輻射量變化范圍為372.90—1289.53μmol/(m2·s), 夏季光照較強(qiáng), 總輻射量最大;冬季最低。

圖3 水文和氣象參數(shù)的周年變化Fig.3 Annual variations of hydrographic and meteorological parameters

氨氮月平均濃度變化范圍為 1.77—12.50μmol/L(圖4a), 除5月和9月氨氮濃度分別出現(xiàn)顯著升高或降低外, 全年氨氮濃度在 3.00—5.00μmol/L之間波動。灣內(nèi)站位氨氮年平均濃度(6.92μmol/L)高于灣口(4.69μmol/L)及灣外站位(3.72μmol/L), 灣內(nèi)河流入海口附近的A5站位氨氮年平均濃度(11.70μmol/L)高于灣內(nèi)其他站位(均低于10.00μmol/L)。灣外的D8站位靠近碼頭, 其氨氮濃度也偶現(xiàn)高值(7月氨氮濃度達(dá)到 16.16μmol/L)。硝氮月平均濃度變化范圍為2.37—9.83μmol/L(圖 4b), 春、秋季節(jié)硝氮濃度較高,冬、夏季節(jié)硝氮濃度較低。灣內(nèi)站位的硝氮年平均濃度(11.49μmol/L)高于灣口(4.65μmol/L)及灣外站位(2.18μmol/L), 灣內(nèi)北側(cè)靠近李村河和婁山河入海口的 A3、A5站位硝氮年平均濃度分別為 14.06、21.89μmol/L, 顯著高于灣內(nèi)其他站位(均低于10.00μmol/L)。亞硝氮月平均濃度變化范圍為0.19—1.74μmol/L(圖4c), 1—8月亞硝氮濃度均較低,9—12月亞硝氮濃度有顯著的升高。灣內(nèi)站位的亞硝氮年平均濃度(0.91μmol/L)高于灣口(0.58μmol/L)及灣外站位(0.48μmol/L)。硅酸鹽月平均濃度變化范圍為 0.77—3.75μmol/L(圖 4d), 5、6、9月硅酸鹽濃度顯著降低, 其他月份硅酸鹽濃度在2.00—4.00μmol/L之間, 灣內(nèi)站位的硅酸鹽年平均濃度(2.97μmol/L)高于灣口(2.29μmol/L)和灣外站位(1.30μmol/L), 河口處附近站位 A5、C4硅酸鹽年平均濃度分別為 4.30、3.11μmol/L, 高于其他站位(均低于 3.00μmol/L)。磷酸鹽月平均濃度變化范圍為 0.01—0.36μmol/L(圖 4e),磷酸鹽濃度全年均保持較低水平, 僅在5、11、12月出現(xiàn)顯著的升高, 夏季磷酸鹽濃度出現(xiàn)最低值。灣內(nèi)近河口的 A5站位磷酸鹽年平均濃度0.32μmol/L, 高于其他站位(均低于3.00μmol/L)。五項營養(yǎng)鹽的分布均出現(xiàn)近河口站位(A5、C4)高于其他站位的情況, 陸源輸入可能是營養(yǎng)鹽的主要來源。全年氮磷比普遍較高, 整體呈現(xiàn)磷限制。

葉綠素a月平均濃度變化范圍為0.49—5.02μg/L(圖4f)。全年葉綠素a濃度呈現(xiàn)波動狀態(tài), 春夏季節(jié)葉綠素a濃度較高, 秋冬季節(jié)較低。灣內(nèi)葉綠素a年均值為 2.97μg/L, 高于灣口(2.042μg/L)及灣外站位(2.092μg/L), 灣內(nèi)海泊河、李村河、婁山河河口的A3、A5、C4站位葉綠素a年均值均高于2.80μg/L, 高于其他站位, 表明葉綠素a的濃度受陸源輸入影響較大。

2.2 夜光藻種群動態(tài)

