直腸癌術(shù)前MRI對異時遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移的預(yù)測價值評估

劉歡歡， 汪登斌， 沈偉， 崔艷芬， 張財源， 崔龍， 傅佶泓

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·腹部影像學(xué)·

直腸癌術(shù)前MRI對異時遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移的預(yù)測價值評估

劉歡歡， 汪登斌， 沈偉， 崔艷芬， 張財源， 崔龍， 傅佶泓

目的：探討直腸癌術(shù)前MRI對異時遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移的預(yù)測價值。方法：回顧性分析291例經(jīng)手術(shù)病理證實為直腸癌患者治療前的MR資料及隨訪資料，分析直腸癌MR征象與異時遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移的相關(guān)性，分析異時遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移的獨立危險因素，并與病理結(jié)果進(jìn)行對照。結(jié)果：291例患者中69例(23.7%)發(fā)生異時遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移。單因素分析結(jié)果表明治療前癌胚抗原(CEA)水平(P<0.001)、mrT分期(P=0.037)，mrN分期(P<0.001)和環(huán)周切緣狀態(tài)(mrCRM)(P<0.001)與直腸癌異時遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移具有相關(guān)性。多因素分析結(jié)果顯示CEA升高(P<0.001)、mrN2期(P=0.013)和mrCRM(P=0.001)受侵是直腸癌異時遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移的獨立危險因素。相比于mrN0患者，mrN1和mrN2期患者發(fā)生異時遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移的危險比值比(OR值)分別為1.93和2.60。病理結(jié)果亦證實N分期為遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移的危險因素。結(jié)論：直腸癌術(shù)前mrN分期是直腸癌異時遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移的獨立危險因素，有助于篩選遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移的高危患者，從而采取個性化治療，以提高預(yù)后。

磁共振成像； 直腸腫瘤； 淋巴結(jié)； 腫瘤轉(zhuǎn)移

直腸癌是胃腸道常見的惡性腫瘤，其發(fā)病率呈逐年上升趨勢[1]。隨著直腸癌全直腸系膜筋膜切除術(shù)(total mesorectal excision，TME)的開展以及放化療的應(yīng)用，直腸癌局部復(fù)發(fā)率已降至10%以下[2]。然而，直腸癌患者遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移的發(fā)病率仍處于較高水平，發(fā)病率約20%～50%[3]。直腸癌遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移的患者預(yù)后較差，文獻(xiàn)報道直腸癌肝轉(zhuǎn)移患者的2年生存率僅為3%，4年生存率為0[4]。對于直腸癌肝臟或肺轉(zhuǎn)移的患者，行手術(shù)切除治療后的5年生存率可提高至40%和56.2%[5]。因此，術(shù)前篩選直腸癌遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移的高危人群，對其進(jìn)行個性化的治療方案，對提高患者預(yù)后具有重要的意義。目前，有關(guān)直腸癌遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移患者的預(yù)后研究多依據(jù)病理結(jié)果[4,6,7]。而術(shù)前MRI對直腸癌異時遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移的預(yù)測價值研究報道較少。本文旨在探討直腸癌術(shù)前MRI對直腸癌異時遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移的預(yù)測價值，為術(shù)前篩選遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移的高危人群提供無創(chuàng)性的檢查手段，以提高患者預(yù)后。

材料與方法

1.臨床資料

本研究經(jīng)院倫理委員會同意?；仡櫺苑治?010年1月-2011年12月經(jīng)手術(shù)病理證實為直腸癌并具有完整影像資料的患者415名。排除標(biāo)準(zhǔn)：①合并其他原發(fā)腫瘤(n=16)；②姑息性手術(shù)切除者(n=35)；③同時轉(zhuǎn)移者，即術(shù)中發(fā)現(xiàn)遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移或術(shù)后6個月內(nèi)出現(xiàn)遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移者(n=45)；④失訪者(n=28)。最終納入研究者291例，其中男108例，女183例，年齡30～89歲，中位年齡62歲?；颊叩呐R床表現(xiàn)包括排便習(xí)慣改變、便血等。109例患者手術(shù)前接受新輔助化療或者放療結(jié)合化療治療，182例患者術(shù)前未行新輔助治療；128例患者手術(shù)后依據(jù)病理結(jié)果行化療治療。

2.MRI檢查技術(shù)

