兩種體色日本蟳卵巢發(fā)育及配偶選擇的研究

喻杰，韓岳橦，姜玉聲，陳蕓燕，李曉東，劉胥，劉慶坤

（1.大連海洋大學(xué)農(nóng)業(yè)部北方海水增養(yǎng)殖重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，遼寧大連116023；2.盤(pán)錦光合蟹業(yè)有限公司研發(fā)中心，遼寧盤(pán)錦124000）

兩種體色日本蟳卵巢發(fā)育及配偶選擇的研究

喻杰1，韓岳橦1，姜玉聲1，陳蕓燕1，李曉東2，劉胥2，劉慶坤1

（1.大連海洋大學(xué)農(nóng)業(yè)部北方海水增養(yǎng)殖重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，遼寧大連116023；2.盤(pán)錦光合蟹業(yè)有限公司研發(fā)中心，遼寧盤(pán)錦124000）

為探討日本蟳Charybdis japonica體色與繁殖的關(guān)系，于2009年3月—2010年1月在大連市黑石礁海域連續(xù)采樣，比較了體色青綠的花蓋和體色暗紅的赤甲紅兩種蟹的性腺指數(shù)和肝胰腺指數(shù)，在選擇交配試驗(yàn)中，研究了正常體色蟹及人工染色蟹的配偶選擇。結(jié)果表明：花蓋和赤甲紅的性腺指數(shù)均在5—6月間明顯升高，其中赤甲紅漲幅明顯，6月時(shí)達(dá)最大值6.64％，而花蓋為5.22％，但兩者無(wú)顯著性差異（P＞0.05）；赤甲紅、花蓋的性腺指數(shù)與其肝胰腺指數(shù)均呈負(fù)相關(guān)，但后者達(dá)到顯著性水平（P＜0.05）；赤甲紅和花蓋雌蟹多與雄性赤甲紅交配，交配率分別為80.0％和66.7％，顯著高于與雄性花蓋的交配率（P＜0.05）；相近的15組試驗(yàn)蟹中，人工染成紅色的花蓋雄蟹和未染色雄蟹與花蓋雌蟹的交配率分別為40％、60％，但二者無(wú)顯著性差異（P＞0.05）。研究表明，體色并不是日本蟳選擇配偶的決定因素。

日本蟳；體色；卵巢發(fā)育；配偶選擇

體色是顯而易見(jiàn)的表型特征，最先暴露于自然選擇和性別選擇的力量之下，對(duì)物種的形成與進(jìn)化具有重要意義［1］?；隗w色的性別選擇（配偶選擇）對(duì)于無(wú)明顯地理分隔動(dòng)物種群的進(jìn)化作用更為明顯［2］。蝦蟹類(lèi)動(dòng)物種類(lèi)與數(shù)量眾多，棲息環(huán)境廣泛，體色表型多樣，為研究體色決定及性別選擇的生態(tài)學(xué)機(jī)制提供了豐富的樣本。澳大利亞的米氏招潮蟹Uca mjoebergi能夠通過(guò)辨別雄性螯肢的顏色選擇配偶。雌蟹通常選擇擁有黃色大螯的雄蟹，而放棄那些螯肢為灰色的雄蟹［3］。久而久之，體色及其他一些伴隨親本的性狀得以存在并遺傳。群體內(nèi)出現(xiàn)體色分化，并具有遺傳特征，可能預(yù)示著新物種的誕生［4］。

日本蟳Charybdis japonica分布廣泛，其肉質(zhì)鮮美，為中國(guó)重要的海洋經(jīng)濟(jì)蟹類(lèi)［5］。黃海北部的大連海域盛產(chǎn)日本蟳，漁獲物中常能見(jiàn)到兩種體色明顯不同的個(gè)體，一種頭胸甲和附肢呈灰綠或青灰色，腹部為白色，俗稱(chēng)花蓋；另一種體色暗紅，尤其是頭胸甲和附肢背面，俗稱(chēng)赤甲紅［6］。兩種體色蟹形態(tài)相似，且線(xiàn)粒體和核糖體DNA序列高度相似。赤甲紅多分布在巖礁、海藻豐富的區(qū)域，而花蓋在泥沙底質(zhì)區(qū)域分布較多，且隨潮汐遷徙明顯，活動(dòng)范圍更為廣泛［7］。這兩種體色的蟹經(jīng)常出現(xiàn)在同一海域，其間是否存在基因流動(dòng)或潛在的生殖隔離機(jī)制等問(wèn)題決定著這一物種的進(jìn)化方向。本試驗(yàn)中，通過(guò)對(duì)這兩種體色的日本蟳雌蟹性腺發(fā)育特征，以及基于體色的配偶選擇交配進(jìn)行研究，探討其體色與繁殖的關(guān)系，以期為闡明蝦蟹類(lèi)體色分化機(jī)理提供參考。

