病毒—昆蟲—植物三者互作研究進展及展望*

葉 健 龔雨晴 方榮祥**

1 中國科學院微生物研究所 北京 100101

2 中國科學院大學 北京 100049

病毒—昆蟲—植物三者互作研究進展及展望*

葉 健1,2龔雨晴1,2方榮祥1,2**

1 中國科學院微生物研究所 北京 100101

2 中國科學院大學 北京 100049

全球氣候變暖，極端天氣頻發(fā)，入侵型、新發(fā)和重發(fā)昆蟲傳作物病毒病害已經(jīng)成為限制我國農(nóng)作物優(yōu)質(zhì)高產(chǎn)的主要因素。因缺乏抗病抗蟲的種質(zhì)資源、育種周期長，蟲傳病害防治難度極大，目前我國農(nóng)業(yè)處于幾乎完全依賴化學防控媒介昆蟲的被動應(yīng)付局面，生態(tài)與環(huán)境成本極大。以往研究蟲傳病毒病害往往注重病毒和植物寄主兩個方面，這些研究為理解作物病毒病害的暴發(fā)機制提供了基礎(chǔ)知識，但尚未能深入到病害防控的關(guān)鍵節(jié)點——媒介昆蟲介導的病毒侵染循環(huán)這一根本性問題上，導致目前在病毒病害防治實踐上缺乏有效抓手。近年來，隨著分子生物學和組學研究的飛速發(fā)展，以及微觀生物學技術(shù)和理念對宏觀生物學的快速滲透與交叉，病毒—昆蟲—植物三者互作機制研究取得了諸多重要進展，在尋找病毒病害流行暴發(fā)的宏觀生態(tài)學現(xiàn)象背后的分子生物學與生物化學機制上取得了長足進步，不但為復雜生態(tài)系統(tǒng)多元互作分子機制提供了參考模型，也為通過人工干擾和操縱生物間互作關(guān)鍵節(jié)點，從而促進蟲傳病毒病害的持久防控提供了科學依據(jù)和新的有效抓手，變被動應(yīng)付為主動調(diào)控病害災(zāi)變過程。文章簡要回顧了近年來病毒—昆蟲—植物三者互作領(lǐng)域的主要研究進展和發(fā)展趨勢，并拋磚引玉提出了對未來發(fā)展的建議和思考。建議國家組織研究力量，大力加強：（1）大田生產(chǎn)條件下病毒病害發(fā)生的多元生物體系互作機制及科學防控科技支撐能力建設(shè)；（2）前沿基礎(chǔ)和新方法新策略探索及應(yīng)用平臺建設(shè)；（3）蟲媒病害綠色防控的微生物組學顛覆性技術(shù)等方向的探索與突破，力求在蟲傳作物病毒病害綠色生態(tài)防控方面為農(nóng)業(yè)供給側(cè)改革提供強有力的科技創(chuàng)新和支撐能力。

蟲傳病毒病，介體昆蟲，三者互作，植物病毒，防控策略

DOI10.16418/j.issn.1000-3045.2017.08.006

植物病毒引發(fā)的病害嚴重制約我國和全球農(nóng)作物產(chǎn)量與品質(zhì)。植物病毒種類繁多，全球目前已報道的植物病毒約 1 100 種。在農(nóng)業(yè)生產(chǎn)中對農(nóng)作物造成嚴重危害的植物病毒大都依賴于介體昆蟲的傳播，這類蟲傳病毒約占 80%，侵染寄主廣泛，包括糧食作物、油料作物、蔬菜、果樹、花卉、藥材和林木等，引起的病害數(shù)量占植物病害的第二位；每年引起作物經(jīng)濟損失高達 4 000 億元人民幣。蟲傳病毒不僅造成直接危害，介體昆蟲發(fā)生與暴發(fā)還造成間接危害。例如，番茄雙生病毒和番茄斑萎病毒自從入侵我國以后，病蟲的雙重危害造成了非常嚴重的后果[1]。僅在 2009 年，煙粉虱傳雙生病毒引起番茄病害的經(jīng)濟損失就超過 50 億元人民幣，2010—2012 年進一步擴大到 100 億元。

