植物先天免疫研究現(xiàn)狀與前景展望*

張 杰 劉 俊 秦 君

中國科學(xué)院微生物研究所 植物基因組學(xué)國家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室 北京 100101

植物先天免疫研究現(xiàn)狀與前景展望*

張 杰 劉 俊 秦 君

中國科學(xué)院微生物研究所 植物基因組學(xué)國家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室 北京 100101

因病原微生物侵染導(dǎo)致的植物病害對農(nóng)作物的產(chǎn)量和質(zhì)量造成了巨大損失，也對我國的糧食安全構(gòu)成重大威脅。化學(xué)農(nóng)藥能夠較有效地控制農(nóng)作物病害，但其大量施用也給環(huán)境帶來了巨大污染。植物和病原微生物在漫長的相互作用過程中形成了互相識別、共同進(jìn)化的機(jī)制。深刻理解農(nóng)作物與病原微生物間的識別與互作分子機(jī)制，可以加快農(nóng)作物抗性品種分子育種，從而減少化學(xué)農(nóng)藥的施用。近十多年來，植物免疫識別和病原微生物致病性的分子機(jī)理研究取得了顯著進(jìn)展，并逐漸形成了植物與病原微生物分子互作的進(jìn)化模型，這些成果為農(nóng)作物的抗病性研究和病原微生物的致病功能解析奠定了基礎(chǔ)，也為利用現(xiàn)代生物技術(shù)改良植物抗病性提供了新的策略和思路。文章綜述了植物先天免疫研究的重要進(jìn)展，并探討了未來的重要研究方向。

植物病害，化學(xué)農(nóng)藥，植物免疫，微生物致病性

DOI10.16418/j.issn.1000-3045.2017.08.007

1 植物先天免疫概念與研究歷史

人類對植物免疫的認(rèn)識來源于農(nóng)業(yè)生產(chǎn)實(shí)踐。農(nóng)業(yè)生產(chǎn)者很早就發(fā)現(xiàn)植物像人和動物一樣會生病，但并不了解植物為何生病。1846 年，Mile Joseph 提出病原微生物的侵染是引起植物病害的原因，開啟了植物病理學(xué)的研究。至 19 世紀(jì)末，植物病理學(xué)家逐漸認(rèn)識到，有些植物不易生病是因其具有抗病性。然而直到 20 世紀(jì)末，因植物中眾多抗病基因的發(fā)現(xiàn)，才逐漸產(chǎn)生了植物先天免疫的概念，并促進(jìn)了人們對植物抗病機(jī)制的了解。

先天免疫是指不依賴于后天獲得且可遺傳的生物體防御系統(tǒng)，該系統(tǒng)可識別“非己物質(zhì)”并激發(fā)防衛(wèi)反應(yīng)，這種防衛(wèi)反應(yīng)的特征是具有對“非己物質(zhì)”進(jìn)行無選擇的排斥和阻止病原侵染的能力。植物對病原微生物的識別所激發(fā)的先天免疫包括 2 個(gè)層次：抗病基因介導(dǎo)的特異性識別，以及細(xì)胞表面受體介導(dǎo)的廣譜性識別。早在 1955 年，Harold Flor 就發(fā)現(xiàn)了亞麻銹病的發(fā)生與植物抗病基因缺失的相關(guān)性，揭示了植物對病原微生物特異性的識別，并據(jù)此提出“基因?qū)颉弊R別假說。在這種識別中，具有特定抗病基因的植物只識別攜帶有對應(yīng)無毒基因的致病菌，并激發(fā)強(qiáng)烈的超敏反應(yīng)（在侵染位點(diǎn)誘發(fā)細(xì)胞死亡）。該特征與動物的適應(yīng)性免疫相似，然而這些抗病基因是胚性且可遺傳的，并非后天獲得，所以與動物后天獲得的適應(yīng)性免疫的發(fā)生機(jī)制不同。后來研究發(fā)現(xiàn)，植物也可以通過細(xì)胞表面受體感知微生物來源且相對保守的“非己”類物質(zhì)，如幾丁質(zhì)、肽聚糖等致病菌普遍具有的物質(zhì)，并啟動如代謝改變、抗病激素（如乙烯、水楊酸等）積累、活性氧及病程相關(guān)基因的表達(dá)等反應(yīng)以阻止病菌入侵。這種識別不會引起細(xì)胞的超敏性死亡，其識別特征及識別后誘發(fā)的抗病反應(yīng)與動物的先天免疫反應(yīng)類似。

