MRI在評(píng)估直腸癌局部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移中的應(yīng)用價(jià)值

戴 鑫，徐 青，余 靜，李 燕，施海彬

（南京醫(yī)科大學(xué)第一附屬醫(yī)院 江蘇省人民醫(yī)院放射科，江蘇 南京 210029）

MRI在評(píng)估直腸癌局部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移中的應(yīng)用價(jià)值

戴 鑫，徐 青，余 靜，李 燕，施海彬

（南京醫(yī)科大學(xué)第一附屬醫(yī)院 江蘇省人民醫(yī)院放射科，江蘇 南京 210029）

目的：分析直腸癌區(qū)域淋巴結(jié)的MRI影像學(xué)表現(xiàn)，評(píng)價(jià)MRI在評(píng)估直腸癌局部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移中的應(yīng)用價(jià)值。方法：回顧性分析2015年5—12月經(jīng)手術(shù)治療并經(jīng)病理證實(shí)的94例直腸癌患者的MRI圖像，觀察并記錄目標(biāo)淋巴結(jié)的短徑、邊界、信號(hào)、ADC值及周圍脂肪信號(hào)，以病理診斷轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)陽性為標(biāo)準(zhǔn)進(jìn)行分組。對(duì)轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)和非轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)的邊界、信號(hào)、周圍脂肪信號(hào)進(jìn)行卡方檢驗(yàn)，短徑和ADC值進(jìn)行t檢驗(yàn)。對(duì)有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義的診斷指標(biāo)進(jìn)行多因素Logistic回歸分析，并利用受試者工作特性（ROC）曲線評(píng)價(jià)診斷價(jià)值。結(jié)果：轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)與非轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)邊界、信號(hào)及周圍脂肪信號(hào)有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＜0.05），轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)和非轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)的短徑分別為（6.25±2.25）mm和（4.80±1.38）mm，兩者比較差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＜0.05）。多因素Logistic回歸分析顯示淋巴結(jié)短徑、邊界、信號(hào)、周圍脂肪信號(hào)有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＜0.05）。ROC曲線顯示淋巴結(jié)邊界診斷價(jià)值最高，其次為周圍脂肪信號(hào)、信號(hào)和短徑，曲線下面積（AUC）分別為0.815、0.798、0.770、0.710。結(jié)論：綜合分析直腸周圍淋巴結(jié)短徑、邊界、信號(hào)特點(diǎn)及周圍脂肪信號(hào)對(duì)診斷轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)有較大作用，其中邊緣、周圍脂肪信號(hào)的作用最為顯著，信號(hào)、短徑也有助于提高診斷。

直腸腫瘤；腫瘤轉(zhuǎn)移；磁共振成像

直腸癌是最常見的消化系統(tǒng)腫瘤之一[1]，近年來發(fā)病率呈上升趨勢(shì)。由于全直腸系膜切除術(shù)及新輔助放化療的使用，降低了局部復(fù)發(fā)率，延長(zhǎng)了患者生存率[2]。準(zhǔn)確的術(shù)前TNM分期對(duì)治療方案的制定十分重要，而淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移也是局部復(fù)發(fā)的重要危險(xiǎn)因素[3]。MRI是目前常用并且有效的檢查方法。既往的研究關(guān)注區(qū)域淋巴結(jié)大小、邊界、信號(hào)以及ADC值等，然而其診斷淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的敏感性及特異性均不高[4-5]，我們?cè)谂R床工作中發(fā)現(xiàn)，部分轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)周圍脂肪信號(hào)不均勻。目前，關(guān)于周圍脂肪信號(hào)的研究較少，因此，本文擬探討周圍脂肪信號(hào)在淋巴結(jié)良惡性鑒別中的價(jià)值，并與淋巴結(jié)大小、邊界、信號(hào)以及ADC值等征象行對(duì)比分析，旨在提高直腸癌區(qū)域淋巴結(jié)良惡性的診斷效價(jià)。

1 資料與方法

1.1 一般資料

收集本院2015年5—12月經(jīng)手術(shù)治療并經(jīng)病理證實(shí)的94例直腸腺癌患者的臨床資料，94例患者術(shù)后病理均行TNM分期，其中T1期9例，T2期38例，T3期 47例；N0期 46例，N1期 22例，N2期26例；M0期85例，M1期9例，9例M1期患者均為肝臟轉(zhuǎn)移并行肝臟部分切除術(shù)。納入標(biāo)準(zhǔn)：①術(shù)前未行新輔助放化療；②術(shù)前接受MR常規(guī)及DWI掃描；③圖像清晰。其中男53例，女41例，年齡30～83歲，平均（62±9.42）歲。

