無瓣海桑和秋茄人工林下土壤微生物群落研究*

杜歡楊瓊,2黎雙飛譚鳳儀

（1. 廣東內(nèi)伶仃福田國家級自然保護區(qū)管理局，廣東 深圳518040；2.福田－城大紅樹林研發(fā)中心/香港城市大學(xué)，香港九龍；3. 深圳大學(xué) 生命與海洋科學(xué)學(xué)院，廣東 深圳 518060；4. 香港城市大學(xué) 生物化學(xué)系，香港 九龍）

無瓣海桑和秋茄人工林下土壤微生物群落研究*

杜歡1楊瓊1,2黎雙飛3譚鳳儀2,4

（1. 廣東內(nèi)伶仃福田國家級自然保護區(qū)管理局，廣東 深圳518040；2.福田－城大紅樹林研發(fā)中心/香港城市大學(xué)，香港九龍；3. 深圳大學(xué) 生命與海洋科學(xué)學(xué)院，廣東 深圳 518060；4. 香港城市大學(xué) 生物化學(xué)系，香港 九龍）

對2 a生單種無瓣海桑（Sonneratia apetala）、單種秋茄（Kandelia obvata）和混種無瓣海?！锴眩?∶1）人工林下土壤理化性質(zhì)、微生物群落結(jié)構(gòu)、酶活性進行了研究。結(jié)果表明，單種無瓣海桑林下土壤pH值最低（5.61±0.08），土壤有機質(zhì)、總磷、總氮含量在3個群落間均無顯著差異；單種無瓣海桑林下土壤蛋白酶、芳基硫酸酯酶和磷酸酶的活性高于其它兩種人工林，脲酶、纖維素酶和脫氫酶活性以混種林下最高（分別為190.20±28.49，19.04±4.77和93.21±14.10 μg·g-1·h-1），β-葡萄糖苷酶和芳基硫酸酯酶活性在3種人工林下差異不顯著；單種無瓣海桑林下土壤中各種脂肪酸含量較高，混種林下土壤的脂肪酸含量最低；典型相關(guān)分析表明，蛋白酶活性和土壤pH、總氮含量呈顯著負相關(guān)（P＜0.01），磷酸酶活性與總磷含量呈顯著正相關(guān)（P＜0.01）。

無瓣海桑；秋茄；土壤微生物；磷脂脂肪酸；酶活性

紅樹林（Mangrove）是生長于熱帶亞熱帶海岸潮間帶、兼具陸地生態(tài)系統(tǒng)和海洋生態(tài)系統(tǒng)的一類特殊濕地生態(tài)系統(tǒng)，是熱帶亞熱帶海岸生態(tài)關(guān)鍵區(qū)[1]。然而，由于人口增長、城市化進程加速等原因，我國紅樹林面積從1950年的48 266 hm2減少到1997年的14 877 hm2[2]。在20世紀80年代以來，國家對紅樹林的保護日益重視，開展了大量的紅樹林人工恢復(fù)工程，自2000年后我國紅樹林面積開始緩慢回升。引種造林是人工恢復(fù)紅樹林最有效也最快的方法，無瓣海桑（Sonneratia apetala）是目前我國人工引種栽培面積最大的紅樹林引入樹種。

無瓣海桑天然分布于印度、孟加拉等國，是紅樹林速生豐產(chǎn)喬木樹種，1985年由申達本引入我國海南東寨港，1993年初次引種到深圳市福田區(qū)，因當年冬天出現(xiàn)持續(xù)低于5℃的低溫而全部死亡，1994年再次引入獲得成功，3年后即1999年在深圳灣出現(xiàn)了自然更新現(xiàn)象，發(fā)揮了明顯的生態(tài)效益[3]。引種后，國內(nèi)紅樹林專家學(xué)者對無瓣海桑在福田區(qū)的生長狀況、能量循環(huán)、群落結(jié)構(gòu)、土壤微生物等生理生態(tài)特性以及對本地紅樹林生態(tài)系統(tǒng)的影響作了一系列的研究[4-8]，由于無瓣海桑耐水淹能力強、生長繁殖迅速，能很快占領(lǐng)前緣灘涂空間，并通過林窗侵入原生林，國內(nèi)外學(xué)者對其入侵性爭議很大，有的認為無瓣海桑已嚴重危害到鄉(xiāng)土紅樹林的生長[9]，但更多學(xué)者認為其僅具有潛在入侵性，可用于非宜林地的引種造林，但需要加強管理[10-11]。