對抗病基因介導(dǎo)的特異性識別分子機(jī)制的理解，來源于一系列無毒基因和抗病基因的發(fā)現(xiàn)。1984 年，Staskawicz 等[1]從大豆細(xì)菌斑點(diǎn)病菌中克隆出第一個(gè)無毒基因 AvrA，而植物中的第一個(gè)符合“基因?qū)颉弊R別假說的抗病基因，則由 Martin 等[2]于 1993 年從番茄中克隆。該抗病基因編碼一個(gè)蛋白激酶 Pto，特異性地識別來源于丁香假單胞菌的無毒蛋白編碼基因 AvrPto和AvrPtoB。而典型的 NB-LRR 抗病基因（R 基因）RPS2 直到 1994 年才從擬南芥中克隆，RPS2 能夠特異性地識別無毒蛋白編碼基因 AvrRpt2[3]。隨后越來越多的抗病基因被克隆，例如識別真菌的 Cf-9[4]和識別卵菌的 RPP1[5]等。

與抗病基因?qū)o毒基因高度特異性地識別不同，近年研究發(fā)現(xiàn)，一些植物細(xì)胞表面的受體激酶能夠識別病原菌表面保守的分子模式，并激活抗病反應(yīng)。第一個(gè)此類受體激酶基因 Xa21 于 1995 年被克隆，該基因介導(dǎo)水稻對多數(shù)白葉枯病菌菌株的抗病性[6]。Xa21 編碼一個(gè) LRR 受體激酶，后來被證明是典型的先天免疫受體。值得一提的是，植物領(lǐng)域的這一發(fā)現(xiàn)要早于 1998 年首個(gè)動物先天免疫受體 TLR4（識別細(xì)菌脂多糖的受體，Bruce Beutler因此于 2011 年獲得諾貝爾生理學(xué)或醫(yī)學(xué)獎(jiǎng)）[7]。隨后，其他的一些重要分子模式識別受體相繼被發(fā)現(xiàn)，如 2000 年發(fā)現(xiàn)的識別革蘭氏陰性菌鞭毛蛋白的受體激酶 FLS2[8]，以及 2006 年發(fā)現(xiàn)的識別伸長因子的 EFR[9]等。

2 植物先天免疫分子生物學(xué)研究的重要進(jìn)展

2.1 植物先天免疫的分子模型

抗病基因和模式識別受體的發(fā)現(xiàn)，為理解植物先天免疫的分子識別機(jī)制和生物學(xué)重要性奠定了堅(jiān)實(shí)的基礎(chǔ)。近十多年來，以模式植物擬南芥和丁香假單胞菌互作系統(tǒng)為模式的研究揭示了植物先天免疫的主要組成部分。植物對病原微生物的分子識別主要依賴于兩類免疫受體：定位于細(xì)胞表面的模式識別受體（pattern recognition receptors, PRRs）和定位于細(xì)胞質(zhì)內(nèi)的免疫受體（NB-LRR 蛋白/抗病基因）[10]。

病原微生物侵染植物時(shí)，其表面一些保守的分子模式（pathogen/microbe-associated molecular patterns, PAMPs/MAMPs）被植物模式識別受體識別，啟動植物細(xì)胞第一層次的免疫反應(yīng)，即模式受體激活的免疫反應(yīng)（PAMP-triggered immunity, PTI）；一些成功的致病微生物分泌許多效應(yīng)蛋白（effector）到植物細(xì)胞間隙或植物細(xì)胞內(nèi)，干擾模式受體激活的免疫反應(yīng)，從而幫助病原微生物致??；其中一部分能夠被植物 NB-LRR 蛋白識別，激活另外一個(gè)層次的免疫反應(yīng)，即效應(yīng)蛋白激活的免疫反應(yīng)（effector-triggered immunity, ETI）。ETI 往往伴隨著侵染位點(diǎn)過敏反應(yīng)和植物激素水楊酸（salicylic acid, SA）的積累，進(jìn)一步誘導(dǎo)鄰近植物細(xì)胞的系統(tǒng)獲得性抗性（systemic acquired resistance, SAR）[10,11]。

