磁共振肌肉脂肪化色階直方圖評(píng)估法的臨床應(yīng)用

鄭藝明，杜 婧，李文竹，王朝霞，張 巍，肖江喜，袁 云△

(北京大學(xué)第一醫(yī)院1. 神經(jīng)內(nèi)科， 2. 影像科， 北京 100034)

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·論著·

磁共振肌肉脂肪化色階直方圖評(píng)估法的臨床應(yīng)用

鄭藝明1，杜 婧2，李文竹1，王朝霞1，張 巍1，肖江喜2，袁 云1△

(北京大學(xué)第一醫(yī)院1. 神經(jīng)內(nèi)科， 2. 影像科， 北京 100034)

目的：建立磁共振(magnetic resonance imaging，MRI)T1加權(quán)像(T1-weighted imaging，T1WI)圖像中肌肉脂肪化程度的色階直方圖評(píng)估法，分析其臨床應(yīng)用價(jià)值。方法： 對(duì)25例抗肌萎縮蛋白病患者行大腿肌肉MRI檢查，分別采取直視分級(jí)法和色階直方圖評(píng)估法對(duì)肌肉脂肪化程度進(jìn)行評(píng)估，比較兩種方法的肌肉脂肪化評(píng)估結(jié)果及其與年齡、肌力的相關(guān)性。用組內(nèi)相關(guān)系數(shù)檢驗(yàn)兩種評(píng)估法的不同評(píng)估者之間的一致性。結(jié)果： 色階直方圖評(píng)估法與直視分級(jí)法均顯示抗肌萎縮蛋白病患者大腿中段的肌肉脂肪化規(guī)律相同，即大收肌最嚴(yán)重，股薄肌、縫匠肌和長收肌最輕。色階直方圖評(píng)估法與直視分級(jí)法的結(jié)果存在顯著正相關(guān)(r=0.854，P<0.001)。色階直方圖評(píng)估及直視分級(jí)的肌肉脂肪化程度與年齡的相關(guān)系數(shù)分別為0.730(P<0.001)和0.753(P<0.001)，股四頭肌脂肪化程度評(píng)估結(jié)果與伸膝肌力的相關(guān)系數(shù)分別為-0.468(P=0.024)和-0.460(P=0.027)。色階直方圖評(píng)估法的兩位評(píng)估者之間的組內(nèi)相關(guān)系數(shù)為0.998(95%CI: 0.997～0.998，P<0.001)，而直視分級(jí)法的兩位評(píng)估者之間的組內(nèi)相關(guān)系數(shù)為0.958(95%CI: 0.946～0.967，P<0.001)。結(jié)論： MRI肌肉脂肪化程度的色階直方圖評(píng)估法可以客觀評(píng)估肌肉脂肪化程度。

磁共振成像；肌，骨骼；脂肪組織；肌肉脂肪化；直方圖

肌肉磁共振成像(magnetic resonance imaging，MRI)是一種新的肌肉病檢查方法，通過觀察肌肉的脂肪化、水腫、肥大、萎縮以及代謝改變反映病變?cè)诓煌∪獬霈F(xiàn)的順序和范圍，依此協(xié)助診斷各種肌肉疾病，指導(dǎo)肌肉活組織檢查的部位選擇、基因檢查和治療，因其無創(chuàng)和具有很高的醫(yī)療經(jīng)濟(jì)學(xué)價(jià)值而被廣泛應(yīng)用[1-3]。

