土壤-作物系統(tǒng)中微囊藻毒素生態(tài)毒性的研究進展和展望*

操　慶，謝麗強

(1：中國科學院南京地理與湖泊研究所湖泊與環(huán)境國家重點實驗室，南京 210008) (2：中國科學院大學，北京 100049)

?

土壤-作物系統(tǒng)中微囊藻毒素生態(tài)毒性的研究進展和展望*

操慶1,2，謝麗強1**

(1：中國科學院南京地理與湖泊研究所湖泊與環(huán)境國家重點實驗室，南京 210008) (2：中國科學院大學，北京 100049)

隨著藍藻水華環(huán)境問題的日益嚴重，微囊藻毒素(MCs)的污染問題也越來越受到重視. 一些藻毒素污染嚴重的湖泊、水庫等周邊區(qū)域的土壤也受到了影響. 用含有藻毒素的地表水及地下水進行灌溉、將藍藻作為有機肥等措施都會將MCs帶入土壤. 一旦MCs進入到土壤，它將會隨著降水從地表遷移到土壤深層. 這將會對作物的生長以及土壤生態(tài)系統(tǒng)造成影響，而且會對人類身體健康造成威脅. 本文介紹了土壤中不同種類的MCs對一些糧食作物和蔬菜作物生長的影響、在作物體內(nèi)的積累情況，以及對地下水的污染情況，概述了MCs的致毒機理，分析了其對土壤生物造成影響的可能性，并對今后的研究方向進行了展望.

微囊藻毒素；土壤；陸生植物；地下水；土壤微生物

在全球范圍內(nèi)由于湖泊、水庫等水體的富營養(yǎng)化而導致的藍藻水華問題日趨嚴重. 藻細胞釋放出各種各樣有毒的化合物，其中藍藻產(chǎn)生的一種單環(huán)七肽肝細胞毒性物質(zhì)微囊藻毒素(Microcystins, MCs)量最大，危害也最為嚴重. 據(jù)報道，自然界中已經(jīng)有超過85種MCs的異構(gòu)體，它們化學性質(zhì)穩(wěn)定，耐高溫，不易揮發(fā)，且一般的凈水技術(shù)都不能有效去除MCs[1]. 國內(nèi)外關(guān)于MCs的研究也越來越多，MCs能夠破壞細胞內(nèi)的蛋白磷酸化平衡，還會導致肝臟血液淤積以及低血容量性休克，最終導致哺乳動物死亡[2]. 世界衛(wèi)生組織將飲用水中MC-LR的最高濃度暫行標準定位1 μg/L[3]. MCs是藍藻毒素中對安全飲用水生產(chǎn)威脅最大的毒素種類，由于其潛在的致癌性，MCs對人類健康和基礎(chǔ)生態(tài)過程造成巨大威脅[4]. 雖然MCs是由藻類產(chǎn)生在水體中，但由于水體與陸地之間存在各種各樣的物質(zhì)和能量的交換，MCs通過一些途徑也會進入土壤中，如用含有藻毒素的水進行灌溉、直接用藍藻作為肥料施用到田地以及河岸滲濾等措施[5-8]. 土壤中的MCs會直接對種植的陸生植物的生長造成影響，也會通過在一些陸生植物體內(nèi)的積累而進入食物鏈，還會對地下水造成污染，最后，也會對土壤中的生物造成影響. 因此，只有正確認識MCs進入土壤后造成的危害，才能更好地評估MCs對土壤環(huán)境的影響及其生物安全風險.

1 對陸生植物的影響

1.1 對陸生植物生長的影響

不同的MCs變體對于不同的植物有不同的毒性效應(yīng)(表1). Kurki-Helasmo等[9]的研究表明，在濃度為5 μg/ml的MC-RR影響下，白芥的種子萌發(fā)受到明顯的抑制，而且在濃度達到20～40 μg/ml時，其根系的生長受到明顯的抑制. Hamvas等[10]的研究也表明，MC-LR抑制了芥末的生長，其鮮物質(zhì)重、葉片和籽苗主根的長度都有所減少，而其POD活性有所增加. Pichardo等[11]對幾種豆類中抗氧化酶活性受MCs影響的研究中指出，用5.0 μg/L的MC-LR灌溉其籽苗后，其POD、GST和谷胱甘肽還原酶(GR)的活性均受到不同程度的影響. 50和100 μg/L的MCs能夠影響蠶豆的生長、生節(jié)和氮吸收[12]. McElhiney等[13]對馬鈴薯的研究表明，MC-LR能夠抑制植株生長(≥5 μg/L)，減少根系數(shù)量(≥10 μg/L)，造成組織細胞壞死和降低葉綠素濃度(≥50 μg/L). 在濃度為1.6～7.7 μg/ml的3種不同MCs變體的影響下，菜豆的光合作用受到明顯的抑制.

