CO2加富對鹽生杜氏藻(Dunaliella salina)葉綠素?zé)晒鈪?shù)的影響*

臧 宇 黃致遠(yuǎn) 趙新宇 胡順鑫,

(1.中國海洋大學(xué)海洋生命學(xué)院 青島 266003;2.山東省海洋資源與環(huán)境研究院 煙臺 264006;3.山東省青島市第五十八中學(xué) 青島 266199)

CO2加富對鹽生杜氏藻(Dunaliella salina)葉綠素?zé)晒鈪?shù)的影響*

臧 宇1黃致遠(yuǎn)3趙新宇1胡順鑫1,2①

(1.中國海洋大學(xué)海洋生命學(xué)院 青島 266003;2.山東省海洋資源與環(huán)境研究院 煙臺 264006;3.山東省青島市第五十八中學(xué) 青島 266199)

大氣中CO2濃度不斷升高導(dǎo)致的海水酸化,已經(jīng)引起了廣泛的環(huán)境、生態(tài)和氣候問題。本實(shí)驗(yàn)采用實(shí)驗(yàn)生態(tài)學(xué)的方法,以鹽生杜氏藻(Dunaliella salina)為研究對象,分析其在CO2加富的條件下葉綠素?zé)晒鈪?shù)的變化。研究表明,CO2加富對鹽生杜氏藻光系統(tǒng)Ⅱ最大光化學(xué)量子產(chǎn)額(Fv/Fm)和最大相對電子傳遞速率(rETRmax)無顯著影響(P＞0.05),顯著促進(jìn)了光系統(tǒng)Ⅱ?qū)嶋H光合效率(P＜0.05)和光能利用效率(α)(P＜0.05),并且降低了飽和光強(qiáng)(Ek)(P＜0.05)。然而,CO2升高增加了鹽生杜氏藻的光抑制參數(shù)(β)(P＜0.05)和非光化學(xué)淬滅(NPQ)(P＜0.05),這說明在光照充足的情況下,CO2加富會對鹽生杜氏藻產(chǎn)生負(fù)面效應(yīng),使其更容易受到光抑制。

CO2;海水酸化;鹽生杜氏藻;葉綠素?zé)晒?/p>

因?yàn)槊禾?、石油及天然氣等燃料的使用以及森林破壞的加?大氣中 CO2含量正急劇升高,并在環(huán)境、生態(tài)以及氣候等方面導(dǎo)致諸多問題(Hughes,2000)。海洋作為地球表面最大的碳源之一,可以吸收人類活動排放 CO2總量的一半,而 CO2排放量上升,也導(dǎo)致了一系列的負(fù)面效應(yīng),而這其中最嚴(yán)峻的一個海洋化學(xué)事件就是海洋酸化(Ocean Acidification)(Fabry,2008)。在以歐洲為代表的工業(yè)革命以前,海水中的pH為8.2,截至目前,海水pH下降了0.1個單位,此時大氣CO2濃度為390ppmv。根據(jù)推斷,到2100年,海表pH將下降 0.4個單位,pCO2將上升200%,屆時CO2濃度將達(dá)到1000ppmv (Caldeiraet al,2003;Doneyet al,2009)。

海洋酸化改變了海洋化學(xué)環(huán)境,截至目前,大量研究表明海洋酸化可以降低珊瑚、珊瑚藻類以及貝類的鈣化量(Gaoet al,1993);海洋酸化對于非鈣化生物也會產(chǎn)生影響,CO2濃度升高可以促進(jìn)海洋硅藻三角褐指藻(Phaeodactylum tricornutum)的生長和光合作用,并且下調(diào)了其無機(jī)碳濃縮機(jī)制(Wuet al,2010)。同時,利用葉綠素?zé)晒饧夹g(shù)探討海洋酸化對藻類影響的研究也有很多:徐金濤等(2016)研究表明,CO2加富條件能夠顯著促進(jìn)塔瑪亞歷山大藻(Alexandrium tamarense)PSⅡ最大光化學(xué)量子產(chǎn)量(Fv/Fm),提高最大相對電子傳遞效率(rETRmax)和光能轉(zhuǎn)換效率。當(dāng)營養(yǎng)條件及光照條件適宜時,海洋酸化可促進(jìn)壇紫菜(Pyropia haitanensis)與龍須菜(Gracilaria lemaneiformis)的光合作用,并在一定程度上有利于壇紫菜對病害的抗性(陳斌斌,2015)。