1.2 設(shè)備與掃描參數(shù)

采用Siemens MAGNETOM Avanto 3.0T超導(dǎo)型MR設(shè)備，采用16通道體部相控陣線圈，常規(guī)T1WI 軸位 （TR 722 ms，TE 11 ms），T2WI軸位（TR 4 550 ms，TE 99 ms），T2WI冠狀位（TR 4 030 ms，TE 129 ms），T2WI矢狀位 （TR 4 000 ms，TE 99 ms），矩陣 320×224，層厚 3 mm，層間距 0.6 mm，F(xiàn)OV 220 mm×220 mm。DWI掃描采用SE平面回波（Echo planar imaging，EPI）序列，b 值分別選取 0、1 000 s/mm2，TR 6 600 ms，TE 91 ms， 激勵(lì)次數(shù) 3 次，F(xiàn)OV 250 mm×210 mm，矩陣 196×159，層厚 5 mm，層間距 0.5 mm。增強(qiáng)掃描，經(jīng)肘靜脈注射Gd-DTPA，劑量0.2 mL/kg，流率3.0 mL/s。

1.3 影像分析

MRI圖像由2名具有相關(guān)經(jīng)驗(yàn)的醫(yī)師獨(dú)立分析，分別記錄淋巴結(jié)的短徑、信號(hào)均勻與否、邊界光滑與否、ADC值及周圍脂肪信號(hào)均勻與否。當(dāng)信號(hào)、邊界、周圍脂肪信號(hào)結(jié)果不一致時(shí)，通過討論對(duì)結(jié)果達(dá)成一致；短徑、ADC值取其平均值。

ADC值的測(cè)量：將T1WI及T2WI平掃圖像作為參照，通過手動(dòng)勾畫和復(fù)制感興趣區(qū)的方式，避開壞死區(qū)域，測(cè)量所有目標(biāo)淋巴結(jié)的ADC值。

1.4 淋巴結(jié)篩選

與病理科、手術(shù)科室合作，將淋巴結(jié)按解剖位置進(jìn)行分組：直腸旁淋巴結(jié)（251組），腸系膜下動(dòng)脈遠(yuǎn)端、乙狀結(jié)腸淋巴結(jié)（241組），直腸上淋巴結(jié)（252組），腸系膜下淋巴結(jié)（253組）。術(shù)后按組送病理檢查，由病理科醫(yī)生觀察后記錄每組淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移與非轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)個(gè)數(shù)。根據(jù)病理結(jié)果，若某組淋巴結(jié)全部為轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)，則將MRI圖像中檢出的該組淋巴結(jié)歸入轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)組；若該組淋巴結(jié)全部為非轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)，則歸入非轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)組，其余不確定淋巴結(jié)予以剔除。

1.5 統(tǒng)計(jì)學(xué)分析

采用SPSS 22.0統(tǒng)計(jì)學(xué)軟件，對(duì)淋巴結(jié)信號(hào)、邊界及周圍脂肪信號(hào)采用卡方檢驗(yàn)，ADC值及短徑采用t檢驗(yàn)，對(duì)有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義的診斷指標(biāo)進(jìn)行多因素Logistic回歸分析，并利用受試者工作特性（ROC）曲線評(píng)價(jià)診斷價(jià)值。P≤0.05為差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。

2 結(jié)果

根據(jù)術(shù)后病理，最終266枚淋巴結(jié)納入分析，轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)93枚，其中251組淋巴結(jié)81枚，241組淋巴結(jié)12枚；非轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)173枚，其中251組淋巴結(jié)146枚，241組淋巴結(jié)27枚。非轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)在T2WI上表現(xiàn)為圓形或橢圓形結(jié)節(jié)，邊緣光整，信號(hào)較均勻，呈等或稍高信號(hào)，ADC圖呈等低信號(hào)，周圍脂肪信號(hào)較均勻 （圖1），173枚非轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)中有148枚邊緣光整，164枚信號(hào)均勻，170枚周圍脂肪信號(hào)均勻，ADC圖均為低信號(hào)。轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)邊緣呈毛刺或分葉狀，部分淋巴結(jié)信號(hào)不均勻，ADC圖呈低信號(hào)，部分周圍脂肪信號(hào)不均勻（圖2）。93枚轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)中有72枚邊緣毛糙，55枚信號(hào)不均勻，57枚周圍脂肪信號(hào)不均勻，ADC圖均為低信號(hào)。