蟲傳病毒沒有國界，小蟲大危害。媒介昆蟲個體小，隱蔽性強，可以利用不同的機制傳播不同的植物病毒，并且通過病毒局部進化、寄主轉(zhuǎn)變、混合侵染和遠距離傳播產(chǎn)生新型病毒，形成一波接一波的病毒病害。蟲傳病毒病害的防控不同于真菌與細菌等病害的防治，既要控制病毒本身，又要通過控制介體昆蟲來控制病毒病害的蔓延與流行，防治策略復雜、難度很大。然而，迄今高選擇性、高效性的植物病毒病藥劑和高抗病毒病的優(yōu)良作物種質(zhì)資源與品種匱乏，以至于目前生產(chǎn)上仍主要依賴通過對介體昆蟲的化學防治來實現(xiàn)病毒的預(yù)防與控制，又引起了化學殺蟲藥劑的不合理使用甚至濫用，進而導致害蟲抗藥性、殺蟲劑污染與殘留等問題，嚴重威脅農(nóng)產(chǎn)品安全與生態(tài)安全以及農(nóng)產(chǎn)品出口等重大社會與經(jīng)濟問題。因此，加強蟲媒病毒病害循環(huán)中病毒—昆蟲—植物這 3 種生命形式互作的分子信號及分子機制研究，發(fā)展更高效控制蟲傳重大病毒病害的技術(shù)是保障國家糧食安全和農(nóng)業(yè)可持續(xù)發(fā)展的戰(zhàn)略需求。對于三者互作過程中分子和細胞重要調(diào)控節(jié)點的闡明和互作網(wǎng)絡(luò)的解析，將有可能通過定向分子模塊化育種或特異化學干預(yù)的辦法阻斷蟲媒病毒病害的發(fā)生，通過鑒定植物特征化合物來預(yù)警可能具有互惠共生關(guān)系的新病毒—媒介昆蟲組合的出現(xiàn)，發(fā)展植物保護新方法，在農(nóng)業(yè)生產(chǎn)上具有重要意義。

以病毒—昆蟲—植物作為研究對象，從分子水平開展多界生物間相互關(guān)系的研究，必將為新的生物學革命性技術(shù)的發(fā)展提供契機，建立新的生命科學理論。正如現(xiàn)代生物學發(fā)展歷史所表明的那樣，生物學領(lǐng)域很多重要的科學發(fā)現(xiàn)與技術(shù)進步都是在病毒學科領(lǐng)域內(nèi)首先發(fā)端的，例如腺病毒介導的細胞轉(zhuǎn)化與基因治療技術(shù)、RNA 干擾技術(shù)、CRISPR/Cas9 基因組編輯技術(shù)等。這些科學發(fā)現(xiàn)和引發(fā)的技術(shù)進步為整個生命科學本身和人類健康產(chǎn)業(yè)的快速發(fā)展作出了重大貢獻。自然條件下病毒—昆蟲—植物互作機制的研究是極有可能提供類似契機的研究領(lǐng)域。

1 近年來我國植物病毒學重要進展小結(jié)及相關(guān)科研計劃部署情況

21 世紀初以來，隨著分子生物學和化學生態(tài)學等技術(shù)在傳統(tǒng)昆蟲生物學領(lǐng)域的發(fā)展與應(yīng)用，國際上植物病毒學科不斷同其他學科交融，蓬勃發(fā)展。我國植物病毒學學科在資深科學家和眾多年富力強的中青年植物病毒學家、植物學家、昆蟲學家的積極倡導和實踐中，瞄準植物病毒學的國際發(fā)展前沿——病毒—昆蟲—植物三者互作領(lǐng)域，提出了大量具有交叉性和前沿性的研究課題，并以國家自然基金國家杰出青年、優(yōu)秀青年科學基金為基礎(chǔ)，支持和培養(yǎng)了一大批優(yōu)秀中青年骨干人才，形成了一批具有戰(zhàn)略眼光和國際研究水平的中青年學科帶頭人。在國家多個計劃和國家自然科學基金委員會的支持下，先后獲得了 5 個“973”項目、1 個基金委重大項目、12 個重點、8 個“杰青”、5 個“優(yōu)青”和 3 個行業(yè)公益專項支持。經(jīng)過近 10 年的努力，我國學者的工作在病毒—昆蟲—植物三者互作研究領(lǐng)域已處于國際前沿水平，顯著提升了我國植物病毒學研究的國際地位。目前，我國病毒—昆蟲—植物三者互作領(lǐng)域已成為植物保護和植物病理學科發(fā)展最快的分支學科之一?！笆濉逼陂g我國在主要農(nóng)作物病毒病害研究方面取得了一系列重要進展。