肌肉脂肪化的病理改變?cè)诩∪釳RI的T1加權(quán)像(T1-weighted imaging, T1WI)圖像上表現(xiàn)為高信號(hào)，主要和骨骼肌的結(jié)締組織增生有關(guān)[4]，是眾多肌肉病的主要MRI病理改變。不同肌肉病具有各自特殊的脂肪化發(fā)展規(guī)律和分布模式[1-3]。肌肉脂肪化程度的MRI評(píng)估測量技術(shù)包括T2映射、三點(diǎn)Dixon技術(shù)和T1WI肉眼直視分級(jí)法[5-10]。T2映射作為一種客觀、定量的方法可區(qū)別肌肉和脂肪，但較耗時(shí)[6-7]。三點(diǎn)Dixon技術(shù)是目前肌肉脂肪化定量最新且可靠的方法，但該方法操作較復(fù)雜，其應(yīng)用價(jià)值尚需進(jìn)一步研究[5-6]。T1WI圖像直視分級(jí)法雖然簡易、便捷，但易受主觀因素的影響[6,11]。建立一種客觀、簡潔而較精確的評(píng)估方法將提高肌肉MRI在疾病診治中的應(yīng)用價(jià)值。

色階直方圖評(píng)估法可用于超聲檢查中肝脂肪化程度的評(píng)估，也可用于MRI肌肉水腫程度的評(píng)估以及肌肉超聲的圖像分析[11-13]，該方法是否可以用于骨骼肌的脂肪化分析目前還缺乏研究。本研究選擇具有明顯肌肉脂肪化改變的抗肌萎縮蛋白病(dystrophinopathy)為研究對(duì)象[9-10]，建立MRI的肌肉脂肪化程度色階直方圖評(píng)估法，探討其臨床應(yīng)用價(jià)值。

1 資料與方法

1.1 研究對(duì)象

本研究共納入2011年至2013年在北京大學(xué)第一醫(yī)院經(jīng)過基因和/或病理檢查確診的抗肌萎縮蛋白病患者25例，平均年齡為(9.9±5.4)歲(1～29歲)，病程2個(gè)月至10年不等，均表現(xiàn)為進(jìn)行性四肢近端無力，體格檢查發(fā)現(xiàn)下肢近端肌力為2～5級(jí)，其中平均伸膝肌力3.5級(jí)(2～5級(jí))。所有患者均存在腓腸肌肥大和跟腱攣縮，肌酸激酶為2 253～32 700 IU/L(正常值為25～170 IU/L)。肌肉活組織檢查顯示肌營養(yǎng)不良樣改變伴隨不同程度的結(jié)締組織增生(圖1)。

1.2 肌肉MRI檢查及評(píng)估

使用GE 1.5 Signa Twin Speed MRI掃描儀對(duì)患者行雙側(cè)大腿軸位掃描，掃描序列為快速自旋回波序列(fast spin echo，F(xiàn)SE)T1WI(TR=450 ms，TE=12 ms)。選取左側(cè)大腿中段層面(近股骨中段處層面)的股直肌、股外側(cè)肌、股中間肌、股內(nèi)側(cè)肌、縫匠肌、股薄肌、長收肌、大收肌、股二頭肌長頭以及半腱肌等共10×25塊肌肉進(jìn)行脂肪化程度肉眼直視評(píng)分及色階直方圖評(píng)估法測量。

肌肉脂肪化程度肉眼直視評(píng)分：根據(jù)大腿MRI的T1WI圖像中各肌肉高信號(hào)的程度進(jìn)行分級(jí)代表肌肉脂肪化程度(Fat-G值)，評(píng)分標(biāo)準(zhǔn)為：0級(jí)為無異常高信號(hào)；1級(jí)為受累肌肉出現(xiàn)斑點(diǎn)狀高信號(hào)灶；2級(jí)為受累肌肉的高信號(hào)病灶開始融合，病灶面積小于30%；3級(jí)為受累肌肉的高信號(hào)融合病灶面積為30%～60%；4級(jí)為受累肌肉出現(xiàn)大片狀融合且病灶面積大于60%，但仍可見肌肉組織；5級(jí)為終末期改變，肌肉組織全部為高信號(hào)所替代[14]。由兩位有經(jīng)驗(yàn)的閱片人獨(dú)立進(jìn)行評(píng)分，取平均值進(jìn)行相關(guān)性統(tǒng)計(jì)分析。