患者于檢查前1 d開始流質(zhì)飲食，檢查前2 h肛注開塞露清潔腸道。采用GE 3.0T Signa HDxt磁共振設(shè)備進(jìn)行掃描，使用8通道相控陣線圈。掃描序列：矢狀面T2W，TE 102 ms，TR 4600 ms；橫斷面T2W，TE 102 ms，TR 4600 ms和冠狀面T2W，TE 102 ms，TR 2780 ms，層厚3 mm，層間距1 mm，矩陣256×256，視野25 cm×25 cm～28 cm×28 cm。

3.CT檢查技術(shù)

為評估患者遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移情況，患者術(shù)前均行胸部及上腹部增強CT檢查。采用第一代雙源CT(Siemens Somatom Definition Flash,Germany)進(jìn)行掃描?；颊呔衅綊摺用}期及門脈期掃描，掃描范圍從肺尖至雙腎下極水平。增強掃描采用高壓注射器經(jīng)肘前靜脈團注非離子型對比劑優(yōu)維顯(300 mg I/mL)70～120 mL(1.5 mL/kg)，注射流率2.0～3.0 mL/s。動脈期掃描采用Smart-pre軟件技術(shù)(低劑量曝光實時監(jiān)測腹主動脈CT值，當(dāng)達(dá)到閾值100 HU時自動啟動正式掃描)，門靜脈期為延遲70 s進(jìn)行掃描。掃描參數(shù)：管電壓120 kV，管電流200 mAs，螺距0.6，層厚、層間距5 mm。

4.圖像分析

采用影像工作站從醫(yī)學(xué)圖像存儲及傳輸系統(tǒng)(PACS)存儲服務(wù)器調(diào)閱影像，由兩位具有胃腸道腫瘤分期的影像專家共同分析治療前的MR影像，閱片過程中不同意見由協(xié)商達(dá)成一致。兩位專家閱片前均不知曉患者的手術(shù)病理結(jié)果。直腸癌MR征象評估包括腫瘤高度(腫瘤距離肛緣距離)、腫瘤長徑、T分期(mrT)、N分期(mrN)和環(huán)周切緣(circumferential resection margin，mrCRM)受侵情況。直腸癌TN分期依據(jù)第7版美國癌癥聯(lián)合委員會(AJCC)/國際抗癌聯(lián)盟(UICC)TNM分期系統(tǒng)[8]。T分期標(biāo)準(zhǔn)：T1:腫瘤侵犯黏膜下層；T2：腫瘤侵犯固有肌層；T3：腫瘤穿透固有肌層至漿膜下或進(jìn)入無腹膜包裹的直腸旁組織中；T4：腫瘤穿透腹膜臟層或直接侵犯或粘連于其他器官或結(jié)構(gòu)。因MRI對T1和T2鑒別困難，因此，本研究將T1和T2期歸類為T1-2期。N分期標(biāo)準(zhǔn)：Nx：區(qū)域淋巴結(jié)無法評估；N0：無區(qū)域淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移；N1：1～3枚區(qū)域淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移；N2：4枚以上區(qū)域淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移。轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)的診斷標(biāo)準(zhǔn)采用短徑≥5 mm(圖1)或邊緣模糊、信號不均勻者[8](圖2)。CRM受侵定義為腫瘤原發(fā)病灶、癌結(jié)節(jié)或轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)距離直腸系膜筋膜的最短距離≤1 mm[9](圖3)。

5.手術(shù)及組織病理學(xué)檢查

所有患者手術(shù)均遵循TME原則，手術(shù)均經(jīng)組織病理學(xué)檢查。病理結(jié)果包括腫瘤病理分級、病理類型、腫瘤浸潤深度以及淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移情況。將病理TN分期的結(jié)果與mrT分期及mrN分期結(jié)果對照，分析MRI評估TN分期的準(zhǔn)確度。

6.隨訪

患者行直腸癌根治術(shù)后，均行直腸鏡和血清癌胚抗原檢測進(jìn)行隨訪復(fù)查，術(shù)后2年內(nèi)每3個月檢查一次，后3年每6個月檢查一次，隨后每1年復(fù)查一次。術(shù)后第6個月行胸腹盆CT檢查，后每1年復(fù)查一次。出現(xiàn)異時遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移者的記錄轉(zhuǎn)移部位及轉(zhuǎn)移時間，異時遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移定義為手術(shù)至首次發(fā)現(xiàn)遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移的時間>6個月者。