1.1 一些重要作物病毒的生物學和分子生物學特性得到充分認識

對水稻黃矮病毒（Rice yellow stunt virus, RYSV）進行了系統(tǒng)的研究，在完成 RYSV 基因組結(jié)構(gòu)特點的研究基礎(chǔ)上[2]，對 RYSV P3 蛋白和 P6 蛋白的功能進行了深入闡明[3,4]；對多種重要病毒的基因沉默抑制子進行功能解析[5-7]；在水稻矮縮病毒基因組結(jié)構(gòu)與功能方面做了大量系統(tǒng)的工作，對多個病毒編碼的蛋白的功能及其作用機制進行了深入的研究[8-11]；對我國境內(nèi)多種植物上的雙生病毒開展了廣泛系統(tǒng)的研究，并在病毒分子生物學和病毒—植物相互分子機制研究中取得了多項重要發(fā)現(xiàn)；對由禾谷多黏菌（Polymyxa graminis）傳播的大麥黃花葉病毒屬（Barley yellow mosaic virus）和真菌傳桿狀病毒屬（Furovirus）的多種麥類病毒進行了系統(tǒng)的研究等[12,13]。

1.2 重要病毒與其傳播介體昆蟲的識別和相互作用得到深入研究

該方向在近些年來，得到充分的重視，并開展了卓有成效的研究：水稻條紋葉枯病毒 （Rice stripe virus，RSV）在灰飛虱體內(nèi)組織間的巡回侵染和經(jīng)卵傳播[14]；水稻矮縮病毒（Rice dwarf virus，RDV）與葉蟬的識別以及在葉蟬體內(nèi)不同組織和器官的巡回侵染[15-20]；水稻黑條矮縮病毒（Rice black streaked dwarf virus，RBSDV）與灰飛虱以及水稻南方黑條矮縮病毒（Southern rice black streaked dwarf virus，SRBSDV）在白背飛虱體內(nèi)的擴散機制[21-23]；番茄斑萎病毒（Tomato spotted wilt virus，TSWV）的移動機制以及番茄中 Sw-5 基因與病毒蛋白識別介導的抗性等[24]。

1.3 開創(chuàng)了病毒—昆蟲—植物三者互作研究的新領(lǐng)域

成功解析了植物病毒與昆蟲形成互惠共生關(guān)系的分子機制，在國際上首次發(fā)現(xiàn)入侵型煙粉虱—雙生病毒協(xié)同入侵的分子機制，拓展了植物病毒學的研究范疇，提出了病毒—昆蟲—作物三者互作的新理論[25]；證明雙生病毒能抑制寄主植物茉莉酸途徑的關(guān)鍵轉(zhuǎn)錄因子 MYC2，從而調(diào)控萜烯類化合物，吸引煙粉虱的取食，促進雙生病毒與煙粉虱建立互惠關(guān)系[26,27]；植物負鏈 RNA 病毒（如番茄斑萎病毒、水稻黃矮病毒、水稻條紋葉枯病毒等）在世界范圍內(nèi)引起多種作物的毀滅性病害，以彈狀病毒科苦苣菜黃網(wǎng)病毒（Sonchus yellow net rhabdovirus）為模式，先后實現(xiàn)了微型復制子和全長侵染性克隆反向遺傳學體系的突破，為該類病毒的遺傳操作奠定了技術(shù)基礎(chǔ)[28]。

病毒高度依賴于寄主細胞，不斷進化出利用和改變寄主生理生化過程的能力，病毒可能具有影響植物激素[29]、表觀遺傳學修飾[30]、天然免疫、蛋白降解途徑等生理學功能途徑的能力（圖 1）。但是這些改變能否以及如何改變介體昆蟲以及其他昆蟲與寄主植物的互作關(guān)系，人們迄今了解的卻還很少。目前已知植物病毒能抑制植物茉莉酸抗蟲信號途徑[31]，甚至有少數(shù)病毒在植物體內(nèi)復制可以大大提高介體昆蟲的適應(yīng)度，形成了病—蟲的互惠共生關(guān)系[32-34]。