鹽生杜氏藻(Dunaliella salina)是一種單細(xì)胞綠藻,由于其結(jié)構(gòu)簡單、可以在高鹽環(huán)境下生存,抗逆性較強(qiáng)。作為一種良好的模式生物,其已經(jīng)被廣泛應(yīng)用于生物工程和遺傳工程中。但關(guān)于鹽生杜氏藻對環(huán)境脅迫的基礎(chǔ)研究仍然不夠系統(tǒng)全面,尤其是鹽生杜氏藻光合作用對海洋酸化的響應(yīng)尚未見報(bào)道。因此,本實(shí)驗(yàn)以鹽生杜氏藻為實(shí)驗(yàn)對象,擬利用葉綠素?zé)晒饧夹g(shù),探究 CO2濃度升高對鹽生杜氏藻對葉綠素?zé)晒鈪?shù)的影響,以期為預(yù)測未來海洋酸化條件下海洋浮游植物的適應(yīng)性提供理論基礎(chǔ)。

1 材料與方法

1.1 藻種來源及培養(yǎng)條件

實(shí)驗(yàn)所用微藻——鹽生杜氏藻(Dunaliella salina)取自中國科學(xué)院海洋研究所微藻培養(yǎng)室,培養(yǎng)于改良后的f/2培養(yǎng)基中。所用的海水取自青島市魯迅公園附近的自然海水,經(jīng)脫脂棉粗過濾、M-50抽濾器過濾(濾膜直徑 5cm,孔徑 0.45μm)細(xì)過濾,然后高壓滅菌。光照強(qiáng)度為80μmol/(m2·s),光暗周期比為12h︰12h,培養(yǎng)溫度(22±1)°C,鹽度為32。

1.2 實(shí)驗(yàn)設(shè)計(jì)

實(shí)驗(yàn)選取了兩種 CO2濃度的氣體,分別為390ppmv(目前大氣中CO2濃度)和1000ppmv (2100年的預(yù)測值)。390ppmv濃度的CO2取自室外空氣(氣體采集處應(yīng)注意通風(fēng));1000ppmv濃度的CO2氣體是高純二氧化碳?xì)怏w(99.99%)和空氣在二氧化碳光照培養(yǎng)箱(HP400G,瑞華,武漢)內(nèi)混合而成,二氧化碳光照培養(yǎng)箱可以控制培養(yǎng)箱內(nèi)CO2氣體的濃度。借助空氣壓縮泵將達(dá)到預(yù)設(shè)濃度的CO2氣體通過0.22μm的針式過濾器泵入培養(yǎng)瓶內(nèi),以保證通入培養(yǎng)液的氣體無菌。實(shí)驗(yàn)時先將目標(biāo)微藻培養(yǎng)至指數(shù)生長期,將處于指數(shù)生長期的微藻接種 300mL錐形瓶,實(shí)驗(yàn)初始密度為5×104cell/mL。微藻接種前,預(yù)先向培養(yǎng)液中通各濃度的CO2氣體24h,使培養(yǎng)液中的碳酸鹽系統(tǒng)達(dá)到穩(wěn)定。在培養(yǎng)24、48、72和96h后進(jìn)行相關(guān)指標(biāo)的測定。