PAMPs 在不同的微生物中具有較高的保守性，并且通常為微生物正常生活過程所必需，因而植物模式識別識別 PAMPs 激活的 PTI 具有一定的廣譜性，能介導(dǎo)植物對大多數(shù)病原微生物的抗性，因此也是現(xiàn)代分子育種的首選。與此不同，NB-LRR 蛋白只特異性地識別其對應(yīng)的效應(yīng)蛋白，因而 ETI 具有非常高的特異性，在特異性育種方面具有重要作用。

2.2 植物先天免疫受體識別和激活的機(jī)制

植物模式識別受體包括受體激酶和受體蛋白兩大類。受體激酶通常包含細(xì)胞外信號感受區(qū)、跨膜區(qū)和細(xì)胞內(nèi)的蛋白激酶區(qū)域；而受體蛋白則只有細(xì)胞外信號感受區(qū)和跨膜區(qū)，缺少細(xì)胞內(nèi)的蛋白激酶區(qū)域。許多受體激酶和受體蛋白通過與其他受體類似激酶形成受體復(fù)合體感受 PAMP 啟動免疫信號傳遞。病原來源的分子模式往往發(fā)揮橋梁的作用，誘導(dǎo)模式識別受體自身或者與其他受體類似激酶形成二聚體[12]。

相較于模式識別受體對 PAMP 的直接識別，NBLRR 蛋白對效應(yīng)蛋白的識別有多種方式[13]。一些 NBLRR 蛋白通過直接的蛋白與蛋白相互作用識別病原菌的效應(yīng)蛋白，例如水稻 Pi-ta 對稻瘟菌 Avr-Pita 的識別，擬南芥 ATR1 對霜霉菌 RPP1（Peronospora Parasitica1）的識別。更多 NB-LRR 蛋白則是間接識別病原菌的效應(yīng)蛋白。間接識別包括 2 種不同的識別模型：（1）保衛(wèi)模型，即 NB-LRR 蛋白監(jiān)測效應(yīng)蛋白對致病靶標(biāo)的攻擊，通過感受效應(yīng)蛋白致病靶標(biāo)的修飾或其他改變而激活 ETI，例如擬南芥 RPM1 和 RIN4 對假單胞菌 AvrRpm1 的識別；（2）陷阱（decoy）模型，即植物演化出陷阱靶標(biāo)模擬效應(yīng)蛋白真正的致病靶標(biāo)，引誘效應(yīng)蛋白對陷阱靶標(biāo)的攻擊，NB-LRR 蛋白通過感受陷阱靶標(biāo)的修飾或者改變而激活 ETI。兩者的核心區(qū)別在于致病靶標(biāo)對效應(yīng)蛋白的致病性是必需的，而陷阱靶標(biāo)則與效應(yīng)蛋白的致病性無關(guān)。

2.3 植物激素在先天免疫中發(fā)揮重要作用

植物激素是植物生長發(fā)育調(diào)控的重要因子，同時(shí)也在植物的抗病性調(diào)控中發(fā)揮重要作用。水楊酸、茉莉酸、乙烯和油菜素內(nèi)酯等激素與植物免疫信號途徑共同形成一個(gè)既有協(xié)同又有拮抗的復(fù)雜調(diào)控網(wǎng)絡(luò)。目前研究表明，水楊酸主要介導(dǎo)植物對活體營養(yǎng)性病原的抗病性，而茉莉酸和乙烯主要介導(dǎo)植物對死體營養(yǎng)性病原的抗病性；油菜素內(nèi)酯與 PTI 則既有協(xié)同又有拮抗作用，以此來協(xié)調(diào)植物發(fā)育與免疫的平衡。另外，赤霉素、細(xì)胞分裂素和生長素也都參與植物免疫信號網(wǎng)絡(luò)的調(diào)控。

