意大利蝗交配行為觀察

王冬梅，于冰潔，聶 方，許 雷，樊泰山，ROMAN Jashenko,季 榮*

(1. 新疆師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院,烏魯木齊 830054；2. 新疆特殊環(huán)境物種保護(hù)與調(diào)控生物學(xué)實(shí)驗(yàn)室,烏魯木齊 830054；3. 中亞區(qū)域跨境有害生物聯(lián)合控制國際研究中心,烏魯木齊 830054；4. 新疆維吾爾自治區(qū)伊犁哈薩克自治州察布查爾錫伯自治縣草原站,新疆察布查爾 835300；5. 哈薩克斯坦共和國教育科學(xué)部動物研究所,阿拉木圖 050060)

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意大利蝗交配行為觀察

王冬梅1,2,3，于冰潔1,2,3，聶 方1,2,3，許 雷1,2,3，樊泰山4，ROMAN Jashenko5,季 榮1,2,3*

(1. 新疆師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院,烏魯木齊 830054；2. 新疆特殊環(huán)境物種保護(hù)與調(diào)控生物學(xué)實(shí)驗(yàn)室,烏魯木齊 830054；3. 中亞區(qū)域跨境有害生物聯(lián)合控制國際研究中心,烏魯木齊 830054；4. 新疆維吾爾自治區(qū)伊犁哈薩克自治州察布查爾錫伯自治縣草原站,新疆察布查爾 835300；5. 哈薩克斯坦共和國教育科學(xué)部動物研究所,阿拉木圖 050060)

通過昆蟲行為觀測儀與室外飼養(yǎng)觀察，分析意大利蝗Calliptamusitalicus的交配行為，闡明交配經(jīng)歷和溫度對意大利蝗交配持續(xù)時(shí)間的影響。結(jié)果發(fā)現(xiàn)：(1)意大利蝗的交配行為包括相遇和交配兩個(gè)階段。相遇行為包括避讓、打斗和交配3種類型，其中打斗多發(fā)生在雄雄相遇、雄蟲與一對正在交配成蟲相遇情況。避讓和交配則多發(fā)生在雌雌相遇、雌雄相遇、雌蟲與一對正在交配成蟲相遇情況。雄蟲在交配過程中占據(jù)主動。意大利蝗的交配行為包括曲腹、爬背、抱對和交配4個(gè)過程，平均時(shí)間為11.25±1.40 min。(2)雌雄蟲初次交配的持續(xù)時(shí)間(12.88±0.67 min)顯著長于雌雄蟲均有交配經(jīng)歷的時(shí)間(10.47±0.39 min)(P<0.05)；初次交配雌蟲和有交配經(jīng)歷雄蟲的交配持續(xù)時(shí)間(11.00±0.75 min)，與初次交配雄蟲和有交配經(jīng)歷雌蟲的時(shí)間(12.12±0.67 min)無顯著差異(P>0.05)。(3)隨溫度升高意大利蝗的交配持續(xù)時(shí)間縮短，27℃時(shí)交配持續(xù)時(shí)間最長(15.93±2.25 min)，且與36℃、42℃時(shí)的時(shí)間差異顯著(P<0.05)，42℃時(shí)的交配持續(xù)時(shí)間最短，為6.01±0.43 min，與36℃時(shí)的時(shí)間(7.47±0.52 min)差異不顯著(P>0.05)。