水稻和甘藍型油菜在不同濃度MCs(24～3000 μg/L)的影響下，其生長發(fā)育均有顯著性差異[14]. Prieto等[15]的研究發(fā)現(xiàn)，MCs能夠影響水稻的生長和氧化應(yīng)激狀態(tài). 高濃度的MC-LR(0.5～4 μg/ml)能夠通過抑制根系的伸長、冠根的形成以及側(cè)根的發(fā)生來阻止水稻根系的形態(tài)發(fā)生[16]. Chen等[17]關(guān)于MCs對蘋果、油菜和水稻的研究還證實了MCs能夠引起植物DNA的損傷. MCs對一些人類直接食用的植物的生長率也有抑制作用，如西藍花(Brassicaoleracea)[18]和菠菜[19]. MCs(5.9～56.4 μg/L)菌株對萵苣(Lactucasativa)根系的生長有明顯的抑制作用[20]. 用濃度為50 mg/L的MC-RR處理144 h后，煙草“BY-2”細胞系(NicotianatabacumL.cv.BrightYellow2)中有活性氧生成，細胞活性下降80%[21]. 用5.0 μg/L MCs處理過的紫花苜蓿籽苗發(fā)芽率和根系生長都受到抑制，而且出現(xiàn)了明顯的氧化應(yīng)激作用[22].

總的來說，MCs能夠影響很多陸生植物(表1)，造成其產(chǎn)量和品質(zhì)的下降. 現(xiàn)有的研究還沒能夠清楚闡述MCs對植物生長影響的機制，長期低劑量MCs對植物生長影響的研究也未見報道，所以MCs對陸生植物生長的影響還需長期、深入和系統(tǒng)的研究.

1.2 在陸生植物體內(nèi)的積累

國內(nèi)外也有很多關(guān)于MCs在陸生植物體內(nèi)積累的研究(表2). Saqrane等[32]研究了用含有MCs的水灌溉硬粒小麥、玉米、豌豆和兵豆后其生理變化. 結(jié)果表明，MCs在不同植物中積累的含量不同，同種植物的不同器官中MCs積累的含量也不同，一般是根中積累的MCs含量要大于莖和葉. 用濃度為4.20 μg/ml的MCs處理豌豆后，其根、莖和葉中MCs含量分別為190.85、79.19和156.8 μg/g. 小麥根、莖、葉中積累的MCs含量分別為16.66、1.17和15.17 μg/g. 當用低濃度(0.50 μg/ml)的MCs處理這幾種作物時，玉米植株內(nèi)未檢測到MCs，其他3種植物仍有不同程度的MCs積累. Mohamed等[33]用含有MCs的水灌溉蔬菜后，6種蔬菜根系和葉片內(nèi)都檢測到MCs，且植株體內(nèi)MCs的總量與灌溉水中MCs的濃度呈正相關(guān)(r=0.92)，其中蘿卜中MCs含量最高，為1.2 μg/g(鮮重)，卷心菜中MCs含量最低，為0.07 μg/g(鮮重). 除蒔蘿外，其他5種蔬菜積累的MCs含量都是根系中大于葉片中. 1999年Codd等[19]用含有銅綠微囊藻(Microcystisaeruginosa)(MC-LR含量為3.23 mg/kg(干重))的水噴灌萵苣，其葉片基部的MC-LR含量為0.094 mg/kg(干重)，葉片末梢為0.883 mg/kg(干重)，葉片中部為2.487 mg/kg(干重). Crush等[34]研究了用含有MCs的湖水灌溉對黑麥草、白三葉、油菜和生菜生長及其MCs含量的影響，莖稈灌溉處理中，黑麥草和油菜的莖稈中檢測不出MCs，而生菜和白三葉中MCs含量分別為0.79和0.20 mg/kg(干重)，直接灌溉到根部處理中，根部MCs含量最高的是白三葉，為1.45 mg/kg(干重)，生菜為0.68 mg/kg(干重)，黑麥草為0.20 mg/kg(干重)，最低的為油菜，為0.12 mg/kg(干重). 沒有直接證據(jù)表明植株體內(nèi)的MCs會在根系和莖稈之間遷移. J?rvenp??等[18]用含有1和10 μg/L MCs的水來灌溉西蘭花和白芥，在其植株中，只有根系中能檢測到MC-LR，分別為0.9～2.4和2.5～2.6 μg/kg(鮮重).