1 材料與方法

1.1 材料

2009年3月—2010年1月，每月1～5日于大連市黑石礁沿岸采集10～20只雌蟹，體質(zhì)量為50～100 g。

1.2 方法

1.2.1 樣品的處理 將采集的樣品于10～12℃下運(yùn)回實(shí)驗(yàn)室，先用濾紙吸干蟹體表水分，再用電子秤稱(chēng)量體質(zhì)量，精確到0.01 g。之后，用解剖工具分離出蟹的全部性腺和肝胰腺，稱(chēng)重，計(jì)算性腺指數(shù)（GSI）和肝胰腺指數(shù)（HSI），其計(jì)算公式為

GSI=性腺質(zhì)量/體質(zhì)量×100％，

HSI=肝胰腺質(zhì)量/體質(zhì)量×100％。

1.2.2 自然體色蟹的配偶選擇試驗(yàn) 2011年5—7月在盤(pán)錦光合蟹業(yè)有限公司研發(fā)中心基地進(jìn)行選擇交配試驗(yàn)。試驗(yàn)蟹為采自大連市黑石礁沿岸，體色明顯、體質(zhì)量為50～90 g的赤甲紅（CJH）與花蓋（HG）雌、雄成蟹各40只，分別暫養(yǎng)于水泥池（5 m×5 m）中，池底鋪沙。連續(xù)充氣，溶氧大于5 mg/L，水溫為17～23℃，鹽度為30。暫養(yǎng)期間，每天早晚各投喂活光滑河藍(lán)蛤Potamocorbula laevis、新鮮雜魚(yú)蝦，晚上投喂量占全天的70％。每天早上清除殘餌、糞便，換水10 cm深，保持良好水質(zhì)。

試驗(yàn)開(kāi)始時(shí)，從暫養(yǎng)池中選取附肢齊全、活力良好的雌、雄性赤甲紅和雄性花蓋各1只，用防水記號(hào)筆在頭胸甲上標(biāo)記編號(hào)后，放入同一個(gè)水槽內(nèi)，試驗(yàn)共設(shè)15個(gè)重復(fù)；選取雄性赤甲紅和雌、雄性花蓋各1只，標(biāo)記編號(hào)后，放入同一個(gè)水槽內(nèi)，試驗(yàn)共設(shè)15個(gè)重復(fù)。自放入雌蟹后，每隔1 h觀察1次各水槽中蟹的交配情況，記錄交配蟹的編號(hào)，直至所有水槽的蟹均有交配。試驗(yàn)期間投喂光滑河藍(lán)蛤，每天早上清除殘餌、糞便，換水1/3，保持良好水質(zhì)。試驗(yàn)結(jié)束時(shí)，計(jì)算交配率：

交配率=已交配個(gè)體數(shù)×總個(gè)體數(shù)×100％。

1.2.3 染色蟹的配偶選擇試驗(yàn) 用漁用紅色環(huán)氧樹(shù)脂涂料將18只雄性花蓋的頭胸甲背、側(cè)面和螯足內(nèi)外側(cè)染成紅色，暫養(yǎng)2 d。試驗(yàn)開(kāi)始時(shí)，取大小相近未染色和染色的雄蟹各1只，標(biāo)記編號(hào)后，放入同一個(gè)水槽，暫養(yǎng)適應(yīng)1 d。次日挑選大小相近的雌性花蓋，放入已有兩只雄蟹的水槽，試驗(yàn)設(shè)15個(gè)重復(fù)。數(shù)據(jù)記錄同上，計(jì)算交配率。

1.3 數(shù)據(jù)處理

用Excel軟件計(jì)算試驗(yàn)數(shù)據(jù)的平均值、標(biāo)準(zhǔn)誤差；用SPSS 17.0軟件進(jìn)行單因素方差分析和相關(guān)性分析，顯著性水平設(shè)為0.05。

2 結(jié)果與分析

2.1 兩種體色日本蟳性腺指數(shù)的比較

因?yàn)樘鞖庠颍驹囼?yàn)在1月僅采到赤甲紅樣品，缺少2月份的樣本。跟蹤監(jiān)測(cè)期間，兩種體色蟹性腺指數(shù)的月平均值變化趨勢(shì)基本一致，均在5—6月間有一明顯升高，且赤甲紅漲幅更明顯，至6月時(shí)其最大值為6.64％，此時(shí)花蓋為5.22％，但兩種體色蟹5月和6月的性腺指數(shù)并無(wú)顯著性差異（P＞0.05）；之后其性腺指數(shù)均開(kāi)始下降，7月在赤甲紅中測(cè)得最小值，為1.41％，而花蓋則在9月出現(xiàn)最小值，為0.79％，兩種體色蟹的性腺指數(shù)均在7—8月間有小幅升高，之后再次稍微下降；9月之后兩者性腺指數(shù)開(kāi)始明顯增長(zhǎng)，12月—翌年4月間變化并不明顯（圖1）。