土壤微生物參與土壤中一切生物和生物化學(xué)反應(yīng)，微生物的變化是監(jiān)測土壤質(zhì)量變化的重要指標。植物和土壤微生物相互作用，植物通過凋落物和根系分泌物為土壤中的微生物提供營養(yǎng)物質(zhì)，從而間接影響土壤微生物群落的結(jié)構(gòu)和功能[12];反過來，土壤微生物通過調(diào)節(jié)氮、磷等營養(yǎng)物質(zhì)的循環(huán)而影響植物的生長[13]。研究證明，不同植物種類的土壤微生物群落不同[14]。

本研究選擇深圳市福田區(qū)2 a生秋茄（Kandelia obvata）和無瓣海桑人工林，開展林下土壤理化性質(zhì)、微生物群落結(jié)構(gòu)和酶活性研究，從土壤微生物角度探討外來種無瓣海桑和鄉(xiāng)土種秋茄的不同生態(tài)特性，為評價無瓣海桑的潛在入侵性提供基礎(chǔ)數(shù)據(jù)，同時也為紅樹林保護區(qū)科學(xué)管理無瓣海桑提供依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 研究地概況

福田紅樹林國家級自然保護區(qū)（114°03′E，22°32′N）位于深圳灣東北部，與香港米埔自然保護區(qū)隔海相望，共同組成了國際知名的后海灣紅樹林濕地。氣候?qū)儆趤啛釒Ъ撅L(fēng)海洋性氣候，年日照時數(shù)在2 000 h左右，年平均氣溫22℃（極端高溫37℃，極端低溫0℃），年均降雨量1 600～2 300 mm，干濕季節(jié)交替明顯，雨量多集中在5—9月，年均相對濕度80%左右。

潮汐為不規(guī)則半日潮, 平均潮差1.9 m。該區(qū)土壤基質(zhì)為花崗巖及砂頁巖, 地帶性土壤以濱海鹽土為主。天然紅樹林面積約80 hm2, 組成種類主要有本土紅樹種白骨壤（Avicennia marina）、秋茄、桐花樹（Aegiceras corniculatum）、以及引入紅樹種海桑（S. caseolaris）和無瓣海桑。

1.2 采樣方法

選擇福田紅樹林保護區(qū)實驗區(qū)內(nèi)灘涂，于2006年5月按照1 m×1 m的密度種植無瓣海桑、秋茄和無瓣海?！锴鸦旆N林（密度比為1∶1），每種處理種植面積為100 m2，所種幼苗為保護區(qū)苗圃內(nèi)1 a生袋裝苗。

2008年12月，在單種無瓣海桑、單種秋茄和混種無瓣海桑—秋茄林下各建立4個1 m×1 m的樣方，用PVC管（Φ7.5 cm）采用對角線方法采取表層土壤（0～15 cm），在實驗室分離混勻后分為3部分：一部分自然風(fēng)干、研磨過60目篩（孔徑0.25 mm）后做土壤理化性質(zhì)分析；一部分-80 ℃冷凍干燥后做磷脂脂肪酸分析；一部分貯于4℃冰箱作土壤酶活性分析。

1.3 分析方法

土壤有機質(zhì)分析采用馬弗爐灼燒法；pH、鹽度用YSI儀測定（1∶5土水比）；總氮、總磷分析采用H2SO4—HClO4氧化法，采用堿性過硫酸鉀—紫外分光光度法、鉬銻抗分光光度法分別測定總氮、總磷[15]。