相遇行為；交配行為；交配經(jīng)歷；交配持續(xù)時(shí)間；意大利蝗

交配行為是有性生殖昆蟲繁衍后代的重要環(huán)節(jié)，也是深入研究昆蟲進(jìn)化行為學(xué)的關(guān)鍵(焦曉國, 2006; Silvaetal., 2012; Benellietal., 2014)。交配行為通常包括求偶、抱對、交配及配后保護(hù)4個(gè)階段(Silvaetal., 2012; Benellietal., 2014)，但不同昆蟲種類存在差異。交配持續(xù)時(shí)間是評價(jià)昆蟲交配行為的重要指標(biāo)(劉興平等, 2010; 周康念等, 2012)，雌蟲通過延長交配持續(xù)時(shí)間來獲取更多精子和隨精液轉(zhuǎn)移的營養(yǎng)物質(zhì)以保證較高的孵化率；雄蟲則通過延長交配持續(xù)時(shí)間以轉(zhuǎn)移更多精子，并阻止其他雄蟲與雌蟲交配，減少精子競爭，確保生殖成功(劉興平等, 2010; 周康念等, 2012)。交配經(jīng)歷和環(huán)境溫度是影響昆蟲交配持續(xù)時(shí)間的重要因素(陳永林, 2000; 劉興平等, 2010; 孫計(jì)拓等, 2012; 孫芳等, 2013; Benellietal., 2014)，多數(shù)昆蟲初次交配的持續(xù)時(shí)間長于再次交配所需的時(shí)間(Cairns, 1982; Friberg, 2006; 劉興平等, 2010; Benellietal., 2014)；交配持續(xù)時(shí)間隨溫度升高而縮短，低溫條件下，昆蟲活動強(qiáng)度低，雄蟲傳輸精液較慢，交配持續(xù)時(shí)間長。隨溫度升高，昆蟲活動強(qiáng)度增加，雄蟲傳輸精液速度加快，交配持續(xù)時(shí)間縮短(Silvaetal., 2012; Benellietal., 2014)。因此，掌握害蟲的交配行為及其影響因素有助于闡明其繁殖生態(tài)特征和種群數(shù)量變化趨勢，為害蟲預(yù)測預(yù)報(bào)和綜合防控提供理論依據(jù)。

意大利蝗CalliptamusitalicusL.是新疆荒漠半荒漠草原的優(yōu)勢害蟲種類，嚴(yán)重發(fā)生年份種群最高密度達(dá)到500-1000頭/m2，平均密度達(dá)到100頭/m2(陳永林, 2000)。研究報(bào)道，意大利蝗具有較強(qiáng)的高溫適應(yīng)能力，根據(jù)不同溫度下意大利蝗體內(nèi)生理生化物質(zhì)和呼吸代謝變化，分別將27℃、36℃和42℃定義為其生長發(fā)育的適宜溫度、敏感溫度和脅迫溫度(張洋, 2011; 王冬梅等, 2014; 李爽等, 2015)，但不同溫度下意大利蝗的交配行為及其影響因素還未見研究報(bào)道。本文在掌握意大利蝗交配行為的基礎(chǔ)上，進(jìn)一步分析交配經(jīng)歷和溫度對其交配持續(xù)時(shí)間的影響，對闡明意大利蝗的繁殖生態(tài)學(xué)及進(jìn)化有重要意義，并為預(yù)測預(yù)報(bào)和綜合防控提供理論依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 試蟲采集與飼養(yǎng)

意大利蝗末齡蝗蝻于2015年7月上旬采自烏魯木齊南山水西溝(87°57′E，43°78′N，a.s.l. 900-1000 m)，帶回實(shí)驗(yàn)室將雌雄蝗蝻進(jìn)行混合和分開飼養(yǎng)，用新鮮玉米苗、小麥苗和麥麩飼喂至成蟲；室外籠養(yǎng)蝗蝻密度不少于60頭以獲得群居型意大利蝗成蟲(張洋, 2011)，蟲籠大小為40 cm×40 cm×50 cm。室外平均溫度為30℃±5℃，相對濕度為25%±5%，L ∶D=16 h ∶8 h。

1.2 研究方法

1.2.1 意大利蝗交配行為觀察

采用室內(nèi)與室外觀察相結(jié)合，當(dāng)室外雌雄混合籠養(yǎng)中的蝗蟲進(jìn)入交配期時(shí)，從分開飼養(yǎng)的蟲籠中選取健康的意大利蝗雌雄成蟲4頭，用不同顏色記號筆在雌雄蟲前胸背板處標(biāo)記后放入昆蟲行為觀測儀(CAMSNAR，CASO-L，英國卡索)的箱體內(nèi)，連續(xù)觀察12 h(7 ∶00-19 ∶00)，2 h后雄蟲無曲腹行為，則更換雄蟲。當(dāng)觀察到雄蟲有曲腹行為時(shí)開始記錄視頻至交配結(jié)束，所有數(shù)據(jù)自動保存于系統(tǒng)電腦中以備后期分析使用。昆蟲行為觀測儀箱體內(nèi)溫度設(shè)定與室外蝗蟲進(jìn)入交配期后的白天平均氣溫一致(32℃±2℃)，相對濕度為25%±5%，L ∶D=16 h ∶ 8 h。本實(shí)驗(yàn)累計(jì)觀察30對。