3 植物先天免疫研究的前景展望

3.1 植物先天免疫研究中待解決的重要科學(xué)問題

在植物模式識別受體對病原識別的研究中，模式識別受體復(fù)合體激活、活性狀態(tài)的維持以及去活化調(diào)控的分子機(jī)制還有待更深入的研究；模式受體與下游信號傳遞激酶之間的連接分子還有待分離；重要農(nóng)作物病原菌中新 PAMP 的分離和鑒定，以及重要農(nóng)作物中新的模式識別受體的分離和挖掘，將是作物模式識別受體免疫研究的重要方向。NB-LRR 蛋白識別病原菌效應(yīng)蛋白之后的信號傳遞機(jī)制一直是植物細(xì)胞內(nèi)受體免疫研究的難點(diǎn)和熱點(diǎn)。另外，NB-LRR 蛋白在植物中大量存在，擬南芥中約有 150 個(gè)該類蛋白，番茄中約有 350 個(gè)，而水稻中約有至少 400 個(gè) NB-LRR 蛋白。但其中目前只有極少數(shù)的功能被揭示，這些數(shù)量眾多的 NB-LRR 蛋白是否參與植物抗病目前仍不明確。盡管已有一些 NB-LRR 類基因被成功導(dǎo)入農(nóng)作物，并且發(fā)揮增強(qiáng)免疫反應(yīng)的作用，但其介導(dǎo)的抗性在田間環(huán)境下通常 3—5 年便會喪失對特定生理小種免疫識別的作用，這表明 NB-LRR 類基因介導(dǎo)的抗性在病原菌快速進(jìn)化下很容易被克服。因此，深入研究 NB-LRR 蛋白在識別病菌效應(yīng)蛋白后的免疫信號傳遞機(jī)制，對維持和延長 NB-LRR 蛋白在田間的有效性意義重大。

當(dāng)前研究對植物與病原細(xì)菌互作分子機(jī)理的認(rèn)識較為深刻，但對植物與病原真菌互作的分子機(jī)理研究還處于早期階段。相較于病原細(xì)菌分泌的數(shù)十個(gè)效應(yīng)蛋白，病原真菌可分泌成百上千的效應(yīng)蛋白幫助其侵染并從植物中獲取營養(yǎng)。其中一部分效應(yīng)蛋白在植物細(xì)胞外發(fā)揮作用，另一部分效應(yīng)蛋白則進(jìn)入到植物細(xì)胞內(nèi)操控植物的生理和免疫反應(yīng)。然而，對于真菌致病因子和效應(yīng)蛋白的作用機(jī)理、對其他微生物的調(diào)控、效應(yīng)蛋白進(jìn)入植物細(xì)胞的分子機(jī)制及活體營養(yǎng)型真菌具有廣泛宿主范圍的分子基礎(chǔ)等，都是植物與病原真菌互作研究中尚待解決的重要科學(xué)問題。

在過去幾十年中，基于模式植物與葉際病原微生物相互作用系統(tǒng)的植物先天免疫分子機(jī)制研究取得了突破性進(jìn)展，然而對于根際病原微生物侵染機(jī)制的認(rèn)識仍非常欠缺。從植物根際侵染的土壤病原微生物引起的土傳性病害，比如棉花黃萎病，給我國農(nóng)作物帶來了巨大的產(chǎn)量損失，但遺憾的是，目前尚缺乏有效的防控手段。土壤病原微生物侵染、致病及其生活周期調(diào)控，以及對根際病原微生物、有益微生物與寄主植物復(fù)雜互作的分子機(jī)制研究等，是植物先天免疫研究中的重要問題。

除此之外，現(xiàn)有的研究主要基于植物與單一病原微生物兩者之間的互作，并且是在嚴(yán)格控制溫度、濕度及其他物理因素的實(shí)驗(yàn)室條件下進(jìn)行，這與自然界中多物種、多氣候條件等互相影響的植物與病原微生物互作系統(tǒng)有較大差距。鑒于病害的發(fā)生是多種環(huán)境因素下形成的綜合結(jié)果，未來的研究需要將環(huán)境因素，以及系統(tǒng)中的其他生物納入到植物與病原微生物的多元互作研究之中。