圖1 兩種體色日本蟳性腺指數(shù)的月變化Fig.1 Monthly changes in gonado-somatic index（GSI）in two different color crab Charybdis japonica

2.2 兩種體色日本蟳肝胰腺指數(shù)的比較

采樣期間，兩種體色蟹肝胰腺指數(shù)的月平均值變化趨勢(shì)基本一致。兩者均在8—10月間明顯增長(zhǎng)，赤甲紅肝胰腺指數(shù)平均值在9月份最高，為9.58％，花蓋在10月份達(dá)到最高值，為7.16％；12月—翌年3月，兩者肝胰腺指數(shù)的平均值均有所下降（圖2）。

圖2 兩種體色日本蟳肝胰腺指數(shù)的月變化Fig.2 M onth ly changes in hepatopancreas-somatic index（HSI）in two different color crab Charybdis japonica

2.3 性腺指數(shù)和肝胰腺指數(shù)的相關(guān)性

在采樣監(jiān)測(cè)性腺發(fā)育的11個(gè)月中，赤甲紅GSI和HSI的相關(guān)系數(shù)為-0.175（圖3），呈負(fù)相關(guān)，但經(jīng)過(guò)Pearson檢驗(yàn)，其相關(guān)性并不顯著（P＞0.05）。而花蓋GSI和HSI的相關(guān)系數(shù)為-0.21（圖4），呈負(fù)相關(guān)，且達(dá)到顯著性水平（P＜0.05）。

圖3 赤甲紅性腺指數(shù)和肝胰腺指數(shù)的相關(guān)性分析Fig.3 Correlation analysis between GSI and HSI in CJH

圖4 花蓋性腺指數(shù)和肝胰腺指數(shù)的相關(guān)性分析Fig.4 Correlation analysis between GSI and HSI in HG

2.4 兩種體色日本蟳的配偶選擇

日本蟳平均交配時(shí)間多持續(xù)2 h以上，每隔1 h觀察記錄試驗(yàn)蟹的交配情況。待所有平行組中的蟹完成第一次交配后，進(jìn)行統(tǒng)計(jì)分析。從圖5可見(jiàn)：兩種體色雌蟹多與雄性赤甲紅交配，其中雌性赤甲紅組中，其與雄性赤甲紅的交配率為80.0％；雌性花蓋組中，其與雄性赤甲紅的交配率為66.7％。結(jié)果表明，雄性赤甲紅與兩種體色雌蟹交配中獲得了更多的機(jī)會(huì)，其交配率明顯高于雄性花蓋。

為進(jìn)一步探討體色對(duì)日本蟳配偶選擇的影響，本試驗(yàn)中研究了人工染色雄性花蓋和正常體色雄性花蓋與雌性花蓋在配偶競(jìng)爭(zhēng)、獲得交配權(quán)方面的差異。結(jié)果表明，在體型和大小基本相同的情況下，15組試驗(yàn)蟹中，經(jīng)人工染成紅色的花蓋雄蟹與雌蟹的交配率為40％，未染色花蓋雄蟹與雌蟹的交配率為60％，但二者無(wú)顯著性差異（P＞0.05）（圖6）。

圖5 兩種體色雄蟹與雌蟹的配偶選擇Fig.5 M ating choice between two different color males and females crab

圖6 染色和正常體色雄性花蓋交配率的比較Fig.6 Comparison ofmate choice between normal and stained male HG

3 討論

3.1 兩種體色日本蟳雌蟹性腺發(fā)育的比較

有關(guān)研究表明，大連市黑石礁海域日本蟳產(chǎn)卵時(shí)間在6月中下旬［7］。本試驗(yàn)中按月定期采樣的結(jié)果顯示，兩種體色日本蟳性腺指數(shù)在6月達(dá)到全年中的峰值，與上述結(jié)果相一致。王春琳等［8］根據(jù)象山港水域日本蟳的性腺發(fā)育周期，認(rèn)為雌蟹在4—5月間產(chǎn)卵；江蘇連云港海區(qū)的日本蟳產(chǎn)卵盛期在5—6月，性腺指數(shù)在5月出現(xiàn)峰值［9］。這些海域日本蟳產(chǎn)卵均早于大連海域個(gè)體1個(gè)月左右，主要與不同緯度海區(qū)的水溫有關(guān)。大連市黑石礁海域?qū)俦秉S海區(qū)，春季水溫回升速度較慢，近岸海水溫度在6月中下旬時(shí)才能升至18～20℃。