1.3 葉綠素?zé)晒鈪?shù)的測定

采用調(diào)制葉綠素?zé)晒鈨x(Water-PAM,Walz,德國)測定390和1000ppmv CO2條件下鹽生杜氏藻誘導(dǎo)光曲線和快速光響應(yīng)曲線,來反映 CO2濃度升高對鹽生杜氏藻葉綠素?zé)晒鈪?shù)的影響。

測定誘導(dǎo)光曲線時,先將樣品暗適應(yīng) 20min,使得光PSⅡ處于完全開放狀態(tài)。打開測量光,測定初始熒光值(F0),隨后打開飽和脈沖,持續(xù)時間為0.8s,測得Fm和Fv/Fm值。40s之后打開光化光,每隔 20s打開飽和脈沖,連續(xù)進(jìn)行13次,直至最大熒光值(Fm′)達(dá)到穩(wěn)定。所得熒光值按照公式(1)計(jì)算光系統(tǒng)Ⅱ的實(shí)際光化學(xué)效率(Yield):

快速光響應(yīng)曲線測定方法:打開測量光[0.01μmol/(m2·s)]測定初始熒光值F0,然后打開飽和脈沖[4000μmol/(m2·s),0.8s],測定Fm和Fv/Fm值。在預(yù)實(shí)驗(yàn)的基礎(chǔ)上,光化光強(qiáng)度分別設(shè)定為0、90、150、210、265、295、350、405、480μmol/(m2·s),共 8 個梯度。在每個光化光梯度下,測得飽和脈沖前的熒光值(F)和打開飽和脈沖后測得的Fm′。相對電子傳遞速率(rETR)通過公式(2)計(jì)算:

其中,PAR代表光化光強(qiáng)度;A表示藻類的吸光系數(shù)0.84;0.5代表有50%的吸收光能被分配到光系統(tǒng)Ⅱ。隨后,以光化光強(qiáng)度為X軸,rETR為Y軸制作相對電子傳遞速率隨 PAR變化的曲線,即快速光響應(yīng)曲線(rapid light curve,RLC)。隨后,對快速光響應(yīng)曲線進(jìn)行最小二乘法擬合(Plattet al,1980),得到初始斜率(α)、最大相對電子傳遞速率(rETRmax)、半飽和光強(qiáng)(Ek)等參數(shù):

其中,P代表給定光化光強(qiáng)度下的相對電子傳遞速率(rETR);α代表快速光曲線的初始斜率,能夠反映光能的利用效率;Pm代表最大相對電子傳遞速率(rETRmax);Ek=Pm/α,代表半飽和光強(qiáng),反映藻類對光強(qiáng)的耐受能力;β代表光抑制參數(shù)。

2 結(jié)果與分析

由圖1可知,隨著PAR強(qiáng)度的提升,鹽生杜氏藻的相對電子傳遞速率先線性上升到最大值后保持不變。24、48、72、96h時,390和1000ppmv CO2條件下鹽生杜氏藻快速光響應(yīng)曲線擬合參數(shù)如表1所示:24h時,1000ppmv處理組與390ppmv處理組相比較,α值無顯著性差異(P＞0.05);48、72、96h時,1000ppmv處理組的α值顯著增加(P＜0.05),與390ppmv CO2條件下相比,分別增加12.5% (P＜0.05)、21.7%(P＜0.05)、8.333% (P＜0.05)。

在前72小時內(nèi),390和1000ppmv CO2條件下鹽生杜氏藻光抑制參數(shù)β無顯著性差異(P＞0.05);在96h時,1000ppmv CO2條件下生長的鹽生杜氏藻的β發(fā)生了顯著變化,比 390ppmv CO2條件下的值增加了45.45%。

對于rETRmax值來說,前72小時內(nèi),1000ppmv CO2條件下的rETRmax值均高于390ppmv CO2,但是無顯著差異(P＞0.05);在96h時,390ppmv CO2條件下的的 rETRmax略高于對照組,但兩者間仍無顯著性差異(P＞0.05)。