圖 1 蟲傳植物病毒影響植物抗性途徑

植物進化出小 RNA 免疫防御病毒感染，但與此同時病毒也通過編碼沉默抑制子來對抗植物小 RNA 的免疫。除了小 RNA 免疫以外，植物防御激素如茉莉酸（jasmonic acid，JA）、水楊酸（salicylic acid，SA）和乙烯（ethylene，ET）等在病毒—昆蟲—植物三方互作中亦扮演關(guān)鍵角色。然而，植物對病毒和對昆蟲的抗性反應(yīng)并不一定是統(tǒng)一的，有時甚至是截然相反的[35]。由于 JA 和 SA 的相互拮抗效應(yīng)，JA 信號通路的激活增強了植物對昆蟲的防御反應(yīng)，同時導致 SA 信號通路的衰減，使得植物抗病能力下降[36]。因此，深入了解其三者互作機制對于蟲傳病害的綠色防控尤為重要。

2 蟲傳病毒—介體昆蟲—作物三者互作的分子機制

2.1 植物激素參與昆蟲和病毒之間的相互作用

植物激素在植物生長發(fā)育和抗病蟲害過程中發(fā)揮重要作用[37]。SA、JA 和 ET 主要參與防御反應(yīng)[38]，赤霉素（Gibberellin，GA）、生長素（Auxin，Aux）、細胞分裂素（Cytokinins，CK）、油菜素內(nèi)酯（Brassinolide，BR）和脫落酸（Abscisic acid，ABA）主要參與植物的生理和發(fā)育過程，同時也參與植物防御[39-41]。病毒感染過程中，植物激素信號發(fā)生改變，植物的正常生理過程被打亂。最近，更直接的證據(jù)證明病毒可以通過影響植物激素來調(diào)節(jié)植物的生長發(fā)育和抗蟲抗病性[42,43]，從而促進自身傳播。

2.2 雙生病毒調(diào)節(jié)植物激素促進植物與煙粉虱形成間接的互惠共生關(guān)系

植物病毒通常由昆蟲傳播，利用宿主細胞繁殖，植物的 JA 信號通路可以抵抗昆蟲，而昆蟲可以利用病毒來抑制 JA 信號途徑。病毒采用效應(yīng)分子調(diào)控宿主植物激素信號（圖 1）。例如，中國番茄黃化曲葉病毒（Tomato yellow leaf curl China virus，TYLCCNV）和十字花科卷心菜卷葉病毒（Cabbage leaf curl virus，CaLCuV）是由煙粉虱傳播的雙生病毒，可以導致番茄、煙草和其他作物上的病害，其中 TYLCCNV 及其衛(wèi)星 DNA 可以抑制植物萜烯類化合物合成，促進其與昆蟲互惠共生。

植物抗刺吸式昆蟲的免疫途徑與植物的多種激素途徑有關(guān)，bHLH（basic helix-loop-helix）家族轉(zhuǎn)錄因子 MYC2 是這些生物脅迫和非生物脅迫途徑中共有的“總開關(guān)”[44]，煙粉虱取食激活了植物 MYC2 轉(zhuǎn)錄因子。植物抗刺吸式昆蟲信號途徑下游的萜烯合酶基因，可以合成高效趨避昆蟲的揮發(fā)性化合物，是植物對昆蟲嗅覺抗性的重要組成部分，而雙生病毒和番茄斑萎病毒均可抑制植物萜烯類化合物合成的關(guān)鍵基因。雙生病毒與 MYC2 互作使得煙粉虱在選擇寄主時更偏好于感染雙生病毒的植物，而且定殖在感染病毒植物上的煙粉虱性成熟早、產(chǎn)卵量多、種群密度提高，造成大范圍病毒病害的發(fā)生和危害[27]。我們最新的研究表明雙生病毒不僅作用于 MYC2，還作用于乙烯和光信號等多個關(guān)鍵抗性途徑的其他重要轉(zhuǎn)錄調(diào)控因子，全方位地抑制植物的抗蟲免疫（表 1）。