圖1 女，66歲，直腸腺癌。圖1a：T2WI軸位顯示周圍脂肪信號(hào)均勻，淋巴結(jié)（箭頭）信號(hào)均勻，邊緣光整。圖1b：DWI顯示淋巴結(jié)呈高信號(hào)，ADC平均值為1.05×10-3mm2/s，病理證實(shí)為非轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)。 圖2 女，67歲，直腸腺癌。圖2a：T2WI軸位顯示周圍脂肪信號(hào)不均勻，淋巴結(jié)（箭頭）信號(hào)不均勻，邊緣欠光整。圖2b：DWI顯示淋巴結(jié)呈高信號(hào)，ADC平均值為1.10×10-3mm2/s，病理證實(shí)為轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)。Figure 1. A 66-year-old female with rectal adenocarcionma.Figure 1a：Axial T2WI shows a nonmetastasizing lymph node(arrowhead)with smooth margin and uniform signal,and the signal of perirectal fat is uniform.Figure 1b：DWI image shows the node is high signal intensity,and the mean ADC value is 1.05×10-3mm2/s. Figure 2. A 67-year-old female with rectal adenocarcionma.Figure 2a：Axial T2WI shows a metastasizing lymph node(arrowhead)with irregular margin and mixed signal,and the signal of perirectal fat is not uniform.Figure 2b：DWI image shows the node is high signal intensity,and the mean ADC value is 1.10×10-3mm2/s.

2.1 淋巴結(jié)周圍脂肪與轉(zhuǎn)移的相關(guān)性

淋巴結(jié)周圍脂肪信號(hào)與淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的相關(guān)性見表1。周圍脂肪信號(hào)均勻與否的敏感性及特異性分別為61.3%和98.3%，卡方結(jié)果顯示MRI表現(xiàn)與淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移有相關(guān)性（χ2=122.814，P＜0.001）。

表1 淋巴結(jié)邊緣、信號(hào)及周圍脂肪信號(hào)與轉(zhuǎn)移的相關(guān)性

2.2 淋巴結(jié)邊界、信號(hào)與轉(zhuǎn)移的相關(guān)性

淋巴結(jié)邊界、信號(hào)與淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的相關(guān)性見表1。邊緣光整與否的敏感性及特異性分別為77.4%和85.5%，卡方結(jié)果顯示MRI顯示邊緣與淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移有相關(guān)性（χ2=103.514，P＜0.001）。淋巴結(jié)信號(hào)均勻與否的敏感性及特異性分別為59.1%和94.8%，卡方結(jié)果顯示MRI與淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移有相關(guān)性 （χ2=96.308，P＜0.001）。

2.3 淋巴結(jié)短徑、ADC值與轉(zhuǎn)移的相關(guān)性

轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)及非轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)ADC值和短徑的比較見表2。淋巴結(jié)短徑平均值為（5.31±1.86）mm，P＜0.001；ADC 值平均值為 （1.05±0.21）×10-3mm2/s，P=0.061，P＞0.05，差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。

表2 轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)與非轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)短徑和ADC值的比較

2.4 對(duì)淋巴結(jié)短徑、邊界、信號(hào)、周圍脂肪進(jìn)行多因素Logistic回歸分析

結(jié)果見表3，淋巴結(jié)短徑、邊界、信號(hào)、周圍脂肪信號(hào)有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＜0.05）。淋巴結(jié)邊界診斷價(jià)值最高，AUC值為0.815，其次為周圍脂肪信號(hào)、信號(hào)和短徑，AUC值分別為0.798、0.770和0.710。