在24h時,390和1000ppmv CO2條件下鹽生杜氏藻的半飽和光強(qiáng)Ek無顯著性差異(P＞0.05),但是通過比較48、72、96h的Ek值發(fā)現(xiàn),其在1000ppmv CO2條件下均顯著降低(P＜0.05),分別為390ppmv CO2條件下的90%、86.79%、87.10%。

圖1 不同CO2濃度下鹽生杜氏藻快速光響應(yīng)曲線Fig.1 The curves of rapid response to light by D.salina under different pCO2 in different exposure durations注:a:光照時間24h;b:48h;c:72h;d:96h

表1 24、48、72、96h時不同CO2濃度下鹽生杜氏藻快速光響應(yīng)曲線擬合參數(shù)Tab.1 Parameter derived from curves of rapid response to light by D.salina under different pCO2 in 24h,48h,72h and 96h

以 PAR強(qiáng)度為橫坐標(biāo),以相應(yīng)的非光化學(xué)淬滅值為縱坐標(biāo)作圖(圖2),得到不同 CO2濃度下,鹽生杜氏藻非光化學(xué)淬滅值隨 PAR的變化規(guī)律。結(jié)果表明,隨著PAR強(qiáng)度的上升,所有實(shí)驗(yàn)組中的NPQ值均逐漸增大。通過對比24、48、72、96h時,390和1000ppmv CO2條件下鹽生杜氏藻非光化學(xué)淬滅值發(fā)現(xiàn),24、48、72h 內(nèi),當(dāng) PAR 大于 150 μmol/(m2·s)μmol/(m2·s)時,1000ppmv CO2條件下的 NPQ 值均大于390ppmv CO2條件下;96h時,在PAR較低時[0—150μmol/(m2·s)],390ppmv CO2條件下的 NPQ 顯著高于1000ppmv CO2(P＜0.05),隨著PAR的上升,390ppmv CO2條件下 NPQ值增長速度逐漸低于1000ppmv CO2條件下,當(dāng)PAR值大于295μmol/(m2·s)時,1000ppmv CO2條件下 NPQ顯著高于 390ppmv CO2條件下NPQ值。

24、48、72、96h 時,390 和1000ppmv CO2條件下鹽生杜氏藻誘導(dǎo)光曲線中 PSⅡ的潛在Fv/Fm和PSⅡ的實(shí)際光合效率如圖3和圖4所示。結(jié)果表明,在24、48、72、96h時,390和1000ppmv CO2條件下鹽生杜氏藻 PSⅡ的潛在Fv/Fm均無顯著差異。然而,在24、48、96h時,與對照組相比,1000ppmv CO2條件下鹽生杜氏藻的 PSⅡ的實(shí)際光合效率分別被促進(jìn)了 5.8% (P＜0.05)、6.9% (P＜0.05)和3.8% (P＜0.05)。

圖2 不同CO2濃度下不同光照時間鹽生杜氏藻非光化學(xué)淬滅Fig.2 NPQ (non-photochemical quenching)of D.salina under different pCO2 in different light exposure durations

圖3 不同CO2濃度下不同光照時間對鹽生杜氏藻PSⅡ的潛在最大光合作用效率(Fv/Fm)的關(guān)系Fig.3 Fv/Fm of D.salina under different pCO2 in different lightexposure length

圖4 24、48、72、96h時不同CO2濃度下鹽生杜氏藻PSⅡ的實(shí)際光合效率Fig.4 Yield of D.salina under different pCO2 at 24h,48h,72h,96h.