7.統(tǒng)計學(xué)分析

采用SPSS 19.0統(tǒng)計學(xué)軟件進(jìn)行數(shù)據(jù)分析，P<0.05為差異具有統(tǒng)計學(xué)意義。選取閾值將本研究中的計量資料轉(zhuǎn)換成計數(shù)資料。采用χ2檢驗分析患者臨床及影像各指標(biāo)與直腸癌異時遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移的相關(guān)性，將單因素分析中具有統(tǒng)計學(xué)意義的指標(biāo)納入多因素Logistic回歸模型中，分析異時遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移的獨立危險因子。將病理結(jié)果作為金標(biāo)準(zhǔn)分析異時遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移的危險因子。采用Kappa分析比較兩位專家評估m(xù)rT分期和mrN分期的一致性。

結(jié)　果

1.隨訪結(jié)果

本研究隨訪時間截止至2014年12月，隨訪時間為36～59個月，中位隨訪時間為41個月。291例患者中共69例(23.7%)發(fā)生異時遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移，肝臟轉(zhuǎn)移34例，肺轉(zhuǎn)移17例，同時伴有肝臟和肺轉(zhuǎn)移10例，骨轉(zhuǎn)移2例，腦轉(zhuǎn)移1例和卵巢轉(zhuǎn)移2例。其中，21例(30.4%)遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移經(jīng)手術(shù)病理證實，其余因為多發(fā)病灶無法手術(shù)者，依據(jù)CT圖像上典型影像表現(xiàn)診斷。

2.直腸癌部位及手術(shù)方式

腫瘤高度為4.2～14.4 cm，平均為(7.5±2.8) cm。腫瘤長徑為1.5～12.3 cm，平均為(4.9±1.7) cm。上段直腸癌27例，中段直腸癌92例，下段直腸癌172例。206例行直腸前切除術(shù)，61例行腹-會陰聯(lián)合切除術(shù)，24例行hartmann術(shù)，手術(shù)時間在新輔助化療或放化療后的4～8周進(jìn)行。術(shù)中探查117例腫瘤位于腹膜反折下方，72例位于腹膜反折水平，102例位于腹膜反折上方。

3.MRI分期及病理分期

MRI T分期：mrT1-2期41例，mrT3期243例，mrT4期7例。MR圖像中共發(fā)現(xiàn)淋巴結(jié)1967枚。其中，362枚淋巴結(jié)短徑≥5 mm，或邊緣不規(guī)則、信號不均勻。MRI N分期：mrN0期193例，mrN1期51例和mrN2期47例。兩位專家對mrT分期及mrN分期診斷結(jié)果一致性良好(k=0.893，k=0.842)。

病理T分期：T1-2期70例，T3期216例，T4期5例。手術(shù)標(biāo)本中共檢出淋巴結(jié)4005枚，pN0者 154例，pN1者74例，pN2者63例。

為避免術(shù)前新輔助治療對術(shù)后手術(shù)標(biāo)本病理學(xué)評估的影響，本研究選取182例術(shù)前未行新輔助治療患者的術(shù)后病理結(jié)果作為參考標(biāo)準(zhǔn)來評估MRI評估T分期和N分期的準(zhǔn)確性。mrT3-4分期的準(zhǔn)確率為75.8%，靈敏度為89.3%，特異度為47.5%。mrN分期的準(zhǔn)確率為81.3%， 靈敏度為58.9%，特異度為91.3%。

4.直腸癌異時遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移危險因素分析

患者臨床-影像征象與直腸癌異時遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移相關(guān)性的單因素及多因素logistic回歸分析(表1、2)。mrT分期、mrN分期及mrCRM受侵與異時遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移具有顯著相關(guān)性，而多因素分析結(jié)果表明mrN分期和mrCRM受侵為獨立的危險因素。

本研究分析182例術(shù)前未行新輔助治療患者的術(shù)后淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移與異時轉(zhuǎn)移的相關(guān)性，單因素分析結(jié)果表明相比于pN0期，pN陽性患者的危險比值比(Odds ratio，OR)值為4.11(P=0.002)，95%可信區(qū)間為1.71～9.85。

表1　臨床影像因素與異時遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移的logistic回歸分析結(jié)果

注：OR值(Odds Ratio)，危險比值比(CI：confidence interval，可信區(qū)間)，CRM(circumferential resection margin，環(huán)周切緣)。