雙生病毒操控傳毒介體昆蟲煙粉虱不但體現(xiàn)在對其的嗅覺吸引，還表現(xiàn)在定殖在感病植物后的取食行為。從介體昆蟲被吸引到寄主植物，到成功傳毒，再到植物建立感染，這個過程中包括了多個關(guān)鍵點，例如刺探次數(shù)（numbers of probes）、總刺探時間（total probing time）、篩管唾液分泌時間（time of salivating into the sieve element）等參數(shù)。多種雙生病毒（如TYLCCNV 和 TYLCV）均能改變煙粉虱取食從而提高昆蟲的傳毒能力[45,46]。植物具有篩管閉塞（sieve tube occlusion）抗刺吸式昆蟲的通用抗性機制，蚜蟲進化出通過分泌水狀唾液抑制這種抗性的能力[47,48]，尚未發(fā)現(xiàn)雙生病毒的介體昆蟲煙粉虱具有蚜蟲的這種能力。雙生病毒是否能夠代償蚜蟲水唾液的功能，通過改變植物的發(fā)育，改變韌皮部中導管的物理結(jié)構(gòu)從而改變其傳輸過程，影響介體昆蟲獲取氨基酸等初級營養(yǎng)物和其他植保素等抗蟲次級代謝物，從而影響昆蟲—植物互作過程，值得深入研究。

表 1 蟲傳病毒簡介及效應(yīng)子功能

2.3 其他病毒效應(yīng)子調(diào)控植物激素吸引昆蟲，促進疾病傳播

西花薊馬（Frankliniella occidentalis）是一種多食性害蟲，除了捕食引起植物的機械損傷，同時也傳播番茄斑萎病毒（TSWV），導致農(nóng)業(yè)和經(jīng)濟上的嚴重損失[49]。一方面 TSWV 的侵染誘發(fā)植物 SA 調(diào)控基因的表達，使得植物抗病能力下降；另一方面，TSWV 改變了介體昆蟲西花薊馬的取食行為[50]，感染 TSWV 的雄性西花薊馬的捕食率比未被感染的多 3 倍，從而提高了病毒接種的效率[51,52]，但是其具體的分子機制和生化過程仍有待深入研究。

蕪菁花葉病毒（Turnip mosaic virus，TuMV）給農(nóng)業(yè)、田園、園藝、觀賞作物造成重大損失，已知超過200種蚜蟲可以傳播蕪菁花葉病毒。植物防御其中一種蚜蟲——綠色桃蚜（Myzus persicae）取食的重要抗性反應(yīng)是篩管中胼胝質(zhì)的沉積。正如前文提到的，感染了 TuMV 的植物胼胝質(zhì)沉積堵塞篩管的能力下降，從而有利于綠色桃蚜繁殖，但 TuMV 如何實現(xiàn)這種有利于桃蚜的細胞學和分子生物學機制尚不清楚。最近 Casteel 等[53]發(fā)現(xiàn)，TuMV 編碼的核包涵體蛋白酶（NIa-Pro）可以通過操縱宿主植物乙烯信號通路來增強綠色桃蚜的繁殖能力（表 1）。

黃瓜花葉病毒（Cucumber mosaic virus，CMV）是另一種重要的植物病原病毒。這種病毒在世界范圍內(nèi)都有分布并且宿主范圍很廣，在植物間通過汁液和蚜蟲傳播。植物病毒在寄主體內(nèi)復制的過程中會誘發(fā) RNA 沉默起到抗病毒作用，關(guān)鍵環(huán)節(jié)包括以 AGO （Argonautes）蛋白為中心的沉默復合體在 siRNAs（small interfering RNAs）的指導下降解病毒 RNA[54]。而病毒為了順利建立侵染，進化出一些效應(yīng)因子（蛋白或者核酸分子，即 RNA 沉默抑制子）來抑制 RNA 沉默。CMV 編碼的 2b 蛋白就是最早發(fā)現(xiàn)的一種典型 RNA 沉默抑制子[55]。煙草感染 CMV 后蚜蟲數(shù)量增加，而缺少了 2b 蛋白的煙草感染 CMV 后，蚜蟲數(shù)量減少[36,56]。最新的研究表明，CMV 可調(diào)控 2b 蛋白作用于寄主的 JA 途徑，因此 2b 蛋白作為一種病毒誘導物可以增強宿主對昆蟲的吸引力。2b 蛋白通過直接相互作用抑制寄主 JA 途徑中 ZIM 結(jié)構(gòu)蛋白的降解[57]，但是如何特異地抑制 JA 途徑相關(guān)基因表達的分子機制還有待深入研究。