表1 微囊藻毒素對陸生植物生長的影響Tab.1 Effect of microcystins on the growth and development of terrestrial plants

世界衛(wèi)生組織將飲用水中MC-LR的最高含量暫行標準定位為1 μg/L. 從以往的調(diào)查研究來看，根據(jù)正常人的飲食習慣，農(nóng)作物可食部分積累的MCs含量遠遠超過人體能夠接受的水平. 現(xiàn)有的研究中對于作物中MCs的提取與測定方法不盡相同，這有可能會導致測定結(jié)果之間存在差異性. 鑒于MCs在植物(尤其是直接食用的蔬菜等作物)中的積累問題越來越嚴重，有必要規(guī)范植物體內(nèi)MCs的提取及測定方法，并對MCs污染嚴重的地區(qū)進行植物體內(nèi)MCs積累情況的調(diào)查.

2 對地下水的影響

在全球水資源匱乏的今天，地下水是絕大部分人口日常用水的重要來源,是人類自然資源的重要部分，工農(nóng)業(yè)生產(chǎn)也離不開地下水資源. 在我國，以地下水為飲用水源的人口約有70%，農(nóng)村直接以地下水為飲用水源的人口超過95%，而全國以地下水灌溉的耕地約有40%[39]. MCs通過各種形式進入土壤后，對地下水造成了一定影響.

Chen等[7]對MCs進入土壤后對地下水保護的風險評估進行過詳細的研究，以3種MCs變體MC-RR、MC-LR和MC-Dha7LR為研究對象，研究其在土壤中的吸收、降解以及移動性. 淋溶實驗表明，MC-RR在淋出液中的回收率為0～16.7%；MC-LR為73.2%～88.9%；MC-Dha7LR為8.9%～73.1%. 3種MCs在土壤中都有較強的移動性. 地表水中的MCs在4周內(nèi)會降解[40-41]. 然而，由于缺少細菌作用，地下水中的MCs濃度經(jīng)過100 d都沒有顯著變化[42]. 因此，在雨季的時候，將藍藻水華當做有機肥料施在農(nóng)田里會導致MC-LR等微囊藻毒素淋溶進入地下水，造成地下水污染.

Eynard等[43]關(guān)于湖水中藍藻毒素風險的研究中指出，在藍藻水華暴發(fā)的時候(7-8月)研究地區(qū)的土壤凈化藍藻毒素的作用有限，在與地下水相連的水泵站中采集的水樣中檢測到了相當于600和1470 ng/L的MC-LR毒素，地下水和飲用水仍然受到藍藻毒素的威脅. Tian等[44]研究了中國淮河流域癌癥高發(fā)區(qū)地表水和地下水中溶解的MCs. 51.7%的地下水樣品中檢測出MCs，平均濃度為0.06 μg/L，最高為0.446 μg/L. 研究區(qū)域地下水中的MCs很有可能是因為河流中高濃度的MCs的遷移，越來越多的MC-RR和MC-LR從河流中轉(zhuǎn)移到地下水中，地下水中的MCs對直接飲用地下水的人們造成很大的潛在健康威脅.

由于河流、湖泊以及池塘附近的滲透作用，包括藍藻細菌在內(nèi)的微生物造成的地下水污染時有發(fā)生. 降雨在藻類以及其產(chǎn)物向地下水遷移的過程中也發(fā)揮了重要作用. 一旦藻類及藻類孢子進入地下水后，只要環(huán)境適宜(如適宜的光照和養(yǎng)分)，它們便會發(fā)芽、生長. 由于很多藍藻都會產(chǎn)生毒素，所以含有藍藻的地下水對水質(zhì)影響巨大. Mohamed等[33]對阿西爾地區(qū)地下井的調(diào)查研究表明，地下井中的浮游植物樣品中藍藻占主要部分，而藍藻中又以顫藻為主. 從地下井采取的浮游植物樣品中檢測出MCs的最高濃度為1100 μg/g(干重). 沙特阿拉伯的阿西亞地區(qū)，在一些不含有能產(chǎn)生MCs的藻類及細菌的地下井中也檢測出了MCs，這說明受污染的地下井水也受到其他水源的滲透影響.