2.2.1 種群豐度的時空變化 膠州灣夜光藻種群周年變化幅度較大, 全年各站位的豐度范圍為 0—31.37×103ind./m3, 2月的C4站位出現(xiàn)最大值, 11月的C4站位和12月的A3、B2、C1站位均未發(fā)現(xiàn)夜光藻細(xì)胞。不同月份膠州灣夜光藻豐度的平面分布如圖5所示。1—2月灣內(nèi)及灣口高于灣外, 灣內(nèi)東側(cè)靠近海泊河、李村河入?？谔幷疚回S度高于西側(cè)站位。3月,各站位間豐度差異不大, 灣口處靠近黃島電廠的 D3站位出現(xiàn)最高值。4—9月夜光藻向灣外遷移, 灣內(nèi)南側(cè)豐度高于北側(cè), 灣口及灣外豐度高于灣內(nèi)。10月,灣內(nèi)北側(cè)墨水河、婁山河及大沽河入?？谔幷疚回S度高于南側(cè)站位, 灣內(nèi)豐度高于灣口及灣外。11月灣內(nèi)西側(cè)洋河、大沽河入?？谔幷疚回S度高于東側(cè), 灣口黃島電廠附近站位豐度高于灣內(nèi)及灣外。12月灣內(nèi)西側(cè)及北側(cè)站位未觀測到夜光藻, 東側(cè)海泊河、李村河婁山河入?？谔幷疚挥幸构庠宸植? 灣外夜光藻豐度高于灣內(nèi)及灣口。各站位夜光藻豐度年均值變化范圍為(2.28—7.41)×103ind./m3, 最高值出現(xiàn)在灣口的D3站位; 最低值為灣內(nèi)的C1站位。

2.2.2 種群結(jié)構(gòu) 夜光藻月平均豐度周年變化示于圖 6a, 月平均豐度介于(0.05—23.39)×103ind./m3;全年呈現(xiàn)雙峰分布, 最高峰出現(xiàn)在 1—4月份, 次高峰出現(xiàn)在7—8月份。2015年夜光藻繁殖個體比例月均值變化如圖 6b, 二分裂個體比例在 1—3月較高;有性繁殖個體比例在 1—4月較高, 在 9月有性繁殖個體比例出現(xiàn)一個較高的峰值(5.17‰), 10月, 二分裂個體比例出現(xiàn)一個較高的峰值(3.87‰), 其余月份兩種繁殖個體比例均在1.5‰以下。

圖5 膠州灣夜光藻豐度(ind./m3)時空變化Fig.5 Temporal and spatial distribution of Noctiluca scintillans in the Jiaozhou Bay

圖6 膠州灣夜光藻種群結(jié)構(gòu)周年變化Fig.6 Annual variation of the population structure in the Jiaozhou Bay

全年各站位夜光藻二分裂個體比例介于 0—31.25‰, 有性繁殖個體比例介于0—29.41‰。各調(diào)查站位繁殖個體比例年均值示于圖 7, 二分裂個體比例年均值介于0—3.52‰, 灣內(nèi)北側(cè)3個站位(A3、A5、B2)二分裂個體比例均高于2‰, 南側(cè)3個站位(C1、C3、C4)二分裂個體比例介于1‰—2‰, 灣口處三個站位(D1、D3、D5)二分裂個體比例最高, D1、D3均高于 3‰, 灣外三站位(D6、D7、D8)中僅 D7站位二分裂個體比例高于1‰。有性繁殖個體比例年均值介于 0.3‰—4.9‰, 灣內(nèi)站位間差異不大, 均在 1‰左右, 灣口除 D1外, 其余兩個站位有性繁殖個體比例均高于 3‰, 灣外三個站位有性繁殖個體比例在1‰—2.4‰。

2.3 相關(guān)性分析

相關(guān)性分析結(jié)果見表 1: 夜光藻豐度與水溫、亞硝氮、硝氮呈顯著負(fù)相關(guān), 與葉綠素a呈顯著正相關(guān)。二分裂與水溫、鹽度、亞硝氮呈顯著負(fù)相關(guān), 與葉綠素a呈顯著正相關(guān); 有性繁殖與水溫、亞硝氮、硝氮呈顯著負(fù)相關(guān), 與葉綠素a呈顯著正相關(guān)。夜光藻豐度與氣象因子無明顯相關(guān)性。

圖7 各站位夜光藻不同繁殖方式個體比例Fig.7 The reproductive individual rate of Noctiluca scintillans in different stations

表1 夜光藻種群與環(huán)境因子間相關(guān)性Tab.1 Correlation between Noctiluca scintillans population and environmental factors

3 討論

本研究的夜光藻周年動態(tài)與張?zhí)煳牡?2009)在2006—2007年的研究結(jié)果相比, 夜光藻豐度變化范圍相差不大, 但峰值出現(xiàn)時間有較大差異, 可能是不同年份間環(huán)境差異造成的。夜光藻豐度年平均值在D3站位最高, 可能是受D3站位附近多家電廠排放的廢水影響; C1站位夜光藻豐度年平均值最低, 可能是由于此站位離岸相對較遠(yuǎn), 且沒有明顯的陸源輸入補(bǔ)充營養(yǎng)物質(zhì), 因此夜光藻豐度較低。