2.4 宿主代謝變化影響昆蟲行為

分析不同植物病理數(shù)據(jù)發(fā)現(xiàn)，病原體侵染植物主要影響宿主的光合作用、糖酵解過程和呼吸作用。植物被病毒感染后，其代謝水平的變化會影響昆蟲的行為，例如：萜烯類化合物可以有效抵抗昆蟲，番茄被煙粉虱感染后萜烯類化合物的釋放水平升高[51]，一些萜烯生物合成基因參與了這個過程[51,58-62]；煙粉虱更偏好于缺失萜烯合酶基因的擬南芥突變體[59,63]；CMV 可以通過影響寄主揮發(fā)物吸引蚜蟲進行有效的病毒傳播，也可以通過吸引其他有益昆蟲——授粉昆蟲熊蜂來補償植物被病毒感染后生殖力下降等不利因素，從而形成了新的生態(tài)平衡關(guān)系[64]；蘋果感染植原體 Candidatus Phytoplasma mali 后釋放大量的石竹烯，更容易吸引木虱[65]。這些結(jié)果表明，病原可以通過改變宿主的代謝來影響介體昆蟲的行為。

2.5 蟲傳病毒病模仿寄主結(jié)構(gòu)策略促進傳播

病原體通過影響介體昆蟲的行為和寄主的表型來增強三者的聯(lián)系，從而有利于病毒的傳播。雖然對于比較蛋白質(zhì)組學、轉(zhuǎn)錄組學和代謝組學的研究已有初步進展，但是病原調(diào)控昆蟲行為的具體分子機制還不太清楚。最近對病毒—昆蟲—植物三者互作的研究表明，病毒可以通過編碼高級結(jié)構(gòu)的蛋白來模擬寄主生理過程調(diào)控因子的結(jié)構(gòu)特點，從而改變植物生理狀態(tài)，促進介體昆蟲傳播病毒[27]。因此，我們推測病毒模仿寄主調(diào)控因子結(jié)構(gòu)可能是病原體促進蟲媒傳播的一種方式。

3 植物病毒侵染對其他植物病害的影響

關(guān)于病毒初感染改變了植物對真菌病害抗病性的研究已有報道。Vorughee 等[66]在研究 大麥黃矮病毒（Barly yellow dwarf virus，BYDV）和一些麥類銹?。ù篼湵P病、小麥葉銹病、燕麥冠腐?。┲g的相互作用時發(fā)現(xiàn)大麥黃矮病毒對其后接種的大麥網(wǎng)斑病菌（Pyrenophora teres）和大麥葉斑病菌（Pynchosporium secalis）有明顯的拮抗作用。感染 BYDV 后可以顯著降低燕麥上的膿皰總數(shù)，而且大麥、小麥、燕麥上遠離 BYDV 感染樹葉的葉片膿皰數(shù)均有減少。此外，感染了馬鈴薯 X 病毒（Potato virus X，PVX）、馬鈴薯 Y 病毒（Potato virus Y，PVY）、馬鈴薯 S 病毒（Potato virus S，PVS）或馬鈴薯 M 病毒（Potato virus M，PVM）的土豆對致病疫霉（Phytophthora infestans）的抗性增加[67,68]。在意大利修剪樹木時感染了李屬壞斑病毒（Prunus necrotic ringspot virus）的植株，對核果干腐殼蕉孢菌（Cytospora cincta）[69]的抗性增加。感染南瓜花葉病毒（Cucurbita maxima mosaic virus）的南瓜，其對腐皮鐮孢霉菌（Fusarium solani）的抗性增強[70,71]。

