脫落酸在植物抗鎘脅迫中的作用

王博++王林燕++戴靈豪

摘要 鎘（Cd）作為環(huán)境中廣泛分布且具有潛在毒害作用的重金屬污染物之一，易被植物吸收、富集并引起中毒，例如植物生長發(fā)育和光合作用受到抑制，葉片黃化和細胞死亡等，嚴重情況下還會導致死亡。因此，緩解植物Cd脅迫的研究尤為重要。脫落酸作為一種植物脅迫激素，能通過調(diào)控植物生長、降低Cd吸收量等在植物抗Cd脅迫應答反應中發(fā)揮重要作用。本文綜述了脫落酸在Cd誘導的植物脅迫中所發(fā)揮的作用及其在緩解Cd毒性作用中的潛在機理。

關鍵詞 鎘脅迫；脫落酸；緩解作用；植物

中圖分類號 S482.8 文獻標識碼 A 文章編號 1007-5739（2017）08-0180-02

Roles of Abscisic Acid in Resistance to Cadmium Stress of Plants

WANG Bo WANG Lin-yan DAI Ling-hao

（School Public Research Platform，Zhejiang Chinese Medical University，Hangzhou Zhejiang 310053）

Abstract As a widespread and potentially toxic environmental pollutant，cadmium is easily taken up and absorbed by plants，which results in toxicity symptoms，including growth and photosynthesis retardation，leaf chlorosis，cell apoptosis，even plant death. So it is important to research how to alleviate Cd toxicity in plant. As a antistress hormone，abscisic acid can regulate growth and development of the plant and decrease Cd accumulation. This article reviewed the influence of ABA on stress in plants and potential regulation mechanism for alleviating Cd toxicity.

Key words cadmium stress；abscisic acid；regulation mechanism；plants

Cd是環(huán)境中廣泛存在且具有潛在毒害作用的重金屬污染物之一。Cd脅迫會引起植物生理、生化及分子水平上的改變，導致植物中毒甚至死亡。進一步研究表明，Cd能影響植物的生長發(fā)育[1]，導致活性氧大量積累并引發(fā)植物的氧化脅迫[2-3]，能改變植物體內(nèi)相關酶的表達量和活性[4]；此外，還會影響植物的氣孔開閉[5]、營養(yǎng)吸收[6]和光合作用[7]，并導致基因組穩(wěn)定性變差等[8]。因此，探究如何緩解植物Cd脅迫以及降低植物Cd積累成為了研究的重點。目前，有研究表明，某些外源物質(zhì)能夠有效改善重金屬脅迫下植物的生長發(fā)育狀況，甚至還能降低植物中重金屬的含量，這些物質(zhì)包括水楊酸、脫落酸、一氧化氮和硅等[9-10]。

本文總結(jié)了外源脫落酸對Cd脅迫植物的緩解作用，并討論了脫落酸在緩解植物Cd脅迫中可能的機理，為今后探究關于緩解植物Cd脅迫提供一定的理論基礎。

1 脫落酸緩解植物鎘脅迫及其可能的機理

外源脫落酸能作用于多種植物并通過不同方面增強植株的Cd耐受性。因此，以Cd對植物不同方面的毒害作用為切入點，歸納總結(jié)了外源脫落酸對這些方面的緩解作用，并對脫落酸緩解Cd毒性作用的可能機理進行了討論。

在探究脫落酸緩解植物重金屬脅迫作用機理時，離不開對其受體和信號途徑的了解。ABA受體是感受和傳遞信號的開始，在眾多受體中推測與植物抗重金屬脅迫有關的受體有以下幾類。其中，ChlH/ABAR是位于植物細胞質(zhì)體/葉綠體中的鎂離子螯合酶H亞基，它能催化細胞葉綠素的合成。Shen等在擬南芥中同樣發(fā)現(xiàn)該蛋白并證實它可作為受體蛋白調(diào)控ABA信號應答反應[11-12]。此外，在擬南芥中發(fā)一種脫落酸結(jié)合膜蛋白受體GCR2，該受體能夠與脫落酸結(jié)合激活下游響應元件，從而控制葉片氣孔開閉和植物生長[13]。另外，發(fā)現(xiàn)一種G蛋白偶聯(lián)受體，它對于控制植物體種子萌發(fā)、幼苗生長和ABA誘導的氣孔關閉有一定關系[14]。范士凱[15]通過研究擬南芥發(fā)現(xiàn)，SnRK2.2和SnRK2.3是ABA信號途徑中的關鍵蛋白激酶，控制植物對ABA的響應。與正常植株相比，外源ABA對雙突變體Cd含量的影響明顯減弱，因而進一步證實植物對Cd吸收抑制可能與ABA信號功能有關。