肌肉脂肪化程度色階直方圖評(píng)估法：色階直方圖的橫坐標(biāo)為色階指數(shù)，范圍為0～255，0表示最暗，255表示最亮，縱坐標(biāo)則用來標(biāo)注頻數(shù)，即特定的色階值的像素?cái)?shù)目，M值代表其色階平均值(各像素色階總和/總像素)。參考Bartlett等[11]利用色階直方圖定量評(píng)估肌炎水腫程度的方法，選定患者左側(cè)大腿中段層面的肌肉及皮下脂肪為感興趣區(qū)(region of interest，ROI)，利用圖像后處理軟件測量其色階直方圖的M值(圖2)。最后用皮下脂肪M值對(duì)肌肉M值進(jìn)行校正，即色階直方圖評(píng)估法測量到的肌肉脂肪化程度(Fat-M值)等于肌肉M值除以皮下脂肪M值。由兩位操作者獨(dú)立進(jìn)行色階直方圖評(píng)估，取平均值(保留兩位小數(shù))進(jìn)行相關(guān)性統(tǒng)計(jì)分析。

1.3 統(tǒng)計(jì)學(xué)分析

采用SPSS 17.0統(tǒng)計(jì)軟件處理各組數(shù)據(jù)，采取Spearman相關(guān)性分析計(jì)算Fat-M值與Fat-G值間的相關(guān)性，以及兩者的總分與年齡的相關(guān)性、股四頭肌Fat-M值及Fat-G值與伸膝肌力的相關(guān)性。將Fat-M值與Fat-G值進(jìn)行線性回歸分析，用組內(nèi)相關(guān)系數(shù)(intraclass correlation coefficient，ICC)檢驗(yàn)兩種方法內(nèi)評(píng)估者之間的一致性，P<0.05為差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。

2 結(jié)果

2.1 肌肉脂肪化程度肉眼直視評(píng)估法

左側(cè)大腿中段層面的大收肌和股二頭肌長頭的脂肪化程度最重(Fat-G平均值≥2.5分)，股外側(cè)肌、股中間肌、股內(nèi)側(cè)肌和股直肌的脂肪化程度居中(2.5分>Fat-G平均值≥2.0分)，縫匠肌、股薄肌、長收肌、半腱肌的脂肪化程度最輕(Fat-G平均值<2分)，具體見圖3和表1。

2.2 肌肉脂肪化程度色階直方圖評(píng)估法

左側(cè)大腿中段層面的大收肌、股二頭肌長頭的脂肪化程度最重(Fat-M平均值>0.50)，股外側(cè)肌、股中間肌、股內(nèi)側(cè)肌、股直肌的脂肪化程度居中(0.50≥Fat-M平均值>0.40)，縫匠肌、股薄肌、長收肌、半腱肌的脂肪化最輕(Fat-M平均值≤0.40)，具體見圖3和表1。

In muscle biopsies, there are muscle fiber necrosis and regeneration, accompanying varying degrees (A, mild; B, severe;) of connective tissue proliferation.

圖1 抗肌萎縮蛋白病患者骨骼肌的病理改變(HE染色)
Figure 1 Myopathological changes of dystrophinopathy (HE staining)

The adductor magnus muscle with severe fatty infiltration showed histogram M values of 88.96±18.45 (A), while the semitendinosus with mild fatty infiltration showed M values of 49.88±13.77 (B). They all roughly followed the “bell curves” distribution.