Chen等[45]研究了基于土壤處理機械收集藍藻水華所帶來的風險. 一旦藍藻水華及含有毒素的水體被轉(zhuǎn)移到土壤界面，將不可避免地導致高濃度的MCs進入土壤界面，隨后在灌溉水以及雨水等的作用下，MCs和其他一些毒素則會從土壤表面轉(zhuǎn)移進入地下水，造成地下水污染. 實驗表明，當土壤中的MCs濃度超過2.5 μg/L 時，則有很高的淋溶可能. 實驗中地下水樣里的MCs濃度為0.3～1.3 μg/L. 所有樣品中的MCs濃度均超過了促癌作用的限值. 由于地下水一旦被MCs污染，治理起來非常困難，所以一定要保護好地下水源.

目前對于MCs污染地下水的研究還相對較少，對于MCs污染地區(qū)的地下水的調(diào)查也不多見，而用地下水作為直接飲用水源的人口眾多，因此開展MCs污染地區(qū)地下水調(diào)查工作刻不容緩，同時，應(yīng)該開展針對地下水MCs污染治理方法的研究.

表2 微囊藻毒素在陸生植物體內(nèi)的積累Tab.2 The bioaccumulation of microcystins in terrestrial plants

3 對土壤生物的影響

MCs的致毒機理目前主要有3種解釋：對蛋白磷酸酶的抑制作用、對細胞的氧化脅迫和內(nèi)質(zhì)網(wǎng)應(yīng)激. MCs能夠抑制蘇氨酸和絲氨酸蛋白磷酸酶(protein phosphatases, PPs)1以及2A的活性，而蛋白磷酸酶在一系列的生理生化反應(yīng)中有重要作用，所以當其活性被抑制后，會破壞細胞內(nèi)的蛋白磷酸化平衡，損害細胞[46]；當MCs進入生物體后，使得細胞內(nèi)活性氧簇(reactive oxygen species, ROS)急劇產(chǎn)生，細胞內(nèi)抗氧化系統(tǒng)受到影響，SOD、GSH、過氧化氫酶(CAT)等都會改變，大量的ROS還會導致膜脂過氧化、對DNA造成損傷、與細胞膜和生物大分子物質(zhì)發(fā)生作用，引起細胞和組織損傷[47-48]；關(guān)于內(nèi)質(zhì)網(wǎng)應(yīng)激的研究目前還很少，可能是由MCs促使折疊的蛋白質(zhì)在內(nèi)質(zhì)網(wǎng)內(nèi)腔的積累而導致的[49]. 但對于像藍藻這樣的原核生物微生物來說，MCs的致毒機理是否相同還不確定，還沒有研究證實原核生物中存在和真核生物類似的蛋白磷酸酶基因，因此在原核生物中，MCs抑制蛋白磷酸酶不一定會對其產(chǎn)生影響，但MCs對細胞的氧化脅迫同樣會影響原核微生物，使其細胞內(nèi)的生理生化特性發(fā)生改變. 同樣，對于作為真核生物的土壤動物來說，MCs勢必也會對它們的生長產(chǎn)生影響.