夜光藻豐度與水溫存在顯著的負(fù)相關(guān)性, 說明水溫對夜光藻種群動態(tài)有較大影響。結(jié)合水溫與夜光藻時空分布分析, 同一月份水溫較低的站位, 夜光藻豐度更高。盡管夜光藻在熱帶、亞熱帶和溫帶的近岸海域均有分布(Harrison et al, 2011), Le Fèvre等(1970)認(rèn)為夜光藻是冷水種, 而且有研究表明水溫過高會抑制夜光藻種群的增長(鄒景忠等, 1983; 黃長江等,1997; Tada et al, 2004)。本研究發(fā)現(xiàn), 夜光藻豐度較高時(>104ind./m3)水溫均在 3—5°C, 低于歷史資料中其他海區(qū)夜光藻赤潮暴發(fā)時水溫, 可能是由于不同區(qū)域夜光藻最適水溫差異造成的。

夜光藻是異養(yǎng)甲藻, 食物豐富程度會影響其種群動態(tài)。本研究中, 夜光藻豐度與葉綠素a之間呈顯著的正相關(guān), 全年夜光藻豐度的雙峰分布也與歷史資料中膠州灣浮游植物數(shù)量的冬夏雙峰分布相一致(孫曉霞等, 2011), 說明夜光藻種群增長需要大量浮游植物支持。黃長江等(1997)研究發(fā)現(xiàn)夜光藻豐度和葉綠素a之間呈負(fù)相關(guān), 該研究中夜光藻豐度遠(yuǎn)高于本研究。推測當(dāng)夜光藻豐度較低時, 對浮游植物的攝食壓力不明顯, 表現(xiàn)出正相關(guān)性, 而當(dāng)夜光藻豐度高時, 對浮游植物有較大的攝食壓力, 表現(xiàn)出負(fù)相關(guān)性。

夜光藻豐度與亞硝氮、硝氮之間呈顯著的負(fù)相關(guān),而亞硝氮、硝氮與葉綠素 a之間沒有顯著的相關(guān)性,說明亞硝氮、硝氮這兩種氮源可能直接影響夜光藻增殖。黃偉建等(1993)研究結(jié)果也顯示夜光藻豐度與亞硝酸鹽有顯著相關(guān); 蔣曉山等(1992)研究發(fā)現(xiàn)在長江口夜光藻赤潮暴發(fā)階段, 海水中的硝氮和亞硝氮急劇降低; 周成旭等(1994b)研究表明外界離子變化可以直接影響夜光藻的生理代謝, 并認(rèn)為氨氮可能對夜光藻的增殖有調(diào)控作用(周成旭等, 1999); 結(jié)合本文的結(jié)果, 顯示硝氮和亞硝氮對于夜光藻的增殖也可能存在調(diào)控作用, 其具體作用機(jī)制有待進(jìn)一步研究。

二分裂通過直接產(chǎn)生新個體使得種群數(shù)量增加。有性繁殖引起種群增長可能有兩種方式: (1) 直接作用, 夜光藻的配子能夠兩兩結(jié)合并成功發(fā)育成為營養(yǎng)細(xì)胞(Fukuda et al, 2006)。Sriwoon等(2008)推測在泰國灣北部由有性繁殖引起的夜光藻增長遠(yuǎn)高于二分裂引起的增長, 說明有性繁殖可直接對種群增長起作用; (2) 間接作用, 夜光藻配子在與營養(yǎng)細(xì)胞接觸后, 能夠重啟營養(yǎng)細(xì)胞經(jīng)過一定次數(shù)二分裂全部轉(zhuǎn)變?yōu)榕渥幽讣?xì)胞的程序, 維持其有性繁殖(Sato et al, 1998), 這一過程會使二分裂個體比例增加, 從而間接對夜光藻種群增長起作用。

結(jié)合夜光藻豐度和繁殖個體比例分析, 發(fā)現(xiàn)各月份二分裂和有性繁殖個體比例并非均勻分布, 兩種繁殖過程均受環(huán)境因素的影響。1月夜光藻二分裂和有性繁殖個體比例均較高, 促進(jìn)種群數(shù)量增加, 使得夜光藻豐度在2月出現(xiàn)最高值, 隨后二分裂個體比例降低而有性繁殖個體比例保持較高值, 夜光藻豐度也逐月降低, 表明此階段夜光藻主要的增殖方式可能是二分裂。6月夜光藻的有性繁殖比例開始回升,7月夜光藻豐度和二分裂個體比例均出現(xiàn)了回升, 有性繁殖可能是引起這次夜光藻種群增殖的主要繁殖方式。二分裂個體比例和有性繁殖個體比例與夜光藻豐度均呈顯著正相關(guān)(R=0.49, P<0.01; R=0.48,P<0.01), 表明兩種繁殖方式均可引起夜光藻種群數(shù)量的增長。