1.2.2 交配經(jīng)歷對意大利蝗交配持續(xù)時(shí)間的影響

室內(nèi)交配經(jīng)歷實(shí)驗(yàn)設(shè)計(jì)分4種情況：將均無交配經(jīng)歷的雌雄試蟲配對；將至少有過1次交配經(jīng)歷的雄蟲與無交配經(jīng)歷的雌蟲配對；將至少有過1次交配經(jīng)歷的雌蟲與無交配經(jīng)歷的雄蟲配對；將均至少有過1次交配經(jīng)歷的雌雄試蟲配對。配對的雌雄成蟲分別放于室內(nèi)若干蟲籠(直徑×長=15 cm×50 cm)中觀察并記錄交配持續(xù)時(shí)間(copulation duration)，即雄蟲交配器從進(jìn)入到移出雌蟲生殖器的時(shí)間。連續(xù)觀察2 h后雄蟲無曲腹行為，則更換相同交配經(jīng)歷的雄蟲。用不同顏色記號筆在雌雄蟲前胸背板處標(biāo)記以區(qū)分不同交配經(jīng)歷，室內(nèi)溫度保持在32℃±2℃，相對濕度25%±5%，L ∶D=16 h ∶8 h。每種交配情況觀察16對，累計(jì)64對。

1.2.3 溫度對意大利蝗交配持續(xù)時(shí)間的影響

選取健康、羽化5-7 d且未交配的雌雄成蟲各1頭放入昆蟲行為觀測儀箱體內(nèi)，箱體內(nèi)的溫度設(shè)置為意大利蝗生長發(fā)育的適宜溫度(27℃)、敏感溫度(36℃)和脅迫溫度(42℃)，每個(gè)溫度下觀察15對，每對連續(xù)觀察12 h(9 ∶00-21 ∶00)，2 h后雄蟲無曲腹行為，則更換雄蟲；記錄交配持續(xù)時(shí)間，數(shù)據(jù)自動保存于系統(tǒng)電腦中以備后期分析。箱體內(nèi)相對濕度為25%±5%，L ∶D=16 h ∶8 h。

1.3 數(shù)據(jù)處理

通過系統(tǒng)軌跡分析軟件將視頻數(shù)字化，分析意大利蝗交配行為過程；采用單因素方差分析(One-way ANOVA)，并結(jié)合最小顯著差數(shù)法(LSD)，分析交配經(jīng)歷和溫度對交配持續(xù)時(shí)間的影響(P<0.05)，數(shù)據(jù)分析采用SPSS 17.0。

2 結(jié)果與分析

2.1 意大利蝗的相遇行為

意大利蝗交配行為包括相遇和交配兩個(gè)連續(xù)階段，交配行為主要由雄蟲發(fā)起，雌蟲常處于被動。意大利蝗相遇行為包括5種情況(圖1)。

1)雄雄相遇：83.67%雄雄相遇都改變各自運(yùn)動方向，相互避讓，14.29%的雄雄相遇后有爬背和抱對行為，但均未發(fā)生交配；極少數(shù)(2.04%)打斗或?qū)χ乓欢螘r(shí)間后避讓。

圖1 意大利蝗的相遇行為Fig.1 Encountering behaviors of Calliptamus italicus

2)雌雌相遇：絕大多數(shù)雌雌相遇(97.96%)改變各自運(yùn)動方向，相互避讓，無抱對和爬背行為；極少數(shù)(2.04%)發(fā)生對峙一段時(shí)間后避讓。