MCs對細菌和真菌的影響機制目前還沒有明確的認識. 關(guān)于MCs對水體中細菌和真菌的影響作用國內(nèi)外已經(jīng)有所研究，Valdor等的研究發(fā)現(xiàn)[50]，用微囊藻粗提物和純的MC-RR處理大腸桿菌(Streptoverticilliumsp.)和鏈霉菌(Escherichiacoli)，它們的生長均受到不同程度的抑制作用，但不致死. 而Singh等[51]對綠藻、藍藻細菌、異養(yǎng)細菌和真菌的研究發(fā)現(xiàn)，微囊藻的粗提取物和純的MCs只對綠藻和藍藻的生長有抑制作用，而對其他沒有影響. 劉玲莉等[52]研究發(fā)現(xiàn)，微囊藻的提取液對其膠鞘上伴生的細菌假單胞菌(Pseudomonassp.)的生長不但沒有抑制，反而有促進作用，并可取代酵母膏提供其生長所需的生長因子等營養(yǎng)物質(zhì). Dixon等[53]的研究指出，2.5 mg/L的MCs會促進溶酶菌進入大腸桿菌. 國內(nèi)也有關(guān)于MCs能夠改變細胞膜透性的研究，楊翠云[54]也發(fā)現(xiàn)純微囊藻毒素MC-RR對大腸桿菌和枯草芽孢桿菌的生長及細胞活性具有短暫的抑制應(yīng)，并且能夠促進細胞膜對溶酶菌的通透性，促進細胞內(nèi)可溶性糖和蛋白的外滲；MC-RR對大腸桿菌和枯草芽孢桿菌的氧化脅迫具有一定的時間和劑量效應(yīng). 由于不同的細菌和真菌結(jié)構(gòu)和抗性不同，MCs對其影響作用效果也不盡相同. 從這些研究中可以看出，MCs能夠改變細胞膜的滲透性而使大分子化合物進入細胞，這將會對生態(tài)系統(tǒng)中細菌和真菌的數(shù)量造成一定影響，并在細菌和真菌種類競爭中具有重要的生態(tài)學功能[55-57].

目前關(guān)于MCs對土壤微生物直接影響的報道尚不多見. 2015年Corbel等[58]對土壤-植物系統(tǒng)中含有MCs的藍藻粗提物的植物毒性和生態(tài)毒性的可能性進行了評估. 用含有MCs(濃度相當于0.1 mg/L MC-LR)的水灌溉土壤14 d后，土壤中的芳基硫酸酯酶、磷酸酶、脲酶和β-D-葡萄糖苷酶活性受MCs影響均不顯著，但低濃度的MCs顯著增加了土壤中的硝化勢，最大約為空白處理的5倍. 不同MCs濃度處理的土壤中細菌和古菌的16SrRNA基因豐度沒有顯著變化，氨氧化古菌amoA基因豐度也沒有顯著變化，然而不同濃度MCs處理后的土壤中氨氧化細菌amoA基因豐度均顯著增加. 但因為實驗中的土壤種植了作物，所以土壤中這些微生物的變化有可能是由于植物根系活動影響造成的. 因此，關(guān)于純MCs對土壤微生物的影響還需進一步的研究.

國內(nèi)外尚無關(guān)于MCs對土壤動物影響的報道，土壤動物在生態(tài)系統(tǒng)中舉足輕重，一方面積極同化各種有用物質(zhì)以建造其自身，另一方面又將其排泄物歸還到環(huán)境中不斷改造環(huán)境. MCs進入土壤后必然會對生活在其中的土壤動物產(chǎn)生影響. MCs對土壤動物的毒性作用還亟待研究，需要開展的研究包括MCs對土壤動物的急性毒性(如存活、攝食)、慢性毒性(如生長、繁殖)、對其生理生化的影響(如蛋白酶、磷酸酶活性)、對其行為及分布的影響等.

4 展望

由于全球氣候變化等原因，水體富營養(yǎng)化問題在水生生態(tài)系統(tǒng)，尤其是湖泊和水庫中越來越嚴重，藍藻水華在咸水和淡水水體中頻發(fā)，且范圍越來越廣. MCs存在于全世界很多國家和地區(qū)的天然水體中. 隨著MCs污染范圍的逐漸擴大，越來越多的研究者漸漸地將目光從湖泊、水庫等水體上轉(zhuǎn)移到了土壤中來. 土壤是個復雜的自然體，與人類生產(chǎn)、生活息息相關(guān). 進入土壤的MCs將會對土壤相關(guān)的各種生物產(chǎn)生影響，包括陸生植物甚至人類. 因此，在MCs對人類健康影響的風險評估中，以及在評價MCs污染嚴重的湖泊及水庫周邊的農(nóng)業(yè)生產(chǎn)質(zhì)量和土壤質(zhì)量過程中，全面了解MCs進入土壤后對植物、地下水以及土壤生物的影響以及其作用機制十分迫切和必要.