表2　臨床影像征象與異時遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移相關(guān)性的單因素分析結(jié)果

討　論

本文通過對直腸癌MRI征象與異時遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移相關(guān)性研究的單因素和多因素分析結(jié)果顯示直腸癌mrN分期與直腸癌異時遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移具有顯著相關(guān)性。筆者通過分析病理淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移與異時遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移相關(guān)性亦證實淋巴結(jié)受侵為其危險因素，與以往學(xué)者研究直腸癌異時性肺轉(zhuǎn)移的危險因素以及直腸癌同時遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移的危險因素結(jié)果一致[7,8]。本研究結(jié)果提示直腸淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的患者為術(shù)后異時遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移的危險人群，對高危人群術(shù)前可加大術(shù)前系統(tǒng)治療的強度以提高患者預(yù)后[8]。對于患者術(shù)后的隨訪亦可縮短行CT復(fù)查的時間，爭取早期發(fā)現(xiàn)轉(zhuǎn)移病灶，采取積極治療手段改善預(yù)后。

淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移是影響直腸癌患者預(yù)后的重要因素。MRI具有高軟組織分辨率和多平面成像的優(yōu)點，目前已成為直腸癌術(shù)前評估的首選。研究報道MRI對直腸癌T分期的診斷準(zhǔn)確率可達(dá)88.6%[10]，而由于淋巴結(jié)微轉(zhuǎn)移和炎性反應(yīng)性增生的存在，MRI對淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的診斷準(zhǔn)確率差異較大。Ogawa等[11]報道MRI對淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的診斷準(zhǔn)確率為57%～85%。因此，轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)的評估對于臨床醫(yī)生仍然是一個難題。近年來，研究報道顯示MR彌散加權(quán)成像、增強掃描MR以及淋巴結(jié)短徑聯(lián)合形態(tài)和信號有助于提高淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移診斷準(zhǔn)確率[1,12,13]，但目前對于淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移尚無統(tǒng)一的診斷標(biāo)準(zhǔn)。本研究采用5mm淋巴結(jié)短徑為診斷閾值聯(lián)合其形態(tài)及信號，診斷的準(zhǔn)確率達(dá)到81.3%，特異度達(dá)91.3%，表明該診斷標(biāo)準(zhǔn)診斷效能較好。通過多因素分析研究發(fā)現(xiàn)，相比于mrN0患者，mrN1和mrN2期患者的異時遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移的危險比值比分別為1.93倍和2.60倍。因此，對于淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的患者術(shù)前應(yīng)積極采取個性化治療方案，降低遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移率。近年來，直腸癌患者TME的應(yīng)用聯(lián)合術(shù)前新輔助治療以及術(shù)后輔助治療已將局部復(fù)發(fā)率降至10%以下，但對總體生存預(yù)后無明顯改進(jìn)，其重要影響因素之一為遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移[14]?；颊咝行g(shù)前放療以及手術(shù)根治術(shù)使部分患者的耐受性降低，無法完全配合完成術(shù)前以及術(shù)后足量、足療程的化療，從而影響患者的預(yù)后，遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移率亦未得到明顯降低。Chua等[14]研究表明對于MRI評估的低危直腸癌患者，可在術(shù)前常規(guī)的放化療之前采用全身足量的卡培他濱和奧沙利鉑的誘導(dǎo)化療，然后再行常規(guī)的新輔助放化療、手術(shù)治療以及術(shù)后化療。這種足量的全身化療可以根除微轉(zhuǎn)移灶，從而降低遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移發(fā)生率，改善預(yù)后。

本研究結(jié)果顯示mrT分期與直腸癌異時遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移具有相關(guān)性，但不是獨立的危險因素。孫毅等[4]研究表明局部腫瘤浸潤深度每增加一個等級，死亡的風(fēng)險度將增加1.743倍。其原因可能為本研究中27例T1-2期的患者高估為T3期患者，造成評估的誤差；T4期患者的例數(shù)較少，可能對統(tǒng)計結(jié)果有一定的影響。目前，MRI對于鑒別直腸癌T2期和T3期具有一定的難度，T2期患者往往被診斷為T3期，造成高估的原因主要是病變周圍局部纖維化或炎癥、感染或血管病變造成的改變常被誤診為腫瘤浸潤的征象[10]。因此，今后需要提高直腸癌mrT2期和mrT3期的診斷準(zhǔn)確率，進(jìn)一步研究mrT分期對異時遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移的預(yù)測價值。