3)雌雄相遇：如雄蟲有交配意向，主動追逐雌蟲，并表現(xiàn)曲腹行為，雌蟲不反抗，雄蟲則順利完成爬背、抱對和交配行為；如雌蟲撥動后足阻止雄蟲靠近，以示反抗，雄蟲則無法實(shí)現(xiàn)交配；如雄蟲無交配意向，雌雄蟲相互避讓離開。

4)雄蟲與一對正在交配的成蟲相遇：當(dāng)雄蟲靠近時(shí)，97.96%正在交配中的雄蟲反應(yīng)強(qiáng)烈，用后足或觸角驅(qū)逐試圖靠近的雄蟲；極少數(shù)正在交配的雌雄蟲(2.04%)由于雄蟲攻擊而被迫終止交配行為。

5)雌蟲與一對正在交配的成蟲相遇：絕大多數(shù)雌蟲(95.92%)主動避開正在交配的雌雄蟲，4.08%的雌蟲會攻擊正在交配的雌蟲，迫使交配行為終止。

2.2 意大利蝗的交配行為

雌雄相遇如雙方均有交配意向則進(jìn)入交配階段，意大利蝗的交配行為依次包括曲腹、爬背、抱對、交配4個(gè)連續(xù)過程，平均時(shí)間11.25±1.40 min，最長為32.5 min，最短為5.93 min。曲腹行為具體表現(xiàn)為雄蟲在雌蟲身體一側(cè)腹部彎曲并伸出外生殖器，同時(shí)用觸角觸碰雌蟲的胸部或腹部；當(dāng)兩者生殖器接觸時(shí)，雄蟲迅速用前足抱握雌蟲前胸部，完成爬背并騎乘在雌蟲上方，將生殖器插入到雌蟲體內(nèi)，直到雌蟲劇烈搖動身體并用后足蹬開雄蟲，兩者生殖器分離，交配行為結(jié)束。

2.3 交配經(jīng)歷對意大利蝗交配持續(xù)時(shí)間的影響

結(jié)果表明，意大利蝗雌雄成蟲的交配經(jīng)歷對其交配持續(xù)時(shí)間有顯著影響(F3,60=3.25,P=0.028)(表1)。雌雄蟲均為初次交配的持續(xù)時(shí)間最長，平均為12.88±0.67 min，與雌雄蟲均有交配經(jīng)歷的持續(xù)時(shí)間(10.47±0.39 min)有顯著差異(P<0.05)；初次交配的雌蟲和有交配經(jīng)歷雄蟲的持續(xù)時(shí)間平均為11.00±0.75 min，初次交配雄蟲和有過交配經(jīng)歷雌蟲的持續(xù)時(shí)間平均為12.12±0.67 min，兩者之間無顯著差異(P>0.05)(表1)。

2.4 溫度對意大利蝗交配持續(xù)時(shí)間的影響

圖2表明，溫度對意大利蝗的交配持續(xù)時(shí)間有顯著影響(F2,42=14.902,P=0.000145)，隨著溫度升高，交配持續(xù)時(shí)間逐漸縮短(y=3.5357x2-19.074x+31.471,R2=1)。27℃時(shí)的平均交配持續(xù)時(shí)間最長，為15.93±2.25 min，與36℃、42℃溫度時(shí)的時(shí)間差異顯著(P<0.05)；42℃時(shí)的時(shí)間最短，為6.01±0.43 min，與36℃時(shí)的交配持續(xù)時(shí)間(7.47±0.52 min)差異不顯著(P>0.05)。

表1 交配經(jīng)歷對意大利蝗交配持續(xù)時(shí)間的影響

注：表中數(shù)據(jù)為平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤，不同字母表示存在顯著差異(最小顯著差數(shù)法LSD檢驗(yàn)，P<0.05)。Note: Data are presented as mean±SE, and followed by different small letters indicate significant difference at the 0.05 level (LSD test,P<0.05).