目前感病毒植株增強對真菌病害抗性的機制尚不清楚。但研究發(fā)現(xiàn)感染了南瓜花葉病毒的南瓜，其下胚軸微生物種群較健康植物相比增加了1—6 倍，并且下胚軸分泌物增多[71]；煙草感染煙草壞死病毒（Tobacco necrosis virus）后增加了對黃瓜炭疽病菌（Colletotrichum lagenarium）的抗性，感染煙草花葉病毒（Tobacco mosaic virus）后增加了對煙草黑脛病（Phytophthora parasitica）的抗性。研究發(fā)現(xiàn)，上述過程中植株感病毒后抗真菌物質(zhì)增多[72-74]。這些研究結(jié)果表明，病毒感染可能通過引起植物抗菌物質(zhì)或者招募有益微生物，提高抗真菌病害能力，具體的分子機制還有待深入研究。

4 結(jié)語與建議

綜上所述，我們對病毒通過改變植物生理生化過程，引起介體昆蟲及其他昆蟲與寄主植物互作關(guān)系改變的機制已有一定了解。但是，其他的很多三者互作過程還不是很清楚，例如，病毒能否響應(yīng)介體昆蟲的取食行為?；ㄒ嘶ㄈ~病毒（Cauliflower mosaic virus，CaMV）由蚜蟲傳播，有研究表明 CaMV 可以通過寄主感應(yīng)蚜蟲取食，并迅速在寄主植物細胞中改變成轉(zhuǎn)運形態(tài)（transmission bodies，TB）以利于自身傳播[75]。

目前蟲傳病毒—介體昆蟲—植物以及環(huán)境因素多者互作研究已經(jīng)成為國際上的研究熱點，我國應(yīng)在以下 3 方面持續(xù)支持、重點布局。

（1）開展大田生產(chǎn)條件下病毒病害發(fā)生的多元生物體系的作用及其互作研究，探求病毒病害防治的關(guān)鍵節(jié)點，設(shè)計農(nóng)業(yè)生產(chǎn)條件下有效的病毒防治策略。建議以我國主要糧食作物為對象，從平面到立體、從對病毒本身致病性研究延伸到病毒與植物、介體昆蟲、有益昆蟲（天敵昆蟲和授粉昆蟲等）、根際微生物以及內(nèi)生菌等微生物菌群互作等更接近病害的自然系統(tǒng)研究；進行主要作物中病毒組學（Virome）研究，更加重視重大病害基礎(chǔ)研究與設(shè)計病害防控措施的聯(lián)系，挑選大田生產(chǎn)中重要的、難以開展抗性育種工作的病毒病害，進行多病害間交叉互作以及病毒組學研究，明確準種（quasispecies）在致病及病害過程中的作用機制。

（2）加強領(lǐng)域的前沿基礎(chǔ)和新方法、新策略探索。例如，昆蟲神經(jīng)分子生物學技術(shù)手段、化學藥物合成理論與技術(shù)的應(yīng)用。注重病毒與寄主、長鏈非編碼RNA、介體昆蟲及內(nèi)生菌跨界信號交流、致病機理與新型農(nóng)藥開發(fā)的聯(lián)系、耕作制度變化與病害發(fā)生的關(guān)系。

（3）以綠色防控蟲媒病害為導向，開展系統(tǒng)的蟲媒病害發(fā)生流行過程相關(guān)的微生物組學研究。作為顛覆性技術(shù)，健康作物的微生物群落發(fā)揮了單一菌株無法實現(xiàn)的生態(tài)功能，進行重要主糧作物和經(jīng)濟作物地上部分/地下部分根際、根圍和昆蟲體內(nèi)中的微生物組學研究，發(fā)現(xiàn)并人工設(shè)計高效生防微生物工程菌株，為綠色防控策略的制定提供理論依據(jù)。注重從生態(tài)學和病毒病害田間自然體系，研究復雜系統(tǒng)中多因素之間的相互影響、相互制約關(guān)系。綜合利用多者關(guān)系，探討綠色有效防控策略。