1.1 脫落酸對鎘脅迫植物農(nóng)藝學性狀的影響

農(nóng)藝性狀是直觀衡量植物長勢優(yōu)劣的重要特征。孫仲秧[16]研究表明，外源脫落酸處理能夠緩解Cd脅迫下水稻地上和地下部分鮮重的下降，同時降低幼苗萎黃程度。研究擬南芥發(fā)現(xiàn)，低濃度ABA（0.1～0.5 μmol/L）可以有效改善植株生長不良的狀況，緩解Cd毒害引起的葉片黃化；同樣發(fā)現(xiàn)，外源ABA預處理能夠緩解綠豆中重金屬Cd對根的抑制作用，顯著增強不定根的數(shù)量和鮮重[15]。

1.2 脫落酸對鎘脅迫植物光合作用的影響及其機理

光合作用是綠色植物生物量積累的重要生理過程，同時也是衡量植物生長狀況的重要指標。研究表明，施加外源脫落酸能夠明顯緩解Cd脅迫下水稻和菹草葉片中葉綠素含量的下降[17]。脫落酸處理同樣增加Cd脅迫下小麥葉片葉綠素含量及其光合速率[18]。此外，有研究表明，蠶豆幼苗在50 mg/L Cd脅迫下，施加ABA比沒有ABA的植株光合速率甚至提高82.5%。

1.3 脫落酸對鎘脅迫植物鎘含量的影響及其機理

外源脫落酸能夠降低部分植物對Cd的吸收作用，并且能改變Cd在植株不同部位的分布情況來加強其對Cd的耐受性[19]。例如對水稻進行Cd處理后，水稻根和地上部分Cd積累量顯著增加，而脫落酸預處理導致根部和地上部分Cd含量均下降。進一步研究表明，ABA對水稻地上部分Cd積累的降低作用較強[16]。研究擬南芥發(fā)現(xiàn)，ABA可顯著降低植物根系對Cd的吸收能力，減少植株內(nèi)的Cd含量，促進植物生長[15]。同樣，ABA可降低不結(jié)球白菜（Brassicacampestriss sp.chinensis L.）Cd向地上部分的轉(zhuǎn)運能力，從而減少不結(jié)球白菜地上部分Cd含量[20]。Hsu等[21]還在水稻（O. sativa）中發(fā)現(xiàn)，外源ABA能有效減少植株中Cd含量是由于ABA能通過降低植物蒸騰速率來減少Cd的轉(zhuǎn)運[21]。

1.4 脫落酸對鎘脅迫植物抗氧化作用的影響及其機理

植物在正常生理代謝過程中會產(chǎn)生活性氧從而對植物造成毒害作用，植物含多種抗氧化酶，如SOD、POD等，它們對于清除植物體內(nèi)自由基和維持植物體內(nèi)氧化平衡至關重要。雖然低濃度Cd會使SOD活性增高，從而有效清除自由基來維持植株體內(nèi)ROS的動態(tài)平衡，但當鎘濃度持續(xù)上升時，這種平衡會被打破，最終導致細胞內(nèi)活性氧ROS急劇增加。外源脫落酸對植物抗氧化作用的影響表現(xiàn)在2個方面：首先它能誘導抗氧化基因的表達，其次能促進植物體內(nèi)氧化酶活性。有研究表明，ABA能誘導玉米MnSod、Cu/ZnSod基因的表達。Jiang研究發(fā)現(xiàn)，ABA能顯著提高玉米葉片中Cat1、APX、GR1的轉(zhuǎn)錄水平[22]。另有研究也表明，外源ABA還能增強玉米幼苗、水稻、大麥、小麥和菹草（Potamogen crispus）中抗氧化酶SOD、POD和CAT等活性[23]，從而提高對鎘脅迫抗性。另外，ABA可以通過調(diào)節(jié)H2O2間接調(diào)節(jié)細胞膜上的鈣離子通道，從而限制Cd進入細胞[24]。