脫氫酶（Dehydrogenase）活性測定采用TTC還原法，蛋白酶（Protease）活性測定采用福林酚比色法，脲酶（Urease）活性測定采用奈氏比色法，纖維素酶（Cellulase）活性測定采用蒽酮比色法，磷酸酶（Phosphatase）活性測定采用p—硝基苯磷酸鈉法，β—葡萄糖苷酶（?-glucosidase）和芳基硫酸酯酶（Arylsulphatase）活性測定采用硝基酚比色法[16]。

土壤微生物磷脂脂肪酸（Phospholipid fatty acid，PLFA）分析采用溫和堿性甲酯化方法[17]：取3 g冷凍干燥土壤，加入20 μL 100 mg/L的C19∶0和15 mL新配制的0.2 M KOH -甲醇溶液，于37 ℃中恒溫1 h后加入3 mL 1.0 M醋酸溶液中和，移出有機相，氮氣下吹干后用正己烷溶解，用GC-MS完成檢測分析。以37種脂肪酸混合物（C4-C24, 18919-1 AMP）為標準進行比對，采用峰面積和內(nèi)標曲線法定量脂肪酸，PLFA含量用μg·g-1表示。

1.4 數(shù)據(jù)處理

采用軟件Microsoft excel 2010進行數(shù)據(jù)整理和作圖，利用SPSS 13.0（Statistical Package for the Social Sciences）進行統(tǒng)計分析。差異性顯著分析采用單變量方差分析方法（One-way ANOVA），主成分分析方法（Principal component analysis, PCA）用于脂肪酸圖譜分析，判別分析方法（Discriminant analysis, DA）將無瓣海桑和秋茄人工林區(qū)分開來，采用典型相關(guān)分析方法（Canonical correlation analysis, CCA）分析土壤理化性質(zhì)、微生物結(jié)構(gòu)與功能之間的相關(guān)性。

2 結(jié)果與分析

2.1 不同人工林下土壤理化性質(zhì)

不同人工林下的土壤理化性質(zhì)不同（表1）。單種無瓣海桑林下土壤pH值最低，單種秋茄林下土壤pH值最高，2種人工林間差異顯著（P＜0.05），單種無瓣海桑和混種林下土壤pH差異不顯著。有機質(zhì)含量以單種無瓣海桑林下最高，單種秋茄林下最低，三者間差異不顯著。3種林下土壤鹽度差異不顯著。土壤中總氮含量在單種秋茄林下最高，單種無瓣海桑林下最低，差異不顯著；總磷的含量以單種秋茄林下最低。

2.2 不同人工林下土壤酶活性

土壤酶活性見表2。單種無瓣海桑林下土壤蛋白酶、芳基硫酸酯酶、磷酸酶的活性最高，混種林次之，單種秋茄林下最低，單種無瓣海桑林與混種林間差異不顯著。脲酶、纖維素酶和脫氫酶活性以混種林下最高，單種秋茄林最低。3種人工林下土壤芳基硫酸酯酶和β-葡萄糖苷酶的活性無顯著差異。

土壤酶活性的判別分析能較清楚的分離出單種無瓣海桑林、單種秋茄林和混種林（圖1a），DF1可解釋99.5%的數(shù)據(jù)信息。

典型相關(guān)分析表明(表3)，蛋白酶活性和土壤pH、總氮含量呈顯著負相關(guān)（P＜0.05），磷酸酶活性與總磷含量呈顯著正相關(guān)（P＜0.05），7種酶活性與有機質(zhì)、鹽度的相關(guān)性不顯著。

2.3 不同人工林下土壤微生物群落結(jié)構(gòu)