3.2 模式植物研究的必要性及向農(nóng)作物研究的轉(zhuǎn)變

以模式植物為材料的研究，其突出優(yōu)點(diǎn)是可建立大規(guī)模且易分離突變基因的突變體庫，有基因組信息并可以進(jìn)行高通量的篩選和遺傳操作?；谀Ｊ街参锏难芯繕O大加快了植物先天免疫分子機(jī)制解析的速度，因此，在未來相當(dāng)長的時(shí)間內(nèi)，模式植物抗病性研究依然十分必要。事實(shí)上，很多模式植物的重要抗病基因在作物中發(fā)揮著相似的功能，如大豆 Rpg1 與擬南芥的 RPM1是同源基因，都可識別細(xì)菌斑點(diǎn)病中的效應(yīng)蛋白 AvrB。在對擬南芥該信號識別機(jī)制的研究中，又進(jìn)一步發(fā)現(xiàn)了重要的負(fù)調(diào)控免疫蛋白 RIN4，并基于 RIN4 的研究成果建立了“防衛(wèi)模型”[10]。隨后在大豆中也發(fā)現(xiàn)了 RIN4 的同源基因，其在介導(dǎo)對大豆細(xì)菌斑點(diǎn)菌（攜帶AvrB 基因）的識別中與擬南芥 RIN4 作用機(jī)制類似[14]。

目前在擬南芥中已成功分離了一些模式識別受體，比如感受細(xì)菌鞭毛蛋白的 AtFLS2，感受延伸因子的AtEFR、感受幾丁質(zhì)和葡聚糖的 AtCERK1。其中 AtEFR 在煙草和番茄中的異源表達(dá)能夠增強(qiáng)植物對細(xì)菌的抗性。更令人欣喜的是，AtEFR 在單子葉植物（如水稻和小麥）中的表達(dá)也能增強(qiáng)植物對部分病原細(xì)菌的抗病性[15]。這些結(jié)果說明，模式識別受體介導(dǎo)的病菌識別和免疫響應(yīng)在不同的物種中非常保守，也令研究者對模式識別受體在植物抗性改良和擴(kuò)展中的應(yīng)用充滿期待。近年來，越來越多的擬南芥抗病基因被導(dǎo)入作物中，并被證明能夠增強(qiáng)作物的抗病性，如：擬南芥中的廣譜抗病基因 BRT1 轉(zhuǎn)入大豆中增加了大豆對銹病的抗病性[16]；將 SA 途徑中的重要調(diào)控元件 NPR1 轉(zhuǎn)入柑橘中，可以增加其對黃龍病的抗性[17]。此外，其他模式植物（如番茄和水稻）的重要抗病基因也已用于作物的抗病性改良[16,18]。這些證據(jù)表明了模式植物研究的重要性和必要性，以及模式植物重要抗病基因在糧食和經(jīng)濟(jì)作物抗病性改良中的潛力。

3.3 后基因組時(shí)代的植物先天免疫研究

隨著高通量測序技術(shù)的發(fā)展，越來越多的物種完成了基因組測序。Genome Announcements 刊登測序物種基因組的發(fā)布以接近 100 個(gè)/月的速度增長?；诨蚪M信息的基因功能挖掘研究，如基因組關(guān)聯(lián)分析（genome wide association analysis, GWAS），可高效尋找與某一性狀相關(guān)聯(lián)的基因。此外，對致病菌基因組的重測序分析，可以快速有效地發(fā)現(xiàn)可能的效應(yīng)蛋白或其他致病基因的變異，為快速鑒定生理小種間的差異提供了有效手段。對病菌侵染前后的轉(zhuǎn)錄組分析也是發(fā)現(xiàn)關(guān)鍵抗病基因和信號通路的一個(gè)重要方法。由于測序通量的提高和測序費(fèi)用的降低，這一技術(shù)也被用于以往難以開展的微生物組學(xué)研究中。農(nóng)業(yè)微生物組計(jì)劃被譽(yù)為糧食作物生產(chǎn)的第二次綠色革命，其核心是解析微生物群落與寄主抗性之間的關(guān)系，尋找可改善特定環(huán)境下微生物的組成及如何提高植物抗性，發(fā)現(xiàn)有益菌群、抑制有害菌群，降低農(nóng)藥和肥料的施用。而這一切皆以測序了解微生物種群信息為前提。