二分裂與水溫呈顯著負(fù)相關(guān), 有性繁殖與水溫呈負(fù)相關(guān)。Uhlig等(1995)研究結(jié)果表明夜光藻在5—6°C下就具備二分裂能力, 本研究發(fā)現(xiàn)在水溫3—5°C時二分裂個體比例出現(xiàn)較高值, 表明夜光藻二分裂可以耐受更低的水溫。而在 8、9月水溫高于26°C的站位, 雖然葉綠素含量較高, 但均未觀察到夜光藻二分裂個體, 這與高溫對二分裂的抑制有關(guān)(黃長江等, 1997)。

二分裂和有性繁殖個體比例都與葉綠素 a濃度呈顯著正相關(guān), 表明二分裂和有性繁殖都需要充足的營養(yǎng)基礎(chǔ)。夜光藻二分裂時口和觸手會消失, 因此需要在二分裂前攝入充足的食物(Elbr?chter et al,1998); Sriwoon等(2008)研究發(fā)現(xiàn)只有在投喂食物的情況下綠色夜光藻(green Noctiluca scintillans)才會出現(xiàn)有性繁殖。本研究中5、11、12月葉綠素a含量低,未觀察到夜光藻二分裂和有性繁殖個體; 而6月出現(xiàn)了有性繁殖個體, 卻未觀察到二分裂個體, 結(jié)果表明有性繁殖可能比二分裂更快響應(yīng)食物的恢復(fù), 并通過上述的間接調(diào)控使得二分裂個體比例增加。

在本研究中, 鹽度與夜光藻二分裂個體比例有顯著的負(fù)相關(guān)性, 而在其他研究中并未發(fā)現(xiàn)這種現(xiàn)象; 結(jié)合周成旭等(1994b)研究結(jié)果推測鹽度變化可能對夜光藻的生理過程產(chǎn)生影響。

4 結(jié)論

(1) 2015年全年夜光藻豐度呈現(xiàn)冬、夏雙峰分布;夜光藻二分裂及有性繁殖個體比例也呈現(xiàn)出季節(jié)分布。

(2) 二分裂可能是 1—4月夜光藻主要的繁殖方式, 而有性繁殖對 6—7月夜光藻的種群數(shù)量增長起主要作用。

(3) 夜光藻種群動態(tài)受環(huán)境因素影響顯著。水溫和種群數(shù)量呈顯著負(fù)相關(guān), 葉綠素a為夜光藻提供食物來源, 呈顯著正相關(guān), 硝氮及亞硝氮可能直接參與夜光藻代謝, 與夜光藻數(shù)量呈顯著負(fù)相關(guān)。有性繁殖過程不是程序性行為, 受溫度、鹽度、葉綠素a等環(huán)境因素的影響。

孫曉霞, 孫 松, 吳玉霖等, 2011. 膠州灣網(wǎng)采浮游植物群落結(jié)構(gòu)的長期變化. 海洋與湖沼, 42(5): 639—646

鄒景忠, 董麗萍, 秦保平, 1983. 渤海灣富營養(yǎng)化和赤潮問題的初步探討. 海洋環(huán)境科學(xué), 2(2): 41—54

宋書群, 李才文, 孫 軍, 2016. 夜光藻有性繁殖研究進(jìn)展.生態(tài)學(xué)報, 36(9): 2451—2459

張?zhí)煳? 朱麗巖, 徐培培等, 2009. 膠州灣夜光蟲豐度的季節(jié)變化和分布特征. 中國海洋大學(xué)學(xué)報, 39(S): 89—93