不同人工林下土壤微生物脂肪酸含量不同（表4），單種無瓣海桑林下土壤中各種脂肪酸含量較高，混種林下土壤的脂肪酸含量最低。脂肪酸的PCA分析表明：PC1主分量對脂肪酸總體變化的貢獻率為55.00%，PC2對脂肪酸商品化變化的貢獻率為13.09%，即前兩個主成分因子能解釋68.09%的脂肪酸數(shù)據(jù)信息。根據(jù)不同脂肪酸在PC軸上的載荷值，負責(zé)PC1方向微生物群落分離的脂肪酸主要來自于不飽和脂肪酸（14∶1，16∶1，18∶2n，18∶1n），負責(zé)PC2方向微生物群落分離的脂肪酸主要來自于飽和脂肪酸（8∶0,10∶0,12∶0,15∶0）。

表1 不同人工林下土壤理化性質(zhì)

土壤脂肪酸的判別分析能較清楚的分離出單種無瓣海桑林、單種秋茄林和混種林（圖1b），DF1可解釋85.1%的數(shù)據(jù)信息。

2.4 土壤微生物結(jié)構(gòu)與功能的相關(guān)性

用典型相關(guān)分析分析微生物結(jié)構(gòu)與功能的相關(guān)性，微生物功能用7種土壤酶活性表示，微生物結(jié)構(gòu)用PLFA表示，為了適應(yīng)CCA的變量要求，PLFA的數(shù)據(jù)僅采用前兩個主分量PC1和PC2。結(jié)果顯示纖維素酶活性與PC2呈極顯著正相關(guān)（P＜0.01），脫氫酶與PC2呈顯著正相關(guān)（P＜0.05），7種酶與PC1的相關(guān)性均不顯著（表5）。

表2 不同人工林下土壤酶活性μg·g-1·h-1

表3 土壤酶活性與理化性質(zhì)的典型相關(guān)分析

圖1 土壤酶活性和PLFAs的判別分析圖

表4 不同人工林下土壤脂肪酸含量

表5 不同人工林下土壤微生物結(jié)構(gòu)與功能的典型相關(guān)分析

3 結(jié)論與討論

紅樹植物生長發(fā)育過程中特有的硫酸化會產(chǎn)生大量的H+，使得紅樹林濕地土壤酸化，本研究中3種人工林的土壤均為酸性，其中單種無瓣海桑林下土壤酸性最強，說明相對于鄉(xiāng)土紅樹植物秋茄來說，無瓣海桑對土壤的酸化能力更強。前人研究表明，無瓣海桑為紅樹林中的速生豐產(chǎn)樹種，其凋落物明顯高于鄉(xiāng)土種秋茄[18]，再加上無瓣海桑擁有發(fā)達的筍狀氣生根，這些氣生根的存在使得凋落物易于在根區(qū)停留、積累和腐爛，另外，相對于鄉(xiāng)土種秋茄，無瓣海桑的生態(tài)建成成本較低[19]，從而使得林下土壤有機質(zhì)含量增加。

前人研究已經(jīng)證實，通過傳統(tǒng)平板培養(yǎng)方法鑒定的微生物僅占微生物總數(shù)的0.1%～10.0%，大量的微生物不能培養(yǎng)出來，而PLFA分析方法剛好克服了這一缺陷，能真實準確反映土壤微生物群落結(jié)構(gòu)[20]。本研究結(jié)果顯示，種植無瓣海桑增加了土壤中細菌和真菌脂肪酸含量，它們是土壤營養(yǎng)循環(huán)的主要參與者，這可能是無瓣海桑能快速生長搶占生態(tài)位的機制之一。

土壤微生物通過分泌酶參與土壤生態(tài)系統(tǒng)營養(yǎng)循環(huán)各種生化過程，因此，土壤酶是土壤生態(tài)系統(tǒng)代謝的重要動力，酶活性是評價土壤生產(chǎn)力及土壤質(zhì)量的重要指標[21-22]。本研究中，無瓣海桑林下土壤的脫氫酶、蛋白酶、脲酶、芳基硫酸酯酶、纖維素酶和磷酸酶活性均高于鄉(xiāng)土植物秋茄，造成這種情況的主要原因可能是無瓣海桑的根系釋放獨特的化學(xué)物質(zhì)進入到土壤微生態(tài)系統(tǒng)中，通過化感作用影響土壤理化性質(zhì)及營養(yǎng)循環(huán)方式從而直接或間接的影響土壤微生物活性[23-25]。這進一步證明了無瓣海桑是通過改變土壤微生物群落結(jié)構(gòu)功能，從而為其營造更好的生態(tài)微環(huán)境以加速其生長進程。