相較于基因組和轉(zhuǎn)錄組技術(shù)在研究植物免疫信號上游途徑的優(yōu)勢，蛋白組和代謝組技術(shù)則能有效地分離在植物免疫中執(zhí)行抗病功能的蛋白和代謝物質(zhì)。離子阱和突破性的軌道阱技術(shù)的應(yīng)用，使得蛋白組技術(shù)分析的分辨率和通量甚至高于目前廣泛應(yīng)用的轉(zhuǎn)錄組技術(shù)。基于蛋白組技術(shù)獲得的數(shù)據(jù)已經(jīng)被用于和轉(zhuǎn)錄組數(shù)據(jù)對比，分析基因系統(tǒng)性的表達(dá)調(diào)控或修飾，極大地拓寬了對病菌侵染條件下的抗病蛋白表達(dá)調(diào)控。而代謝組技術(shù)的發(fā)展，有助于了解植物是如何通過代謝途徑的改變來影響病菌的侵染，而目前這方面的研究幾乎是空白。此外，功能基因組學(xué)的解析促進(jìn)了合成生物學(xué)在植物先天免疫研究領(lǐng)域的應(yīng)用，如人為改變抗病基因啟動子區(qū)或重新設(shè)計(jì)新的基因及基因簇等，可以將大片段、對多種病菌具有抗病性的基因片段導(dǎo)入，增加抗病基因的有效性[19]。此外，新技術(shù)的運(yùn)用極大地加快了育種過程并提升了有效性，如基因組編輯技術(shù)在小麥上實(shí)現(xiàn)了對多個(gè)白粉病感病基因的敲除，實(shí)現(xiàn)了對白粉病的抗性[20]。利用寄主介導(dǎo)的基因沉默技術(shù)（HIGS），在棉花中表達(dá)針對黃萎病菌重要致病基因的小 RNA，從而實(shí)現(xiàn)了對黃萎病菌基因的沉默并且增強(qiáng)了棉花的抗病性[21]。

3.4 農(nóng)作物病害控制及抗病性改良的思考

現(xiàn)代社會日益廣泛的交流加快了物種在不同地區(qū)的傳播，同時(shí)也帶來了新發(fā)病原的潛在威脅。弱致病微生物可能由于獲得了其他外來種中的致病因子（如基因漂流而獲得的外源基因），能夠有效地克服植物的固有抗性。此外，氣候環(huán)境的變化也促進(jìn)了新發(fā)病害的發(fā)生。如從東南亞傳來的飛虱等，以往并不能在我國越冬，但隨著氣候變化、溫度升高，很多類似飛虱的昆蟲可以在我國越冬，傳播新的病害。對于通過氣流傳播的真菌病害的孢子，其防控難度更大，某一地區(qū)病害的發(fā)生可能會迅速擴(kuò)散到其他地區(qū)。如 2000 年前后在中非新發(fā)的小麥銹菌新型小種 Ug99 克服了幾乎所有主栽小麥品種的抗性，不到 10 年便傳播至西亞和歐洲的大部分地區(qū)。因此，在做好抗病育種和抗病研究的同時(shí)，也要建立完善的新發(fā)病害的預(yù)測和預(yù)報(bào)機(jī)制。

隨著人們對高品質(zhì)生活的要求，化學(xué)農(nóng)藥的施用已被廣泛詬病，盡管這依然是目前最有效的病害防治手段。植物病害給農(nóng)業(yè)生產(chǎn)造成的經(jīng)濟(jì)損失巨大，將植物抗病基因、抗蟲基因等轉(zhuǎn)入農(nóng)作物中，能夠使農(nóng)作物降低因病、蟲害而引起的產(chǎn)量損失，從而提高農(nóng)作物的產(chǎn)量和農(nóng)民的收入。美國農(nóng)業(yè)部經(jīng)濟(jì)研究局的一項(xiàng)分析表明，每增加種植 10% 的抗蟲玉米，就能將純收益提高 2.3%。另一方面，抗病、抗蟲、抗除草劑等農(nóng)作物的種植也對環(huán)境帶來積極的影響[22]。合理運(yùn)用植物抗病機(jī)理的理論發(fā)現(xiàn)，并應(yīng)用于植物抗病性改良，具有重要的經(jīng)濟(jì)和環(huán)境效益。這也使得許多農(nóng)業(yè)生物技術(shù)公司花巨資投入到農(nóng)藥和種子研發(fā)中。目前，排名世界前列的全球大型農(nóng)業(yè)生物技術(shù)公司每年投入農(nóng)藥和種子研發(fā)的經(jīng)費(fèi)都達(dá)數(shù)億美元，比如先正達(dá)、孟山都等公司近幾年的年研發(fā)經(jīng)費(fèi)都超過 8 億美元。