關(guān)于進入土壤生態(tài)系統(tǒng)中MCs的研究開展得較早，但大部分研究集中在地上部分，對陸生植物影響的研究相對較多，而對土壤生物方面的研究則較為缺乏. 在已有的研究中，已經(jīng)認識到MCs經(jīng)過各種途徑進入土壤后，會對種植在土壤上的作物生長造成影響，也會在一些作物體內(nèi)積累，這樣不但會影響作物的產(chǎn)量和品質(zhì)，而且會對以此作物為食的人類的健康造成威脅；由于在土壤中的移動性以及雨水等的作用，MCs往往會對地下水造成污染，這對直接飲用地下水的人群的身體健康也造成了極大威脅，而且用MCs污染的地下水進行灌溉，又會對作物產(chǎn)生影響；土壤動物在土壤生態(tài)系統(tǒng)中擔負著消費者和分解者的多重角色，在土壤的形成、熟化以及在生態(tài)系統(tǒng)的能量轉(zhuǎn)化和物質(zhì)循環(huán)中都起著重要作用. 土壤微生物是土壤生物活性的重要組分，是土壤性質(zhì)的一個重要方面，直接或間接地參與了幾乎所有的土壤過程. MCs進入土壤后對土壤生物造成影響，長此以往勢必會影響土壤的質(zhì)量. 但尚有一些問題亟需解決，如目前還沒有藍藻水華污染嚴重的一些湖泊、水庫周邊的土壤、植物和地下水中MCs的調(diào)查數(shù)據(jù)，無法估計MCs對人類健康影響的風險值；MCs對植物生長影響的作用機制尚不明確，MCs的含量與作物生長受影響程度以及作物中的積累量的劑量效應(yīng)關(guān)系也不明確，缺乏長時間低劑量的MCs對作物生長影響的研究；現(xiàn)有的研究都集中在糧食作物以及蔬菜作物上，很少有關(guān)于經(jīng)濟作物(如果樹等)對MCs積累的研究；缺乏關(guān)于MCs對土壤生物影響的研究，現(xiàn)在關(guān)于MCs對水生生物影響的研究有很多，但國內(nèi)外尚無MCs對土壤中一些大型動物(如環(huán)節(jié)動物、節(jié)肢動物和軟體動物等)影響的研究，對土壤微生物的影響作用也鮮有研究. 因此，目前還無法評估MCs對土壤質(zhì)量的影響作用.

針對目前的研究現(xiàn)狀以及上述存在的問題，建議今后的研究工作重點可以放在以下幾個方面：

1)全面調(diào)查MCs污染區(qū)域的土壤、植物以及地下水中的MCs種類、含量以及分布. 為準確評估MCs對人類健康影響的風險值奠定基礎(chǔ).

2)加強MCs對植物生長影響的作用機制的研究；闡明MCs與植物的劑量效應(yīng)關(guān)系，調(diào)查研究MCs在污染區(qū)域種植較多較廣的經(jīng)濟作物中的積累作用以及對作物品質(zhì)的影響. 從而有效控制MCs在土壤-植物系統(tǒng)中的遷移和生態(tài)風險.

3)全面開展MCs對土壤生物影響的研究，主要是對土壤微生物的研究，包括微囊藻毒素對土壤酶活性、土壤微生物群落結(jié)構(gòu)以及土壤微生物功能的影響，以及對其他土壤動物生長、多樣性及分布格局的影響，為MCs污染區(qū)域的土壤質(zhì)量評估提供依據(jù).

[1]Rivasseau C, Martins S, Hennion MC. Determination of some physicochemical parameters of microcystins (cyanobacterial toxins) and trace level analysis in environmental samples using liquid chromatography.JournalofChromatography, 1998, 799 (1/2): 155-169.

[2]Dziga D, Wasylewski M, Wladyka Betal. Microbial degradation of microcystins.ChemicalResearchinToxicology, 2013, 26(6): 841-852.

[3]Kirsten C, Hanne K. Toxic cyanobacteria in water. A guide to their public health consequences, monitoring, and management.Limnology&Oceanography, 2000, 45(5): 1212.

[4]Rastogi RP, Sinha RP, Incharoensakdi A. The cyanotoxin-microcystins: current overview.ReviewsinEnvironmentalScience&Bio/technology, 2014, 13(2): 215-249.