系統(tǒng)深入研究病毒與植物、昆蟲、內(nèi)生菌互作等更接近病害的自然系統(tǒng)，設(shè)計新型綠色農(nóng)藥阻斷病毒傳播。加強昆蟲學、病毒學和植物學的多學科交叉是探明介體昆蟲—病毒—共生菌等微生物群落—寄主植物多者間互作關(guān)系的前提。集全國優(yōu)勢單位，整合一支多學科交叉的高水平創(chuàng)新團隊，借鑒模式生物傳毒機制新成果，圍繞有關(guān)蟲傳病毒病的關(guān)鍵科學問題，促進植物病毒學、昆蟲學、微生物學、植物學等學科的交叉、融合與發(fā)展，并引導前沿性、邊緣性新學科的形成，凝練一支擁有病毒學、昆蟲學、微生物學、植物學、基礎(chǔ)生物學、生物信息學等不同學科背景交叉的創(chuàng)新團隊，以提升我國在相關(guān)領(lǐng)域的國際地位和植物病蟲害的綜合防控能力。

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葉 健中科院微生物所研究員，國家優(yōu)秀青年科學基金獲得者（2015）。主要從事蟲媒病毒—植物—介體昆蟲三者互作的信號與調(diào)控機制，以及植物抗病蟲免疫中分子識別的作用機制研究。E-mai： jianye@im.ac.cn

Ye JianResearch Fellow, Winner of Excellent Young Scientist Foundation of NSFC (2015). His research interests include biology and chemistry of interactions of virus-insect vector-plant, and molecular recognition and regulation between plant-vector-pathogen in plant immunity. E-mail： jianye@im.ac.cn

方榮祥男，中科院院士，發(fā)展中國家科學院院士，中科院微生物所研究員。植物病毒學家和植物生物技術(shù)專家，長期從事植物病毒學和植物生物技術(shù)的基礎(chǔ)研究和應(yīng)用基礎(chǔ)研究。近期主要研究微生物與寄主的相互作用，包括RNA沉默與抑制RNA沉默，媒介昆蟲介導植物病害的分子機制等。E-mail： fangrx@im.ac.cn

Fang RongxiangMale, Senior Research Fellow, Member of Chinese Academy of Sciences (CAS), Member of the World Academy of Sciences (TWAS) for the advancement of science in developing countries. He has been engaged in basic and applied research in plant virology and plant biotechnology. Recently, he is interested in the study of microbe-host interactions, including RNA silencing and suppression of RNA silencing, molecular mechanism of insect vectors in mediating plant diseases. E-mail： fangrx@im.ac.cn

Research Progress and Perspective of Tripartite Interaction of Virus-vector-plant in Vector-borne Viral Diseases

Ye Jian1,2Gong Yuqing1,2Fang Rongxiang1,2
（1 Institute of Microbiology, Chinese Academy of Sciences, Beijing 100101, China; 2 University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China）

Due to the immobility of plants, around 75% of 1100 plant virus species are piercing-sucking insect transmitted. Host plantmediated interactions between viruses and insects play vital roles in the population dynamics of vectors and the epidemiology of plant diseases. A successful viral pathogen has to evolve multiple strategies to manipulate host immune responses and also the ecological environment to facilitate effective transmission by insect vectors. Among these strategies, reprogramming the plant immune signaling pathways such as phytohormone is critical to the establishment of an effective virus transmission among plants and disease pandemic. Here, we review recent studies on the plant-virus inter-relationships with a focus on molecular and biochemical mechanisms that drive vector-borne viral diseases. This knowledge is essential for the further design and/or development of effective and sustainable strategies to protect viral damages so as to increase crop yield and food security. Future efforts in this area should be focused on the followings： 1) understanding the mechanisms of multidimensional interactions of virus-vector-plant-microbiomes under natural and field condition; 2) applying cutting-edge research technologies and novel methods to understand both macro-ecological scope level and micro-level interactions; 3) developing new technology and novel disease protection strategies by applying disease related microbiomes, integrating and meta-analysis of big data generating from dynamics and multiple dimensional pathogen-vector-crop interactions under real agricultural conditions to achieve sustainable protection against plant diseases.

vector-borne disease, insect vector, tripartite interaction, plant virus, protection strategy

*資助項目：中科院戰(zhàn)略性先導科技專項（XDB1104010 0、XDB11040300），國家自然科學優(yōu)秀青年基金（31522 046），國家自然科學基金（3 1672001）

**通訊作者

修改稿收到日期：2017年7月27日