1.5 脫落酸對鎘脅迫植物內(nèi)源脫落酸含量的調(diào)節(jié)

外部環(huán)境中的鎘脅迫可調(diào)節(jié)植物內(nèi)源ABA的合成和積累，從而進一步發(fā)揮抗脅迫作用。例如用Cd短時間處理西紅柿塊莖能提高內(nèi)源脫落酸濃度[25]；在水稻葉片[26]、香蒲（Typha latifolia）、蘆葦（Phragmites australis）和柑橘（Citrus）[27]中同樣發(fā)現(xiàn)，Cd處理能提高植株內(nèi)源脫落酸的含量。同時研究發(fā)現(xiàn)，Cd脅迫下調(diào)節(jié)內(nèi)源ABA的合成與稻秧Cd耐受性相關，例如水稻Cd耐受品系較鎘敏感性品系在相同Cd脅迫下，耐受性品系ABA增加量更為明顯。

在脫落酸合成過程中，9-順式-環(huán)氧類胡蘿卜素加雙氧酶（NCED）的作用極其關鍵[28]，而ABA自身又調(diào)控包含NCED在內(nèi)的一系列ABA合成的酶系的活性。當植株受到Cd刺激后，鎘離子能夠結(jié)合一些非特異性的膜大分子功能基團，誘導其結(jié)構和功能的改變，這些改變可間接影響鈣依賴蛋白激酶和磷酸化酶的活性，隨后激酶-磷酸化酶級聯(lián)反應調(diào)節(jié)如NCED的轉(zhuǎn)錄，隨后伴隨著ABA的合成和濃度的上升。同樣，當外源ABA處理植株后，高濃度ABA能夠通過與Cd相同的途徑刺激ROS，同時激活NCED。因此，通過外源脫落酸提高植物抗鎘脅迫的一個重要原因是外源脫落酸增加了植株內(nèi)源脫落酸含量。有研究表明，當施加外源ABA后，小麥葉片中ABA含量急劇增加，其含量增加近11倍[29]；甘蔗、小麥籽粒也發(fā)現(xiàn)有同樣的效果[30-31]。

1.6 脫落酸對鎘脅迫植物蒸騰作用的調(diào)節(jié)

根是植物吸收水分和營養(yǎng)的重要器官，根系吸水能力的強弱關系到植物體生命活力，外源ABA通過提高Cd脅迫下脯氨酸含量以及可溶性糖等滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)，致使根系活力增強，從而增強了吸水能力，增加了Cd脅迫能力[17]。

由于Cd的分配比例與蒸騰速率成正相關，ABA可通過抑制蒸騰速率調(diào)節(jié)植株內(nèi)鎘的分配；此外，ABA協(xié)同Ca2+、NO、H2O2等多種信號分子，通過降低氣孔導度最終誘導氣孔關閉[20]。

1.7 脫落酸對鎘脅迫植物特異性蛋白合成的調(diào)節(jié)

植物應對重金屬脅迫涉及重金屬螯合機理和激素信號途徑。當植物細胞遭受Cd脅迫時，外源ABA能誘導PCS1基因轉(zhuǎn)錄水平、植物螯合肽合成酶PCS活性，從而促進植物螯合肽大量合成并螯合金屬離子發(fā)揮解毒作用[25]。如馬鈴薯在Cd或ABA處理下，StPCS1基因轉(zhuǎn)錄水平上升，最終促進根系中肽合成酶、ABA的表達[32]，而植株內(nèi)源ABA則反過來維持StPCS1基因轉(zhuǎn)錄水平的上升和PCS含量。

外源ABA能夠間接調(diào)節(jié)半胱氨酸的合成，從而適應和保護Cd脅迫下的植物[33]。此外，ABA可誘導Cd脅迫下ASR5和 HVA22蛋白的表達，從而間接抑制細胞的程序性死亡，調(diào)節(jié)脅迫細胞的囊泡轉(zhuǎn)運，提高植物的抗逆性。另外，某些可溶性蛋白還可以與Cd形成Cd結(jié)合蛋白（Cd-BP），從而降低Cd毒性[34]。最近發(fā)現(xiàn)，IRT1是植物吸收鎘的主要通道之一，ABA可通過抑制IRT1活性降低植物對鎘的吸收[35]。