圖2 溫度對意大利蝗交配持續(xù)時(shí)間的影響Fig. 2 Effects of temperatures on copulation duration of Calliptamus italicus注：圖中數(shù)據(jù)為平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤，同一組數(shù)據(jù)上方標(biāo)有不同字母表示溫度間存在顯著差異(最小顯著差數(shù)法LSD檢驗(yàn)， P<0.05)。Note: Data are presented as mean±SE, and followed by different small letters indicate significant difference between different temperatures at the 0.05 level (LSD test, P<0.05).

3 結(jié)論與討論

意大利蝗交配行為包括相遇和交配兩個(gè)階段，相遇行為包括打斗、避讓和交配3種類型，其中打斗多發(fā)生在雄雄相遇、雄蟲與一對正在交配成蟲相遇，避讓和交配則多發(fā)生在雌雌相遇、雌蟲與一對正在交配成蟲相遇。意大利蝗雄蟲在交配過程中占主導(dǎo)地位，并存在激烈的性內(nèi)競爭，正在交配的意大利蝗雄蟲主動用觸角驅(qū)趕或阻止其他雄蟲靠近，以確保交配成功。意大利蝗交配行為分為曲腹、爬背、抱對和交配4個(gè)連續(xù)過程，存在交配前抱對行為，這與飛蝗Locustamigratoria的交配行為一致(Alcock, 1994)，而有別于小翅稻蝗Oxyayezoensis(朱道弘, 2004)。交配前抱對行為一般被認(rèn)為是為了獲得潛在的交配對象和延長交配時(shí)間以確保交配成功(Zhu, 2002; Parker, 2010)。多次交配亦是昆蟲繁殖后代的策略之一(朱道弘, 2004; 劉興平等, 2008)，雌雄蟲通過與同一個(gè)體發(fā)生重復(fù)交配或者與不同個(gè)體發(fā)生多次交配以獲得最佳的生殖收益，與雌蟲交配次數(shù)越多，雄蟲就有可能留下越多的子代(劉興平等, 2008)。觀察發(fā)現(xiàn)，意大利蝗雄蟲與不同雌蟲的交配次數(shù)在一天可多達(dá)6次，以達(dá)到輸送更多精子的目的，但意大利蝗雄蟲多次交配對其精子質(zhì)量及對雌蟲繁殖的適合度的影響，如產(chǎn)卵量、孵化率以及壽命等還需進(jìn)一步研究。

昆蟲交配持續(xù)時(shí)間長短與其交配經(jīng)歷和所處的環(huán)境溫度有關(guān)(匡先鉅等, 2010)。研究表明，在有多次交配行為的昆蟲中，雄蟲為獲得最大生殖潛力，必須根據(jù)配偶質(zhì)量而策略性地調(diào)整交配的生殖投入，雄性精液投入量會隨雌蟲交配次數(shù)增加而減少，交配持續(xù)時(shí)間縮短(匡先鉅等, 2010; Kelly and Jennions, 2011)。如蠅蛹金小蜂Pachycrepoideusvindemmiae雄蜂體內(nèi)精子數(shù)量固定，隨交配次數(shù)增加所能提供給雌蜂的精子數(shù)量減少(孫芳等, 2013)，導(dǎo)致交配時(shí)間縮短。本研究結(jié)果表明，意大利蝗雄蟲并未完全根據(jù)配偶的交配經(jīng)歷決定其交配持續(xù)時(shí)間的長短，這其中的原因還需進(jìn)一步研究。