兩種體色蟹個(gè)體性腺指數(shù)的月平均值變化趨勢(shì)雖然基本一致，但赤甲紅在5—6月間升高明顯，其性腺的平均質(zhì)量也較花蓋重，這預(yù)示著個(gè)體產(chǎn)卵量更多，符合之前對(duì)兩種體色蟹生殖力的比較結(jié)果［7］。赤甲紅多分布于近岸巖礁底質(zhì)，而花蓋多棲息于泥沙底質(zhì)，有明顯的隨潮汐移動(dòng)的習(xí)性。兩種體色蟹的分布區(qū)域雖然有重疊，但在水溫回暖的春季就有可能會(huì)影響卵巢發(fā)育的有效積溫，最終導(dǎo)致性腺發(fā)育速度的差異。值得注意的是，7—8月間這兩種體色蟹的性腺指數(shù)又有一小幅升高，這與該蟹具有二次抱卵的習(xí)性有關(guān)［10-11］。與其他蟹類(lèi)相似，赤甲紅與花蓋的肝胰腺指數(shù)與其性腺指數(shù)均呈負(fù)相關(guān)，表明肝胰腺在性腺發(fā)育過(guò)程中具有營(yíng)養(yǎng)轉(zhuǎn)化作用［12-14］。

3.2 兩種體色日本蟳配偶選擇的比較

郭風(fēng)英等［15］報(bào)道了相同規(guī)格青殼克氏原螯蝦Procambarus clarkii卵巢成熟度低于同規(guī)格的紅殼雌蝦。青殼原螯蝦在水溫為28～30℃的無(wú)遮蔽物條件下飼養(yǎng)30 d后，體色可轉(zhuǎn)為紅色，由此認(rèn)為，青殼原螯蝦未處于性成熟階段，是紅殼原螯蝦的過(guò)渡時(shí)期。Wolf［16］也發(fā)現(xiàn)，普通濱蟹Carcinusmaenas的體色與蛻殼相關(guān)，雄性紅色個(gè)體的交配成功率要高于綠色個(gè)體，推測(cè)其殼色由綠變紅是由生長(zhǎng)狀態(tài)進(jìn)入繁殖狀態(tài)的標(biāo)志。本研究表明，兩種體色日本蟳均能正常抱卵，表明其體色并不與性成熟時(shí)期相對(duì)應(yīng)。兩種體色蟹5—6月間性腺發(fā)育速度雖有差異，但其性腺指數(shù)差異并沒(méi)有達(dá)到顯著性水平，解剖時(shí)也發(fā)現(xiàn)部分個(gè)體性腺發(fā)育差異較大。因此，生活在同一海域兩種體色的蟹間有可能進(jìn)行交配。為了進(jìn)一步驗(yàn)證此假設(shè)，并探討體色對(duì)配偶選擇的影響，本試驗(yàn)中，將兩種體色雌蟹分別放入同時(shí)有兩種體色雄蟹的水槽中，以此考察赤甲紅與花蓋雄蟹獲得交配權(quán)的差異。結(jié)果表明，雄性赤甲紅與兩種體色雌蟹的交配率均顯著高于雄性花蓋?？紤]到雄蟹體型對(duì)結(jié)果的影響，試驗(yàn)中盡量選擇體型與體質(zhì)量相近的個(gè)體，然而即使赤甲紅與花蓋頭胸甲寬接近，前者的螯足也要更為粗壯。實(shí)際觀察也發(fā)現(xiàn)，日本蟳交配前雄性要張開(kāi)螯足，與雌蟹有一個(gè)“對(duì)峙”過(guò)程，然后將其抱住。另外，也有研究表明，雄性藍(lán)蟹Callinectes sapidus對(duì)螯足指節(jié)為紅色的雌性更為偏愛(ài)，并進(jìn)行有選擇的交配［17］。為此，本試驗(yàn)中將花蓋雄蟹人為染成紅色，模仿赤甲紅，讓雌性花蓋在體型基本接近的染色雄蟹和正常體色雄蟹間進(jìn)行配偶選擇。結(jié)果顯示，其間交配率有差異，但不顯著。綜上所述，體色并不是日本蟳配偶選擇的決定因素。