3 討論

當(dāng)外界環(huán)境發(fā)生變化時,葉綠素?zé)晒馐欠从抄h(huán)境變化對光合生物影響的重要指標(biāo)之一(Maxwelletal,2000),能夠客觀地反映光合生物本身的光合特征及其對環(huán)境變化的適應(yīng)能力(Jianget al,2003;李鵬民等,2005)。通過葉綠素?zé)晒饧夹g(shù)測定光合生物的快速光響應(yīng)曲線和誘導(dǎo)曲線,不但可以反映細(xì)胞在實(shí)驗(yàn)條件下對光能的分配和響應(yīng)能力,同時也可以反映細(xì)胞在不同光合環(huán)境條件下的潛在光合特征(Franket al,1996)。本研究結(jié)果表明,CO2濃度升高并沒有改變鹽生杜氏藻 PSⅡ的Fv/Fm和rETRmax,這與徐金濤等(2016)對塔瑪亞歷山大藻的研究結(jié)果相反,當(dāng)CO2濃度由370ppmv增加至1000ppmv時,塔瑪亞歷山大藻的Fv/Fm值和rETRmax顯著增加。盡管 CO2升高并沒有改變鹽生杜氏藻的Fv/Fm和rETRmax,但是從光能利用效率、半飽和光強(qiáng)以及 PSⅡ的實(shí)際光化學(xué)量子產(chǎn)額的角度上來講,CO2濃度升高對鹽生杜氏藻的 PSⅡ產(chǎn)生了積極的促進(jìn)作用。通常來說,光能利用效率(α)反映了光合生物對光能的吸收和利用效率(Fuet al,2007,2008)。對鹽生杜氏藻來說,高濃度 CO2條件下鹽生杜氏藻的光能利用效率明顯高于對照組,這可能是由于對照組中,更多的能量被用來濃縮CO2以滿足核酮糖-1,5二磷酸羧化酶的需要,因此在吸收光能不變的情況下,高濃度 CO2下更多的能量被用于光合固碳,從而提高了光能利用效率(Olischl?geret al,2013)。 類 似 的 結(jié) 果在Synechococcussp.和Ulva prolifera中也同樣被發(fā)現(xiàn)(Fuet al,2007;Liuet al,2012)。Olischl?ger等(2013)發(fā)現(xiàn),在10°C條件下,Neosiphonia harveyi的光能利用效率在1411ppmv CO2條件下被顯著促進(jìn),但是當(dāng)溫度升高至17.5°C時,CO2升高對其光能利用效率無顯著影響,這說明其他環(huán)境因子(如溫度)在一定程度下會影響光能利用效率對CO2升高的響應(yīng)。

半飽和光強(qiáng)Ek代表光合生物保持捕獲光能和處理光能的最佳平衡點(diǎn)(Olischl?geret al,2013)。本實(shí)驗(yàn)中,在高濃度CO2條件下,光能利用效率的升高和未發(fā)生顯著變化的最大相對電子傳遞速率引起鹽生杜氏藻Ek的降低。CO2濃度升高導(dǎo)致的Ek降低并非普遍存在于所有浮游植物類群中,Suárez-álvarez 等(2012)的實(shí)驗(yàn)表明,Hypnea spinella的Ek在高濃度CO2條件下顯著增加,這可能是CO2升高使得最大相對電子傳遞速率被顯著促進(jìn)所導(dǎo)致的;另外,也有研究表明,CO2升高并不改變浮游植物的Ek(Wuet al,2010;Yanget al,2012)。從這個角度上講,未來在海洋酸化條件下,鹽生杜氏藻對光照強(qiáng)度的依賴程度將會減弱,大大降低了在自然環(huán)境中遭受光強(qiáng)限制的可能性。與酸化情況下Ek不變或升高的浮游植物類群相比,鹽生杜氏藻在種群競爭和群落演替過程中將比現(xiàn)在更具競爭優(yōu)勢。