圖2 MRI肌肉脂肪化色階直方圖M值測量
Figure 2 Measurement of histogram M values of muscle MRI

表1 磁共振肌肉脂肪化程度色階直方圖評(píng)估法(Fat-M)與肉眼直視分級(jí)法(Fat-G)的相關(guān)性分析

Table 1 Correlation analysis on the histogram M values (Fat-M) and the scores of visual reading (Fat-G)

ItemsFat-M,x±sFat-G,x±sCorrelationcoefficientPvalueRF0.47±0.192.08±1.480.823<0.001VL0.49±0.182.42±1.550.897<0.001VI0.48±0.172.34±1.610.842<0.001VM0.50±0.192.36±1.630.850<0.001Sa0.36±0.090.82±0.690.6340.001Gr0.30±0.080.28±0.430.3840.058AL0.36±0.160.68±1.270.699<0.001AM0.59±0.193.34±1.520.902<0.001BF0.53±0.182.54±1.710.941<0.001ST0.40±0.131.50±1.110.748<0.001

RF, rectus femoris; VL, vastus lateralis; VI, vastus intermedius; VM, vastus medialis; Sa, sartorius; Gr, gracilis; AL, adductor longus; AM, adductor magnus; BF, biceps femoris long head; ST, semitendinosus; Fat-M, histogram M values; Fat-G, the scores of visual reading.

RF, rectus femoris; VL, vastus lateralis; VI, vastus intermedius; VM, vastus medialis; Sa, sartorius; Gr, gracilis; AL, adductor longus; AM, adductor magnus; BF, biceps femoris long head; ST, semitendinosus; Fat-M, histogram M values; Fat-G, the scores of visual reading.

圖3 磁共振肌肉脂肪化程度色階直方圖評(píng)估法與肉眼直視分級(jí)法對(duì)比
Figure 3 Comparation of histogram M values and the scores of visual reading

2.3 色階直方圖評(píng)估法與肉眼直視分級(jí)法的對(duì)比

左側(cè)大腿中段層面250塊肌肉脂肪化色階直方圖評(píng)估法的測量結(jié)果(Fat-M)與肉眼直視分級(jí)法(Fat-G)呈顯著正相關(guān)(r=0.854，P<0.001)。除股薄肌外，其余肌肉采用色階直方圖評(píng)估法測得的脂肪化程度結(jié)果均與肉眼直視分級(jí)法呈顯著正相關(guān)，其中股二頭肌長頭、大收肌以及股四頭肌肌群的相關(guān)系數(shù)為0.823～0.941(P<0.001)，而縫匠肌、長收肌及半腱肌的相關(guān)系數(shù)為0.634～0.748(P<0.001，表1)。Fat-M值與Fat-G值呈顯著線性回歸關(guān)系，回歸方程為Fat-M值=0.276+0.094×Fat-G值，兩者線性回歸擬合的擬合優(yōu)度(R2)為0.736(P<0.001，圖4)。

肌肉脂肪化程度的色階直方圖評(píng)估結(jié)果與年齡呈顯著相關(guān)(r=0.730，P<0.001)，肉眼直視分級(jí)結(jié)果與年齡也呈顯著相關(guān)(r=0.753，P<0.001)。股四頭肌脂肪化程度的色階直方圖評(píng)估結(jié)果與伸膝肌力呈顯著負(fù)相關(guān)(r=-0.468，P=0.024)，肉眼直視分級(jí)結(jié)果與伸膝肌力也呈顯著負(fù)相關(guān)(r=-0.460，P=0.027)。

采用色階直方圖評(píng)估法的兩位操作者測得的肌肉脂肪化程度均值均為0.45±0.18，兩位操作者的組內(nèi)相關(guān)系數(shù)為0.998(95%CI: 0.997～0.998，P<0.001)。采用肉眼直視分級(jí)法的兩位閱片人測得的肌肉脂肪化程度分級(jí)結(jié)果的均值分別為1.70±1.66與1.97±1.66，兩位評(píng)估者的組內(nèi)相關(guān)系數(shù)為0.958(95%CI: 0.946～0.967，P<0.001)。

Fat-M, histogram M values; Fat-G, the scores of visual reading.