CRM受侵亦是影響直腸癌預(yù)后重要因素。Taylor等[15]以1mm為閾值診斷CRM受侵，發(fā)現(xiàn)CRM受侵與直腸癌局部復(fù)發(fā)具有顯著相關(guān)性。而Sohn等[8]采用2mm為閾值發(fā)現(xiàn)CRM受侵與直腸癌同時遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移有相關(guān)性，但不是獨立的危險因子。因此，目前CRM受侵的診斷閾值以及其預(yù)后價值尚未達(dá)成一致。本研究以1mm為診斷閾值，結(jié)果表明mrCRM受侵為異時遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移的獨立危險因素。然而，因術(shù)前MRI提示CRM受侵的患者均在術(shù)前行新輔助的放化療。因此，本研究無法評估MRI評估CRM的診斷效能。有關(guān)CRM對異時遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移的預(yù)測價值尚需進(jìn)一步研究。

本研究存在一定的局限性。①存在一定的患者選擇偏倚；②T4分期患者的病例數(shù)較少，今后將擴大樣本量進(jìn)一步研究；③多數(shù)遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移病灶發(fā)現(xiàn)時已缺乏手術(shù)指征，缺乏病理結(jié)果證實，主要依靠典型的CT表現(xiàn)進(jìn)行診斷。

綜上所述，直腸癌淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移是影響患者預(yù)后的重要因素。臨床工作中將短徑≥5mm或形態(tài)不規(guī)則、信號不均勻作為淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的診斷標(biāo)準(zhǔn)有助于篩選出直腸癌異時遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移的高危人群，對臨床術(shù)前治療方案以及術(shù)后隨訪方案的選擇具有重要意義。

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Evaluation of prognostic value for preoperative MRI in predicting metachronous distant metastasis of rectal cancer

LIU Huan-huan,WANG Deng-bin,SHEN Wei,et al.

Department of Radiology,Xinhua Hospital affiliated to Shanghai Jiaotong University School of Medicine,Shanghai 200092,China

Objective：To investigate the prognostic value of preoperative MRI in predicting metachronous distant metastasis of rectal cancer.Methods：Pretreatment MRI and follow-up data of 291 patients with primary rectal cancer proved by histopathology were retrospectively analyzed.The correlations of MRI features and metachronous distant metastasis were evaluated.The independent risk factors of metachronous distant metastasis were analyzed.The histopathological results were used as the reference standard.Results: Among 291 patients,69 patients (23.7%) were confirmed to have metachronous distant metastasis.Pretreatment CEA level (P<0.001),mrT staging (P=0.037),mrN staging (P<0.001) and circumferential resection margin (mrCRM) status (P<0.001) were significantly correlated with distant metastasis in univariate analysis.Multiple-factor analysis showed elevated CEA level (P<0.001),mrN2 staging (P=0.013) and mrCRM involvement (P=0.001) were independent risk factors for distant metastasis.Compared with odds ratios of metachronous distant metastasis in mrN0 staging,the odds ratios in mrN1 staging and mrN2 staging were 1.93 and 2.60 respectively.Pathological results also confirmed that N-staging was risk factor for distant metastasis.Conclusion: Preoperative mrN staging is an independent risk factor for metachronous distant metastasis in patient with rectal cancer,it can help to screen high-risk patients for individual treatment to improve prognosis.

Magnetic resonance imaging; Rectal neoplasms; Lymph nodes; Neoplasm metastasis

200092上海，上海交通大學(xué)醫(yī)學(xué)院附屬新華醫(yī)院放射科 (劉歡歡、汪登斌、崔艷芬、張財源)；200092上海，上海交通大學(xué)醫(yī)學(xué)院附屬新華醫(yī)院肛腸外科(沈偉、崔龍、傅佶泓)

劉歡歡(1989-)，女，江西新余人，博士研究生，主要從事腹部疾病影像診斷。

汪登斌，E-mail：dbwang8@aliyun.com

國家自然科學(xué)基金(No.81371621、No.81171389)、上海市衛(wèi)生系統(tǒng)優(yōu)秀學(xué)科帶頭人培養(yǎng)計劃(No.XBR2013110)

R445.2; R735.37; R322.25; R73-37

A

1000-0313(2016)06-0506-05

10.13609/j.cnki.1000-0313.2016.06.007

2015-11-09

2016-01-14)