2 展望

Cd對植物的毒害作用具有廣泛性、復雜性。目前，大量科學研究已經(jīng)確認脫落酸處理能夠緩解植物Cd毒害作用。盡管目前研究脫落酸在緩解Cd脅迫上取得了長足進展，然而在機理方面依然存在許多空缺值得進一步探究。例如，脫落酸影響植物體內(nèi)重金屬含量，是否與金屬轉(zhuǎn)運蛋白有關。此外，對于同一種植物在何種時間段以何種方式和何種濃度進行脫落酸預處理能夠更好地緩解Cd脅迫？眾所周知，在緩解植物Cd脅迫中水楊酸也同樣發(fā)揮作用，而脫落酸是否協(xié)同水楊酸或其他一些植物激素共同作用來影響植物對鎘的吸收和轉(zhuǎn)運？雖然脫落酸作為一種植物激素具有安全、經(jīng)濟和高效的特點，然而在實際的農(nóng)業(yè)生產(chǎn)中很少應用。隨著目前分子生物學的異軍突起，應用基因和蛋白質(zhì)組學去探究其分子機理依然是未來工作的重點，并通過分子生物學和基因工程手段進一步篩選出和脫落酸相關的基因表達來提高植株的重金屬耐受性。

3 參考文獻

[1] SANDALIO L M，DALURZO H C，G？譫MEZ M，et al.Cadmium-induced changes in the growth and oxidative metabolism of pea plants[J].Journal of Experimental Botany，2001，52（364）：2115-2126.

[2] HASSAN M J，ZHANG G S G.Influence of Cadmium Toxicity on Growth and Antioxidant Enzyme Activity in Rice Cultivars with Different Grain Cadmium Accumulation[J].Journal of Plant Nutrition，2005，28（7）：1259-1270.

[3] CHO U H，SEO N H.Oxidative stress in Arabidopsis thaliana，exposed to cadmium is due to hydrogen peroxide accumulation[J].Plant Science，2005，168（1）：113-120.

[4] HASSAN M J，SHAO G，ZHANG G.Influence of Cadmium Toxicity on Growth and Antioxidant Enzyme Activity in Rice Cultivars with Different Grain Cadmium Accumulation[J].Journal of Plant Nutrition，2005，28（7）：1259-1270.

[5] 喬增杰，王婷，金竹萍，等.硫化氫參與鎘誘導擬南芥氣孔的關閉[J].山西大學學報（自然科學版），2016，39（1）：146-151.

[6] DONG J，WU F，ZHANG G.Influence of cadmium on antioxidant capacity and four microelement concentrations in tomato seedlings（Lycopersicon esculentum）[J].Chemosphere，2006，64（10）：1659-1666.

[7] PARMAR P，KUMARI N，SHARMA V.Structural and Functional Alterations in Photosynthetic Apparatus of Plants under Cadmium Stress[J].Botanical Studies，2013，54（1）：2757-2770.

（下轉(zhuǎn)第185頁）

（上接第181頁）

[8] 何俊瑜，任艷芳，王陽陽，等.鎘對小麥根尖細胞的遺傳損傷效應[J].生態(tài)環(huán)境學報，2009，18（3）：830-834.

[9] DRAZIC G，MIHAILOVIC N.Modification of cadmium toxicity in soybean seedlings by salicylic acid Plant Physiol[J].Plant Science，2005，168（2）：511-517.

[10] 蔡德龍，小林均.硅肥對水稻鎘吸收影響初探[J].地域研究與開發(fā)，2000，19（4）：69-71.

[11] SHEN Y Y，WANG X F，DU S Y，et al.The Mg-chelatase H subunit is an abscisic acid receptor[J].Nature，2006，443（7113）：823-826.

[12] ZHANG D P，WU Z Y，LI X Y，et al.Purification and Identification of a 42-Kilodalton Abscisic Acid-Specific-Binding Protein from Epidermis of Broad Bean Leaves[J].Plant Physiology，2002，128（2）：714-725.

[13] YANG Y.A G protein-coupled receptor is a plasma membrane receptor for the plant hormone abscisic acid[J].Science，2007，315（5819）：1712-1716.

[14] PANDEY S，NELSON D C，ASSMANN S M.Two Novel GPCR-Type G Proteins Are Abscisic Acid Receptors in Arabidopsis[J].Cell，2009，136（1）：136-148.

[15] 范士凱.脫落酸應用和氮素形態(tài)降低植物鎘積累的研究[D].杭州：浙江大學，2015.