圖4 磁共振肌肉脂肪化色階直方圖評(píng)估法結(jié)果(Fat-M)同肉眼直視分級(jí)結(jié)果(Fat-G)的線性擬合
Figure 4 Comparing the histogram M values (Fat-M) and the scores of visual reading (Fat-G) of muscle fatty infiltration by linear fitting

3 討論

抗肌萎縮蛋白病是dystrophin基因突變導(dǎo)致的性連鎖隱性遺傳病，其主要病理改變特點(diǎn)是骨骼肌出現(xiàn)肌纖維壞死、再生、dystrophin表達(dá)下降或缺失，以及不同程度的間質(zhì)結(jié)締組織增生。抗肌萎縮蛋白病患者的病情輕重不同，其肌肉結(jié)締組織增生程度也不同，在MRI上表現(xiàn)為不同程度的脂肪化，即T1WI圖像上呈不同程度的高信號(hào)改變，而且同一患者的不同肌肉的脂肪化嚴(yán)重程度也不相同，故用于脂肪化研究具有較好的代表性[3,7]。因各肌群不同層面的脂肪化程度有差異，故本研究選取肌群較多且為目前研究最常用的股骨中段處層面作為評(píng)分層面[8,10]。

肌肉MRI的T1WI圖像的脂肪化程度色階直方圖評(píng)估法類似于肉眼直視分級(jí)法，均是根據(jù)T1WI圖像中呈異常高信號(hào)改變來評(píng)估脂肪化程度。Fat-M值兼顧圖像明暗以及其面積比例這兩種信息，與直視分級(jí)兼顧高信號(hào)及其受累面積相似。肌肉MRI的T1WI圖像的色階直方圖曲線具有類鐘形分布的特點(diǎn)，提示Fat-M值能較好地反映該肌肉脂肪化程度，用皮下脂肪校正后，進(jìn)一步減少不同成像參數(shù)、不同后期影像處理等因素造成的誤差，故Fat-M值能較準(zhǔn)確、客觀地反映肌肉的脂肪化程度。

本研究發(fā)現(xiàn)，MRI的T1WI圖像的肌肉色階直方圖評(píng)估法測得的肌肉脂肪化程度同肉眼直視分級(jí)結(jié)果整體上呈很高的擬合度。Fat-M測量結(jié)果顯示的抗肌萎縮蛋白病肌肉脂肪化改變規(guī)律和直視法獲得的結(jié)果具有高度一致性，即大收肌及股二頭肌長頭脂肪化程度最重,股四頭肌次之，而縫匠肌、股薄肌、長收肌以及半腱肌的脂肪化程度最輕，同文獻(xiàn)中報(bào)道的應(yīng)用肉眼直視分級(jí)法、T2映射以及三點(diǎn)Dixon技術(shù)在抗肌萎縮蛋白病患者中發(fā)現(xiàn)的分布規(guī)律相似[6, 7, 9]。

本研究發(fā)現(xiàn)，對(duì)于脂肪化程度較輕且面積較小的肌肉(如縫匠肌、長收肌以及股薄肌)，色階直方圖評(píng)估法測得的脂肪化程度明顯高于肉眼觀察，以往文獻(xiàn)也報(bào)道T2映射分析時(shí)股薄肌等脂肪化程度也較肉眼直視分級(jí)重[15]。兩種評(píng)估方法得到的股薄肌脂肪化程度無顯著相關(guān)性，縫匠肌以及長收肌的相關(guān)系數(shù)也小于其他肌肉，提示肉眼觀察對(duì)改變輕的肌肉常常主觀性給與低的評(píng)分，肉眼觀察較小肌肉的脂肪化程度較難準(zhǔn)確評(píng)估，色階直方圖評(píng)估方法消除了肉眼觀察帶來的先天性誤差。