不斷加劇的海洋酸化將會對海洋中的鈣化生物產(chǎn)生嚴(yán)重的威脅,主要表現(xiàn)為降低鈣化生物的鈣化速率、表面鈣片脫落等(Gaoet al,1993;Riebesellet al,2000)。對海洋中的非鈣化生物來說,雖然 CO2升高導(dǎo)致的海洋酸化促進(jìn)了非鈣化生物的生長、光合和初級生產(chǎn)力,但是酸化對非鈣化生物同樣也是一個潛在的脅迫因子。本研究發(fā)現(xiàn),在1000ppmv CO2條件下,鹽生杜氏藻光系統(tǒng)Ⅱ的光抑制率(β)顯著增加,并且伴隨著較高的NPQ值。Tchernov等(2001)指出,浮游植物可以通過無機(jī)碳濃縮機(jī)制(CCMs)的運(yùn)行耗散多余的光能、分流電子以起到緩解光抑制的作用。因此,鹽生杜氏藻光抑制程度增加可能是由于高濃度CO2下調(diào)了CCMs的運(yùn)行所致。在光限制條件下,下調(diào) CCMs所節(jié)省的能量可能會促進(jìn)浮游植物的生長和光合作用;但是在光充足的情況下,這部分能量不但不會補(bǔ)充藻細(xì)胞對光能的需求,反而增加了過剩光能引起的光抑制程度,類似的結(jié)果在三角褐指藻和滸苔幼苗中也同樣被發(fā)現(xiàn)(Wuet al,2010;Liuet al,2012)。

4 結(jié)論

基于本實(shí)驗(yàn)的結(jié)果,CO2導(dǎo)致的海洋酸化將會對鹽生杜氏藻光系統(tǒng)Ⅱ產(chǎn)生促進(jìn)作用,主要表現(xiàn)為增加的光能利用效率和PSⅡ的實(shí)際光化學(xué)量子產(chǎn)額以及降低的半飽和光強(qiáng);但是在光能充足的條件下,CO2升高導(dǎo)致的海洋酸化增加了鹽生杜氏藻的光抑制程度,并且導(dǎo)致了更高的 NPQ值。海洋酸化對鹽生杜氏藻的正面效應(yīng)和負(fù)面效應(yīng)的凈值將決定其最終對海洋酸化的響應(yīng)。比較之前的研究可以發(fā)現(xiàn),浮游植物對海洋酸化的響應(yīng)存在種間差異,而這種種間差異很可能會改變浮游植物的種間競爭關(guān)系,甚至?xí)绊懜∮沃参镱惾旱倪M(jìn)化。

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EFFECTS OF ELEVATED CO2ON CHLOROPHYLL FLUORESCENCE TODUNALIELLA SALINA

ZANG Yu1, HUANG Zhi-Yuan3, ZHAO Xin-Yu1, HU Shun-Xin1,2
(1.College of Marine Life Science,Ocean University of China,Qingdao266003,China;2.Shandong Marine Resource and Environment Research Institute,Yantai264006,China;3.Qingdao No.58High School of Shandong Province,Qingdao266199,China)

The increasing atmosphere carbon dioxide have led to a reduction in pH in the ocean and caused a wide range of environment,ecology,and climate problems.To investigate the potential effect of elevated CO2on marine microalgae photosynthesis,Dunaliella salinawas exposed to two differentpCO2levels:390 and 1000 ppmv.Results show that the elevated CO2level stimulated the light utilization efficiency (α),actual photochemical efficiency (Yield),non-photochemical quenching (NPQ),and photoinhibition rate (β),decreased the light saturation point (Ek)ofD.salina,while rETRmaxandFv/Fmremained stable.

CO2;ocean acidification;Dunaliella salina;the chlorophyll fluorescence

Q14

10.11693/hyhz20170300051

* 海洋公益性行業(yè)科研專項(xiàng)經(jīng)費(fèi)資助項(xiàng)目,201305027號;國家自然科學(xué)基金項(xiàng)目,41476091號。臧 宇,E-mail:493687012@qq.com

① 通訊作者:胡順鑫,E-mail:290166784@qq.com

2017-03-12,收修改稿日期:2017-06-14