[16] 孫仲秧.外源脫落酸緩解水稻鎘毒害的生理機制研究[D].杭州：浙江大學，2006.

[17] 張慧，施國新，計汪棟，等.外源脫落酸（ABA）增強菹草抗鎘（Cd2+）脅迫能力[J].生態(tài)與農(nóng)村環(huán)境學報，2007，23（3）：77-81.

[18] 李汝佳，李雪梅.水楊酸、脫落酸和過氧化氫對鎘脅迫小麥幼苗光合及抗氧化酶活性的影響[J].生態(tài)學雜志，2007，26（12）：2096-2099.

[19] URAGUCHI S，MORI S，KURAMATA M，et al.Root-to-shoot Cd translocation via the xylem is the major process determining shoot and grain cadmium accumulation in rice[J].Journal of Experimental Botany，2009，60（9）：2677-2688.

[20] 錢海勝，陳亞華，王桂萍，等.鎘在不結(jié)球白菜中的積累及外源脫落酸對鎘積累的影響[J].南京農(nóng)業(yè)大學學報，2008，31（4）：61-65.

[21] HSU Y T，KAO C H.Role of abscisic acid in cadmium tolerance of rice（Oryza sativa，L.）seedlings[J].Plant Cell & Environment，2003，26（6）：867-874.

[22] GUAN L，SCANDALIOS J G.Two structurally similar maize cytosolic superoxide dismutase genes，Sod4 and Sod4A，respond differentially to abscisic acid and high osmoticum[J].Plant Physiology，1998，117（1）：217-724.

[23] 李曉科，張義賢.外源脫落酸對大麥幼苗鎘脅迫傷害的影響[J].山西農(nóng)業(yè)科學，2012，40（1）：18-20.

[24] HAN Y，WANG S，ZHAO N，et al.Exogenous Abscisic Acid Alleviates Cadmium Toxicity by Restricting Cd2+，Influx in Populus euphratica，Cells[J].Journal of Plant Growth Regulation，2016，35（3）：827-837.

[25] STROISKI A，CHADZINIKOLAU T，GIEWSKA K，et al.ABA or cadmium induced phytochelatin synthesis in potato tubers[J].Biologia Plantarum，2010，54（1）：117-120.

[26] YI T H，KAO C H.Abscisic acid accumulation and cadmium tolerance in rice seedlings[J].Physiologia Plantarum，2005，124（1）：71-80.

[27] L？魷PEZ-CLIMENT M F，ARBONA V，P？譩REZ-CLEMENTE R M，et al.Effects of cadmium on gas exchange and phytohormone contents in citrus[J].Biologia Plantarum，2011，55（1）：187-190.

[28] SCHWARTZ S H，QIN X，ZEEVAART J A.Elucidation of the indirect pathway of abscisic acid biosynthesis by mutants，genes，and enzymes[J].Plant Physiology，2003，131（4）：1591-1601.

[29] 田士林，李莉.外源ABA對小麥葉片中ABA含量的影響[J].安徽農(nóng)業(yè)科學，2007，35（10）：2876.

[30] 李長寧，SRIVASTAVA M K，農(nóng)倩，等.水分脅迫下外源ABA提高甘蔗抗旱性的作用機制[J].作物學報，2010，36（5）：863-870.

[31] 楊衛(wèi)兵，王振林，尹燕枰，等.外源ABA和GA對小麥籽粒內(nèi)源激素含量及其灌漿進程的影響[J].中國農(nóng)業(yè)科學，2011，44（13）：2673-2682.

[32] STROISKI A，GIEWSKA K，ZIELEZISKA M.Abscisic acid is required in transduction of cadmium signal to potato roots[J].Biologia Plantarum，2014，57（1）：121-127.

[33] FEDIUC E，LIPS S H，ERDEI L.O-acetylserine（thiol）lyase activity in Phragmites，and Typha，plants under cadmium and NaCl stress conditions and the involvement of ABA in the stress response[J].Journal of Plant Physiology，2005，162（162）：865-872.

[34] 楊居榮，黃翌.植物對重金屬的耐性機理[J].生態(tài)學雜志，1994（6）：20-26.

[35] LUX A，MARTINKA M，VACUL？魱K M，et al.Root responses to cadmium in the rhizosphere：a review[J].Journal of Experimental Botany，2011，62（1）：21-37.