在意大利蝗適宜的生長發(fā)育溫度(27℃)時(shí)其交配持續(xù)時(shí)間最長，脅迫溫度42℃時(shí)的時(shí)間最短，敏感溫度36℃時(shí)的時(shí)間介于兩者之間。分析這可能在適宜溫度范圍內(nèi)，意大利蝗呼吸代謝、體內(nèi)生理生化物質(zhì)和生命活動處于最協(xié)調(diào)狀態(tài)，交配過程中雌蟲拒絕行為較弱，因而交配持續(xù)時(shí)間較長；隨溫度升高至敏感溫度36℃時(shí)，意大利蝗呼吸代謝水平快速提高(王冬梅等，2014)，體內(nèi)生理生化物質(zhì)含量變化幅度較大，亦有可能雄蟲的活動能力和雌蟲釋放性激素的能力增強(qiáng)，精子傳送速度加快(劉興平等, 2010; 孫計(jì)拓等, 2012)，導(dǎo)致交配持續(xù)時(shí)間縮短；當(dāng)升高至脅迫溫度42℃時(shí)，意大利蝗呼吸代謝水平開始減弱，體內(nèi)抗逆保護(hù)物質(zhì)和酶活性開始下降，個(gè)體出現(xiàn)死亡，雌蟲拒絕交配的行為強(qiáng)烈，導(dǎo)致交配持續(xù)時(shí)間縮短(劉興平等, 2008， 2010; 孫計(jì)拓等, 2012)。但隨溫度升高，意大利蝗交配持續(xù)時(shí)間長短變化對其有效交配率的影響還需進(jìn)一步研究。

致謝：感謝新疆維吾爾自治區(qū)伊犁哈薩克自治州察布查爾縣草原站樊泰山副站長對此研究野外采樣工作的支持與幫助。

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Observation on mating behaviors ofCalliptamusitalicus(Orthoptera: Acrididae)

WANG Dong-Mei1,2,3, YU Bing-Jie1,2,3, NIE Fang1,2,3,XU Lei1,2,3, FAN Tai-Shan4, ROMAN Jashenko5,JI Rong1,2,3*

(1. College of Life Science, Xinjiang Normal University, Urumqi 830054, China; 2. Key Laboratory of Conservation Biology and Management for Xinjiang Special Species, Urumqi 830054, China; 3. International Cooperative Research Center for Cross-border Pest Management in Central Asia, Urumqi 830054,China; 4. Grassland Service Station of Qapqal Xibe Autonomous County, Yili Kazak Autonomous Prefecture of Xinjiang Uygur Autonomous Region, Qapqal 835300, Xinjiang Uyghur Autonomous Region, China; 5. Ministry of Education and Science of the Republic of Kazakhstan, Almaty 050060, Kazakhstan)

This paper aims to explore the mating behaviors and effects of the mating experience and temperature on copulation duration ofCalliptamusitalicus. Mating behavior ofC.italicuswas analyzed by field observation and using insect behavior observation instrument and copulation duration was measured under different temperatures (27℃,36℃,42℃). Results showed that mating behavior ofC.italicusincluded both meeting and mating. Meeting behavior included the avoidance, fighting and mating. The fighting behavior occurred when two males met or a male met a pair of mating adults. The avoidance or mating behavior would occur when two females met, a male met a female or a female met a pair of mating adults. Mating behavior ofC.italicusincluded four phases, i.e. males bending abdomen, climbing on female’s back, genitalia contacting and mating. Mating behavior ofC.italicuslasted 11.25±1.40 min. The copulation duration for virgin females and males(12.88±0.67 min) was significantly longer than thatfor multiple mated females and males(10.47±0.39 min)(P<0.05); The copulation duration for virgin females and multiple mated males(11.00±0.75 min) was not significantly longer than that for virgin males and multiple mated females (11.00±0.75 min)(P>0.05). The copulation duration shortened as temperatures went up. The duration at 27℃ (15.93±2.25 min)was the longest and was significantly longer than at other temperatures (P<0.05). The duration at 42℃ (6.01±0.43 min) was the shortest, but there was not significantly different between 42℃ and 36℃ (7.47±0.52 min) (P>0.05). Results could help us understand the mating behavior and provide a theoretical reference for the integrated management ofC.italicus.

Meeting behavior; mating behavior; mating experience; copulation duration;Calliptamusitalicus

國家國際科技合作專項(xiàng)(2015DFR30290)；國家自然科學(xué)基金(U1120301)

王冬梅, 女, 1991年生, 新疆人, 碩士研究生, 研究方向?yàn)樯餅?zāi)害生態(tài)學(xué), E-mail: wdmxj118@163.com

*通訊作者Author for corresponding，E-mail: jirong@xjnu.edu.cn

Received：2016-06-15；接受日期Accepted：2016-07-28

Q968.1；S433

A

1674-0858(2016)05-0918-06