陳漢輝, 杞 桑, 1991. 夜光藻攝食和營養(yǎng)繁殖的晝夜節(jié)律.暨南大學(xué)學(xué)報, 12(3): 104—107, 111

周成旭, 吳玉霖, 1994a. 夜光藻的繁殖. 海洋與湖沼, 25(2):162—164

周成旭, 吳玉霖, 1999. 甲藻赤潮及其毒素的產(chǎn)生機(jī)制及夜光藻氮代謝途徑. 海洋與湖沼, 30(4): 454—459

周成旭, 吳玉霖, 鄒景忠, 1994b. 夜光藻的營養(yǎng)動力學(xué). 海洋與湖沼, 25(2): 152—157

錢宏林, 梁 松, 齊雨藻等, 1994. 南海北部沿海夜光藻赤潮的生態(tài)模式研究. 生態(tài)科學(xué), (1): 39—46

錢樹本, 劉東艷, 孫 軍, 2005. 海藻學(xué). 青島: 中國海洋大學(xué)出版社, 225—284

黃長江, 杞 桑, 齊雨藻等, 1997. 南海大鵬灣夜光藻種群在其生態(tài)群落中的地位和功能. 海洋與湖沼, 28(4):348—355

黃偉建, 齊雨藻, 1993. 大鵬灣海水理化因子對夜光藻生長影響的因子分析. 海洋通報, 12(2): 17—22

蔣曉山, 洪君超, 王桂蘭等, 1992. 長江口赤潮多發(fā)區(qū)夜光藻(Noctiluca scintillans)赤潮發(fā)生過程分析. 暨南大學(xué)學(xué)報(自然科學(xué)), 13(3): 134—139

Baek S H, Shimode S, Kim H C et al, 2009. Strong bottom-up effects on phytoplankton community caused by a rainfall during spring and summer in Sagami Bay, Japan. Journal of Marine Systems, 75(1—2): 253—264

Elbr?chter M, Qi Y Z, 1998. Aspects of Noctiluca (Dinophyceae)population dynamics. In: Anderson D M, Cembella A D,Hallegraeff G M eds. Physiological Ecology of Harmful Algal Blooms. Berlin, Germany: Springer, 315—335

Enomoto Y, 1956. On the occurrence and the food of Noctiluca scintillans (Macartney) in the waters adjacent to the west coast of Kyushu, with special reference to the possibility of the damage caused to the fish eggs by that plankton. Nippon Suisan Gakkaishi, 22(2): 82—88

Fukuda Y, Endoh H, 2006. New details from the complete life cycle of the red-tide dinoflagellate Noctiluca scintillans(Ehrenberg) McCartney. European Journal of Protistology,42(3): 209—219

Harrison P J, Furuya K, Gilbert P M et al, 2011. Geographical distribution of red and green Noctiluca scintillans. Chinese Journal of Oceanology and Limnology, 29(4): 807—831.

Jang M C, Shin K S, Jang P G et al, 2010. Relationship between environmental factors and short-term variations of mesozooplankton during summer in Jangmok Bay, south coast of Korea. Ocean and Polar Research, 32(1): 41—52

Kiφrboe T, Titelman J, 1998. Feeding, prey selection and prey encounter mechanisms in the heterotrophic dinoflagellate Noctiluca scintillans. Journal of Plankton Research, 20(8):1615—1636

Le Fèvre J, Grall J R, 1970. On the relationships of Noctiluca swarming off the western coast of Brittany with hydrological features and plankton characteristics of the environment.Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 4(3):287—306

Miyaguchi H, Fujiki T, Kikuchi T et al, 2005. Relationship between the bloom of Noctiluca scintillans and environmental factors in the coastal waters of Sagami Bay,Japan. Journal of Plankton Research, 28(3): 313—324

Sato M S, Suzuki M, Hayashi H, 1998. The density of a homogeneous population of cells controls resetting of the program for swarmer formation in the unicellular marine microorganism Noctiluca scintillans. Experimental Cell Research, 245(2): 290—293

Shen Z L, 2001. Historical changes in nutrient structure and its influences on phytoplantkton composition in Jiaozhou Bay.Estuarine, Coastal and Shelf Science, 52(2): 211—224

Smayda T J, 1997. What is a bloom? A commentary. Limnology and Oceanography, 42(5 Part2): 1132—1136

Sriwoon R, Pholpunthin P, Lirdwitayaprasit T et al, 2008.Population dynamics of green Noctiluca scintillans(Dinophyceae) associated with the monsoon cycle in the upper gulf of Thailand. Journal of Phycology, 44(3):605—615

Strickland J D H, Parsons T R, 1972. A Practical Handbook of Seawater Analysis. Ottawa, Canada: Fisheries Research Board of Canada, 185—206

Tada K, Pithakpol S, Montani S, 2004. Seasonal variation in the abundance of Noctiluca scintillans in the Seto Inland Sea,Japan. Plankton Biology and Ecology, 51(1): 7—14

Uhlig G, Sahling G, Hanslik M, 1995. Noctiluca scintillans:Zeitliche Verteilung bei Helgoland und R?eumliche Verbreitung in der Deutschen Bucht (Langzeitreihen 1970—1993). Hamburg: Biologische Anstalt Helgoland, 1—127