未來應(yīng)加強(qiáng)基礎(chǔ)研究工作，解析植物抗病的分子機(jī)制和病菌的致病分子機(jī)制，特別是對重大農(nóng)作物病害的研究，同時(shí)也要兼顧模式植物研究。在加強(qiáng)基礎(chǔ)研究的同時(shí)，力爭將基礎(chǔ)研究成果盡快轉(zhuǎn)化至育種工作中，并積極吸納和增加新的生物技術(shù)的運(yùn)用，改變傳統(tǒng)的育種觀念，整合生物防控與寄主抗性。另外，由于單個(gè)抗病基因的作用在田間會迅速喪失抗性，因此利用合成生物學(xué)的技術(shù)，實(shí)現(xiàn)將抗病基因簇引入作物中，延長 R 基因的有效性。此外，整合植物的抗病位點(diǎn)，建立數(shù)據(jù)庫，通過實(shí)現(xiàn)資源共享，可以加快對新抗病基因資源的利用。

1 Staskawicz B J, Dahlbeck D, Keen N T. Cloned avirulence gene of Pseudomonas-syringae pv glycinea determines race-specific incompatibility on glycine-max (L) Merr. PNAS, 1984, 81(19)：6024-6028.

2 Martin G B, Brommonschenkel S H, Chunwongse J, et al.Map-based cloning of a protein kinase gene conferring disease resistance in tomato. Science, 1993, 262(5138)： 1432-1436.

3 Bent A F, Kunkel B N, Dahlbeck D, et al. RPS2 of Arabidopsis thaliana： a leucine-rich repeat class of plant disease resistance genes. Science, 1994, 265(5180)： 1856-1860.

4 Jones D A, Thomas C M, Hammond-Kosack K E, et al. Isolation of the tomato Cf-9 gene for resistance to Cladosporium fulvum by transposon tagging. Science, 1994, 266(5186)： 789-793.

5 Botella M A, Parker J E, Frost L N, et al. Three genes of the Arabidopsis RPP1 complex resistance locus recognize distinct Peronospora parasitica avirulence determinants. Plant Cell, 1998, 10(11)： 1847-1860.

6 Song W Y, Wang G L, Chen L L, et al. A receptor kinase-like protein encoded by the rice disease resistance gene, Xa21. Science, 1995, 270(5243)： 1804-1806.

7 Poltorak A, He X, Smirnova I, et al. Defective LPS signaling in C3H/HeJ and C57BL/10ScCr mice： mutations in Tlr4 gene. Science, 1998, 282(5396)： 2085-2088.

8 Gomez-Gomez L, Boller T. FLS2： an LRR receptor-like kinase involved in the perception of the bacterial elicitor flagellin in Arabidopsis. Molecular Cell, 2000, 5(6)： 1003-1011.

9 Zipfel C, Kunze G, Chinchilla D , et al. Perception of the bacterial PAMP EF-Tu by the receptor EFR restricts Agrobacteriummediated transformation. Cell, 2006, 125(4)： 749-760.

10 Jones J D, Dangl J L. The plant immune system. Nature, 2006, 444(11)： 323-329.

11 Boller T, Felix G. A renaissance of elicitors： perception of microbe-associated molecular patterns and danger signals by pattern-recognition receptors. Annual Review of Plant Biology, 2009, 60： 379-406.

12 Li L, Yu Y, Zhou Z, et al. Plant pattern-recognition receptors controlling innate immunity. Science China Life Sciences, 2016, 59(12)： 878-888.