表3 MRI各診斷因素的Logistic回歸分析

3 討論

目前大部分文獻(xiàn)報(bào)道將淋巴結(jié)形態(tài)學(xué)、DWI圖像作為判斷淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的診斷指標(biāo)[6-7]，關(guān)于淋巴結(jié)周圍脂肪信號(hào)的研究較少，本文將腸周脂肪信號(hào)作為新的評(píng)價(jià)指標(biāo)引入。本次研究中MRI共檢出60枚淋巴結(jié)周圍脂肪信號(hào)不均勻，206枚淋巴結(jié)周圍脂肪信號(hào)均勻，其敏感性為61.3%，特異性為98.3%，陽性預(yù)測(cè)值為95.0%，陰性預(yù)測(cè)值為82.5%，準(zhǔn)確率為85.3%，特異性及陽性預(yù)測(cè)值均較高，卡方檢驗(yàn)顯示其與淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移相關(guān)，有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。同時(shí)，周圍脂肪信號(hào)的AUC值為0.798，具有較高的診斷效能。因此，腸周脂肪信號(hào)作為一個(gè)新的診斷指標(biāo)，有助于提高對(duì)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的診斷準(zhǔn)確性 （圖3，4）。關(guān)于腸周脂肪信號(hào)不均勻的病理學(xué)基礎(chǔ)，此類文獻(xiàn)報(bào)道較少，筆者認(rèn)為可能是腸周的血管、淋巴管受到癌細(xì)胞的浸潤(rùn)，細(xì)胞增多，纖維增生，導(dǎo)致腸周脂肪內(nèi)出現(xiàn)較多混雜的異常信號(hào)影。本文的研究跟Kim等[8]的報(bào)道有相一致的地方，他們發(fā)現(xiàn)腸周脂肪信號(hào)混雜雖然并不常見，但有這一征象的患者都伴有淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移。

轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)的形態(tài)學(xué)表現(xiàn)，包括短徑、邊界、信號(hào)等[9]。淋巴結(jié)的短徑大小是最常用的淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移指標(biāo)，然而該指標(biāo)并沒有統(tǒng)一的標(biāo)準(zhǔn)[8，10-12]，增大的淋巴結(jié)可能是炎癥反應(yīng)的結(jié)果，淋巴結(jié)微轉(zhuǎn)移也經(jīng)常發(fā)生，兩者具有一定的重疊。一些學(xué)者認(rèn)為所有觀測(cè)到的淋巴結(jié)都是陽性，而其他一些學(xué)者則給出了淋巴結(jié)大小的標(biāo)準(zhǔn) （3 mm、5 mm、8 mm、10 mm），其診斷率各自不等。本研究結(jié)果顯示其最佳分界值為5.05 mm，對(duì)應(yīng)的敏感性和特異性分別為67.7%、64.2%，這與大多數(shù)學(xué)者研究結(jié)果相仿；Logistic回歸分析則顯示其P值小于0.05，差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。由于短徑小于3 mm的淋巴結(jié)MRI圖像顯示欠清，對(duì)淋巴結(jié)邊緣、信號(hào)及ADC值的測(cè)量評(píng)估有一定困難，故本研究未納入短徑小于3 mm的淋巴結(jié)，這亦是本研究的不足之處。淋巴結(jié)的信號(hào)與邊界特點(diǎn)亦是轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)常用的診斷指標(biāo)[6]，也有一些學(xué)者認(rèn)為只有當(dāng)淋巴結(jié)短徑大于5 mm時(shí)，邊界和信號(hào)的評(píng)估才更準(zhǔn)確[12]，Akasu等[13]則提出形態(tài)學(xué)的診斷標(biāo)準(zhǔn)由于觀察者不同，是不具有可靠性的。本研究中邊緣毛糙的淋巴結(jié)97枚，信號(hào)不均勻的淋巴結(jié)64枚，主要分布在轉(zhuǎn)移組中，淋巴結(jié)邊界、信號(hào)的AUC值分別為0.815、0.770，因此邊緣及信號(hào)情況對(duì)轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)診斷有著極其重要的意義，綜合考慮淋巴結(jié)邊界不光整、信號(hào)不均勻有助于檢出轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)[14]。

DWI探測(cè)的是組織內(nèi)水分子自由擴(kuò)散所產(chǎn)生的信號(hào)，因此當(dāng)淋巴結(jié)發(fā)生轉(zhuǎn)移時(shí)，區(qū)域淋巴結(jié)的細(xì)胞密度增高，水分子彌散受限，其在DWI圖像上信號(hào)增高。由于上述變化的產(chǎn)生，DWI也成為了評(píng)估淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的指標(biāo)之一，但其診斷轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)的作用亦有爭(zhēng)議[15-18]。本研究發(fā)現(xiàn)，直腸癌轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)與非轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)ADC平均值分別為 （1.08±0.19）×10-3mm2/s、（1.03±0.22）×10-3mm2/s，差異不具有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，這與某些學(xué)者研究結(jié)果相同[18]。