直視分級(jí)的可重復(fù)性好，本研究中組內(nèi)相關(guān)系數(shù)為0.958，而色階直方圖評(píng)估法的可重復(fù)性較肉眼直視法更優(yōu)，組內(nèi)相關(guān)系數(shù)高達(dá)0.998。本研究發(fā)現(xiàn)色階直方圖評(píng)估法和肉眼直視分級(jí)法一樣，均顯示抗肌萎縮蛋白病患者的年齡與脂肪化程度呈顯著正相關(guān)，而肌力同脂肪化程度呈顯著負(fù)相關(guān)，兩種評(píng)估法分析得到的相關(guān)系數(shù)相近，類似的結(jié)論也見于其他文獻(xiàn)報(bào)道[6, 7, 9]，進(jìn)一步證實(shí)色階直方圖評(píng)估法同其他方法一樣可用于骨骼肌脂肪化程度的評(píng)估。雖然色階直方圖評(píng)估法可用于脂肪化程度的評(píng)估，但該方法仍為半定量分級(jí)方法，無法精確定量肌肉脂肪化程度。所需的T1WI序列圖像因不同成像參數(shù)以及后期的圖像處理，雖經(jīng)皮下脂肪校正，但仍存在一定誤差，故采取固定的MRI進(jìn)行肌肉檢查可能會(huì)降低誤差。此外，由于缺少正常對(duì)照，年齡、性別以及日常運(yùn)動(dòng)量等對(duì)骨骼肌脂肪化程度的評(píng)估方法是否有影響尚需進(jìn)一步研究。

總之，肌肉MRI T1WI圖像的色階直方圖評(píng)估法具有可重復(fù)性強(qiáng)、可操作性較好等優(yōu)點(diǎn)，能更好地應(yīng)用于肌肉MRI脂肪化程度的研究。

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(2014-12-31收稿)

(本文編輯：任英慧)

Clinical application of MRI histogram in evaluation of muscle fatty infiltration

ZHENG Yi-ming1, DU Jing2, LI Wen-zhu1, WANG Zhao-xia1, ZHANG Wei1, XIAO Jiang-xi2, YUAN Yun1△

(1. Department of Neurology, 2. Department of Radiology, Peking University First Hospital, Beijing 100034, China)

Objective：To describe a method based on analysis of the histogram of intensity values produced from the magnetic resonance imaging (MRI) for quantifying the degree of fatty infiltration. Methods: The study included 25 patients with dystrophinopathy. All the subjects underwent muscle MRI test at thigh level. The histogram M values of 250 muscles adjusted for subcutaneous fat, representing the degree of fatty infiltration, were compared with the expert visual reading using the modified Mercuri scale. Results: There was a significant positive correlation between the histogram M values and the scores of visual reading (r=0.854,P<0.001). The distinct pattern of muscle involvement detected in the patients with dystrophinopathy in our study of histogram M values was similar to that of visual reading and results in literature. The histogram M values had stronger correlations with the clinical data than the scores of visual reading as follows: the correlations with age (r=0.730,P<0.001) and (r=0.753,P<0.001); with strength of knee extensor (r=-0.468,P=0.024) and (r=-0.460,P=0.027) respectively. Meanwhile, the histogram M values analysis had better repeatability than visual reading with the interclass correlation coefficient was 0.998 (95%CI: 0.997-0.998,P<0.001) and 0.958 (95%CI: 0.946-0.967,P<0.001) respectively. Conclusion: Histogram M values analysis of MRI with the advantages of repeatability and objectivity can be used to evaluate the degree of muscle fatty infiltration.

Magnetic resonance imaging; Muscle, skeletal; Adipose tissue; Muscle fatty infiltration; Histogram

“十二五”國家科技重大專項(xiàng)課題(2011ZX09307-001-07)和科技部國際合作課題(2010DFA31070)資助 Supported by the National Major Scientific and Technological Special Project for the 12th Five-Year Plan (2011ZX09307-001-07) and the International Cooperation Project of the Ministry of Science and Technology of the People’s Republic of China (2010DFA31070)

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http://www.cnki.net/kcms/detail/11.4691.R.20160512.1338.038.html

R746

A

1671-167X(2016)05-0830-05

10.3969/j.issn.1671-167X.2016.05.015

△ Corresponding author’s e-mail, yuanyun2002@sohu.com