13 van der Hoorn R A, Kamoun S. From Guard to Decoy： a new model for perception of plant pathogen effectors. Plant Cell, 2008, 20(8)： 2009-2017.

14 Selote D, Kachroo A. RIN4-like proteins mediate resistance protein-derived soybean defense against Pseudomonas syringae. Plant Signaling & Behavior, 2010, 5(11)： 1453-1456.

15 Lacombe S, Rougon-Cardoso A, Sherwood E, et al. Interfamily transfer of a plant pattern-recognition receptor confers broadspectrum bacterial resistance. Nature Biotechnology, 2010, 28(4)：365-369.

16 Piquerez S J, Harvey S E, Beynon J L, et al. Improving crop disease resistance： lessons from research on Arabidopsis and tomato. Frontiers in Plant Science, 2014, 5： 671.

17 Lee S, Whitaker V M, Hutton S F. Mini review： potential applications of non-host resistance for crop improvement. Frontiers in Plant Science, 2016, 7： 997.

18 Wiesner-Hanks T, Nelson R. Multiple disease resistance in plants. Annual Review of Phytopathology, 2016, 54： 229-252.

19 Wulff B B, Moscou M J. Strategies for transferring resistance into wheat： from wide crosses to GM cassettes. Frontiers in Plant Science, 2014, 5： 692.

20 Wang Y, Cheng X, Shan Q, et al. Simultaneous editing of three homoeoalleles in hexaploid bread wheat confers heritable resistance to powdery mildew. Nature Biotechnology, 2014, 32(9)：947-951.

21 Zhang T, Zhao Y L, Zhao J H, et al. Cotton plants export microRNAs to inhibit virulence gene expression in a fungal pathogen. Nature Plants, 2016, 2(10)： 16153.

22 Fernandez-Cornejo J, Wechsler S, Livingston M, et al. [2014-2-6]. https：//www.ers.usda.gov/webdocs/publications/45179/43668_ err162.pdf?v=41690.

E-mail： zhangjie@im.ac.cn

Research Advances and Prospect for Plant Innate Immunity

Zhang Jie Liu Jun Qin Jun
（State Key Laboratory of Plant Genomics, Institute of Microbiology, Chinese Academy of Sciences, Beijing 100101, China）

Crop diseases cause serious yield loss and are threatening our food security. Although chemical pesticides contribute effectively to plant disease control, huge fertilizing amount led to substantial environmental pollution. During long-term interactions, plants and pathogenic microbes have developed diverse strategies to recognize and respond to each other. Understanding the interaction mechanisms will greatly improve molecular resistance breeding in crops, and thus contribute significantly to the decrement of chemical pesticides. Notably, great achievements have been made in elucidating the molecular mechanisms of plant immunity and microbial pathogenicity during the last decade, leading to the proposing of a few co-evolution models. These achievements enable novel strategies to tailor crops to be disease resistant by using bio-techniques. In this review, we highlight recent advancement of plant immunity, and suggest the directions for future research.

plant disease, chemical pesticides, plant immunity, microbial pathogenicity

Received B.S. from Wuhan University in 2002, and Ph.D. from Shanghai Institute of Plant Physiology and Ecology, Chinese Academy of Sciences (CAS) in 2007. From 2007 to 2008, he worked as a postdoctoral fellow at Baylor College of Medicine. During 2008 to 2011, he worked as research assisstant at National Institute of Biological Sciences, Beijing. He joined Institute of Microbiology, CAS in 2011 as a principle investigator. His current research engages in molecular mechanisms for the activation of plant innate immunity by MAMPs (microbe-associated molecular patterns), and the suppression of plant innate immunity by effectors from pathogenic microbes.

*資助項(xiàng)目：中科院空間科學(xué)戰(zhàn)略性先導(dǎo)科技專項(xiàng)（XDB 11020600、XDB11020300），國家自然科學(xué)基金（3157196 8、31570252）

修改稿收到日期：2017年4月19日

張 杰中科院微生物所副研究員，青年研究組長。主要研究領(lǐng)域包括：植物識別病原分子模式激活免疫反應(yīng)的分子機(jī)制；病原微生物抑制植物免疫激活的分子機(jī)理。E-mail： zhangjie@im.ac.cn