綜上所示，隨著臨床對(duì)直腸癌TNM分期要求的提高，影像對(duì)直徑越來越小的轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)診斷要求也在提高。僅僅依靠淋巴結(jié)的形態(tài)學(xué)表現(xiàn)診斷淋巴結(jié)是不夠的，周圍脂肪信號(hào)作為新的評(píng)估指標(biāo)有著重要的作用，MRI功能序列的應(yīng)用也有助于提高診斷準(zhǔn)確性。

圖3 女，56歲，直腸腺癌。T2WI軸位顯示周圍脂肪信號(hào)不均勻，淋巴結(jié)（箭頭）信號(hào)均勻，邊緣光整，DWI呈高信號(hào)，ADC平均值為1.31×10-3mm2/s，病理證實(shí)為轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)。 圖4 男，73歲，直腸腺癌。T2WI軸位顯示周圍脂肪信號(hào)均勻，淋巴結(jié)（箭頭）信號(hào)不均勻，邊緣毛糙，DWI呈高信號(hào)，ADC平均值為0.93×10-3mm2/s，病理證實(shí)為非轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)。Figure 3.A 56-year-old female with rectal adenocarcionma.Axial T2WI shows a metastasizing lymph node(arrowhead)with smooth margin and uniform signal,but the signal of perirectal fat is not uniform.DWI image shows the node is high signal intensity,and the mean ADC value is 1.31×10-3mm2/s. Figure 4. A 73-year-old male with rectal adenocarcionma.Axial T2WI shows a nonmetastasizing lymph node(arrowhead)with irregular margin and mixed signal,but the signal of perirectal fat is uniform.DWI image shows the node is high signal intensity,and the mean ADC value is 0.93×10-3mm2/s.

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The application value of MRI in the diagnosis of regional lymph node metastasis in rectal cancer

DAI Xin,XU Qing,YU Jing,LI Yan,SHI Hai-bin
(Department of Radiology,Jiangsu Province Hospital,Nanjing Medical University,Nanjing 210029,China)

Objective:To evaluate the application of MRI in the diagnosis of regional lymph node metastasis in rectal cancer.Methods:During the period from May to December 2015,94 patients with pathologically-proved rectal underwent MRI were included.The clinical data were retrospectively analyzed.The short-axis diameter,margin,signal and ADC values of the target node and the signal of perirectal fat were observed and recorded.Patients were assigned to the malignant node or benign node group according to pathological analysis.Chi-square(χ2)trend test was used to test the margin,signal and the signal of perirectal fat of metastasizing lymph nodes and nonmetastasizing lymph nodes,short-axis diameter and ADC values were compared using the t-test.Multivariate analysis to determine independent significant individual variables by multiple Logistic regression analysis.ROC curve analysis was done to evaluate the diagnostic efficiency.Results:The margin,signal of lymph nodes and signal of perrectal fat showed correlation with the lymph node metastasis(P＜0.05).The short-axis diameter of metastatic nodes and non-metastatic nodes was (6.25±2.25)mm and(4.80±1.38)mm respectively,the differences between the two groups were significant(P＜0.05).The short-axis diameter,margin,signal and the signal of perirectal fat were proved to be significant independent predictors of lymph node metastasis by Logistic regression analysis.The AUC value showed that margin carried the highest credibility for the diagnosis of lymph node metastasis,and the next were the signal of perirectal fat and signal.Conclusion:It was helpful to improve the diagnosis of lymph node metastasis by considering the short-axis diameter,margin and signal of the lymph nodes and the signal of perirectal fat,especially the margin and the signal of perirectal fat.

Rectal neoplasms;Neoplasm metastasis;Magnetic resonance imaging

R735.37；R73-37；R445.2

A

1008-1062（2017）02-0112-04

2016-05-19；

2016-07-08

戴鑫（1992-），男，江蘇泰州人，在讀碩士研究生。E-mail：dx15950531913@sina.cn

徐青，南京醫(yī)科大學(xué)第一附屬醫(yī)院 江蘇省人民醫(yī)院放射科，210029。E-mail：13776683209@163.com