綜上所述，同齡無瓣海桑的樹高、生物量遠高于秋茄[26]，它通過改變土壤微生物的結(jié)構(gòu)、提高土壤酶活性，從而達到改變土壤理化性質(zhì)、增加可利用氮、磷營養(yǎng)源以滿足其生長繁殖的需要，這可能是無瓣海桑生長迅速的機制之一。由于本實驗為野外栽種，野外環(huán)境復(fù)雜、且受潮汐影響，不斷有其它植物凋落物等營養(yǎng)源加入，難以確定影響生長關(guān)鍵營養(yǎng)因子的來源，加上研究周期短，需要長期跟蹤監(jiān)測來進一步確認，后繼研究中應(yīng)當針對不同生長周期的群落，探討不同造林時間的無瓣海桑林土壤微生物群落結(jié)構(gòu)功能改變與生長的正反饋作用；同時，探討無瓣海桑的生長是否會影響本地土壤生態(tài)系統(tǒng)平衡、危害鄉(xiāng)土紅樹植物的正常生長而造成生物入侵等議題。

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Study on Soil Microbial Community Characteristics of Sonneratia apetalaand Kandelia obvata Plantations in Shenzhen Bay

DU Huan1YANG Qiong1,2LI Shuangfei3TAM Fungyee2,4
（1. Guangdong Neilingding Futian National Nature Reserve, Shenzhen, Guangdong518040, China；2. Futian-CityU Mangrove Research and Development Centre/City University of Hong Kong, Kowloon, Hong Kong SAR, China；3. College of Life Sciences and Oceanography, Shenzhen University, Shenzhen,Guangdong518060, China；4. Department of Biology and Chemistry, City University of Hong Kong, Kowloon, Hong Kong SAR, China）

The present study examined the relationships between soil physical and chemical properties, soil microbial community structure (expressed by phospholipid fatty acids, PLFAs) and enzymatic activities in 3 types of 2-year-old plantations, which were monoculture Sonneratia apetala, monoculture Kandelia obvata and mixed plantations (with 50% of S.apetala and 50% of K.obvata) in Futian National Nature Reserve, Shenzhen Bay. Soil in mono-S.apetala was most acidic (pH-value 5.61±0.08), while the organic matter content, total phosphorus content (P) and the total nitrogen (N) content showed no significant difference among three plantations. Soil in the mono-S.apetala showed higher activities of protease, arylsulphatase, phosphatase among three plantations, and the mixed plantations had highest urease, cellulose, and dehydrogenase activities which were 190.20±28.49，19.04±4.77 and 93.21±14.10 μg·g-1·h-1, respectively. However, no significant difference was found in the activities of β-glucosidase and arylsulphatase among three plantations. The diagnostic PLFAs were the most abundant in the mono-S.apetala, but the least in the mixed plantation. The canonical correlation analysis revealedthat protease activities were significantly negatively correlated to pH-value and the content of total N, while the phosphatase showed significant positive correlation with the content of total P.

Sonneratia apetala；Kandelia obvata；soil microorganism；phospholipid fatty acid；enzymatic activity

Q14, Q93，S718.8

A

2096-2053（2017）03-0001-07

深圳市基礎(chǔ)研究項目資助“引種后海桑和無瓣海桑根系微生物多樣性研究”（JC201006030881A）。

杜歡（1981— ），女，工程師，主要從事紅樹林濕地生態(tài)學(xué)研究，E-mail∶45836101@qq.com。

黎雙飛（1975— ），男，副教授，主要從事環(huán)境生物學(xué)研究，E-mail∶30184678@qq.com。