3.3 體色與配偶選擇的關(guān)系

蝦蟹類(lèi)雌性個(gè)體多依靠釋放體外信息素來(lái)吸引雄性個(gè)體［18］。雄性個(gè)體間通常有一定程度的競(jìng)爭(zhēng)行為，如幾尾雄性對(duì)蝦要跟隨雌蝦快速游動(dòng)；具有大螯的種類(lèi)，如多數(shù)蟹類(lèi)雄性以展示螯肢大小的方式嚇退個(gè)體較小的個(gè)體，在交配前還具有“守護(hù)”雌蟹的行為。其中有些種類(lèi)蟹螯肢異常粗大，甚至?xí)绊懙秸５幕顒?dòng)，而這也正展示了它們優(yōu)良的身體狀態(tài)和遺傳種質(zhì)，最終強(qiáng)壯個(gè)體均獲得較高的交配機(jī)會(huì)［19］。通過(guò)競(jìng)爭(zhēng)，優(yōu)良個(gè)體的種質(zhì)得以傳遞，保證了種群的延續(xù)。

而眾多蝦蟹類(lèi)中的一些種類(lèi)，體色能夠影響其配偶的選擇及最終的交配權(quán)，如上述招潮蟹與藍(lán)蟹對(duì)配偶螯足顏色所表現(xiàn)出的選擇性。研究者將這一現(xiàn)象解釋為蝦蟹類(lèi)體色素的原料主要來(lái)源于食物，色素的積累主要與攝食能力有關(guān)。一般來(lái)說(shuō)，覓食能力越強(qiáng)的個(gè)體體色和體質(zhì)也越好，因此，獲得異性的偏愛(ài)，其優(yōu)良的種質(zhì)便得以遺傳下去，這與直接的“武力”比拼有著本質(zhì)上的相似性。然而，自然界中的實(shí)際情況要復(fù)雜很多，除了餌料中色素的種類(lèi)與含量外，蝦蟹類(lèi)的體色還因棲息地光照、溫度等環(huán)境條件，以及蛻殼、疾病等自身生理狀態(tài)影響在一定范圍內(nèi)而改變［20］。因此，要探明體色與日本蟳繁殖的內(nèi)在關(guān)系，還有待在其棲息環(huán)境內(nèi)與更多體色決定機(jī)制的研究相結(jié)合，進(jìn)行綜合分析。

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Ovarian development and mating choice in Asian sw imm ing crab Charybdis japonica

YU Jie1，HAN Yue-tong1，JIANG Yu-sheng1，CHEN Yun-yan1，LIXiao-dong2，LIU Xu2，LIU Qing-kun1

（1.Key Laboratory ofMariculture＆amp;Stock Enhancement in North China's Sea，Ministry of Agriculture，Dalian Ocean University，Dalian 116023，China；2.Research＆amp;Development Center，Panjin Guanghe Crab Industrial Co.Ltd.，Panjin 124000，China）

The gonado-somatic index（GSI）and hepato-somatic index（HSI）were monthly measured in Asian swimming crab Charybdis japonica with two body colors，red one named Chijiahong and gray-green one named Huagai，collected from Heishijiao coast in Dalian from March 2009 to January 2010 to study the relationship between body color and reproduction.Then，a selective mating experiment was designed using two different color crabs and artificially stained red crab.Results showed that an increase in GSIwas observed in both different color crabs from May to June，especially in the red Chijiahong，with themaximal GSIof 6.64％in the red Chijiahong and 5.22％in the Huagaiin June，without significant differences in GSIat May and June between Chijiahong and Huagai（P＞0.05）.The relationship of GSIand HSIwas negative for both colormorphs in themonthly sampling，with significant level for Huagai（P＜0.05）.Male Chijiahong hadmore opportunities tomatewith both female Chijiahong（mating rate of80.6％）and Huagai（mating rate of66.7％），without significant difference inmating rate among female Huagaiwith artificially stained red male（40％）and normalmale Huagai（60％）（P＜0.05），indicating body color has not significant role in mate choice of Asian swimming crab.

Charybdis japonica；body color；ovarian development；mate choice

S966.16

A

10.16535/j.cnki.dlhyxb.2016.05.002

2095-1388（2016）05-0477-05

2014-05-29

國(guó)家“863”計(jì)劃項(xiàng)目（2012AA100809）；遼寧省海洋與漁業(yè)廳科技計(jì)劃項(xiàng)目（201513）；大連海洋大學(xué)蔚藍(lán)英才工程項(xiàng)目

喻杰（1989—），男，碩士研究生。E-mail：837705726@qq.com

姜玉聲（1977—），男，博士，副教授。E-mail：jys@dlou.edu.cn