[5]Morris RJ, Williams DE, Luu HAetal. The adsorption of microcystin-LR by natural clay particles.Toxicon, 2000, 38(2): 303-308.

[6]Miller MJ, Critchley MM, Hutson Jetal. The adsorption of cyanobacterial hepatotoxins from water onto soil during batch experiments.WaterResearch, 2001, 35(6): 1461-1468.

[7]Chen W, Song LR, Gan NQetal. Sorption, degradation and mobility of microcystins in Chinese agriculture soils: Risk assessment for groundwater protection.EnvironmentalPollution, 2006, 144(3): 752-758.

[8]Rapala J, Sivonen K, Lyra Cetal. Variation of microcystins, cyanobacterial hepatotoxins, inAnabaenaspp. as a function of growth stimuli.AppliedandEnvironmentalMicrobiology, 1997, 63 (6): 2206-2212.

[9]Kurki-Helasmo K, Meriluoto J. Microcystin uptake inhibits growth and protein phosphatase activity in mustard (SinapsisalbaL.) seedlings.Toxicon, 1998, 36(12): 1921-1926.

[10]Hamvas MM, Mathe C, Molnar Eetal. Microcystin-LR alters the growth, anthocyanin content and single-stranded DNase enzyme activities inSinapsisalbaL. seedlings.AquaticToxicology, 2003, 62(1): 1-9.

[11]Pichardo S, Pflugmacher S. Study of the antioxidant response of several bean variants to irrigation with water containing MC-LR and cyanobacterial crude extract.EnvironmentalToxicology, 2011, 26(3): 300-306.

[12]Lahrouni M, Oufdou K, Faghire Metal. Cyanobacterial extracts containing microcystins affect the growth, nodulation process and nitrogen uptake of faba bean (ViciafabaL., Fabaceae).Ecotoxicology, 2012, 21(3): 681-687.

[13]McElhiney J, Lawton LA, Leifert C. Investigations into the inhibitory effects of microcystins on plant growth, and the toxicity of plant tissues following exposure.Toxicon, 2001, 39(9): 1411-1420.

[14]Chen J, Song L, Dai Jetal. Effects of microcystins on the growth and the activity of superoxide dismutase and peroxidase of rape (BrassicanapusL.) and rice (OryzasativaL.).Toxicon, 2004, 43(4): 393-400.

[15]Prieto A, Campos A, Camea’n Aetal. Effects on growth and oxidative stress status of rice plants (Oryzasativa) exposed to two extracts of toxin-producing cyanobacteria (AphanizomenonovalisporumandMicrocystisaeruginosa).Ecotoxicology&EnvironmentalSafety, 2011, 74(7): 1973-1980.

[16]Chen J, Han FX, Wang Fetal. Accumulation and phytotoxicity of microcystin-LR in rice (Oryzasativa).Ecotoxicology&EnvironmentalSafety, 2012, 76(2): 193-199.

[17]Chen JZ, Ye JY, Zhang HYetal. Freshwater toxic cyanobacteria induced DNA damage in apple (Maluspumila), rape (Brassicanapus) and rice (Oryzasativa).JournalofHazardousMaterials, 2011, 190(s 1/2/3): 240-244.

[18]J?rvenp?? S, Lundberg-Niinist? C, Spoof Letal. Effects of microcystins on broccoli and mustard, and analysis of accumulated toxin by liquid chromatography-mass spectrometry.Toxicon, 2007, 49(6): 865-874.

[19]Codd GA, Metcalf JS, Beattie KA. Retention ofMicrocystisaeruginosaand microcystin by salad lettuce (Lactucasativa) after spray irrigation with water containing cyanobacteria.Toxicon, 1999, 37(8): 1181-1185.

[20]Pereira S, Saker ML, Vale Metal. Comparison of sensitivity of grasses (LoliumperenneL. andFestucarubraL.) and lettuce (LactucasativaL.) exposed to water contaminated with microcystins.BulletinofEnvironmentalContamination&Toxicology, 2009, 83(1): 81-84.

[21]Yin L, Huang J, Huang Wetal. Microcystin-RR-induced accumulation of reactive oxygen species and alteration of antioxidant systems in tobacco BY-2 cells.Toxicon, 2005, 46(5): 507-512.

[22]Pflugmacher S, Jung K, Lundvall Letal. Effects of cyanobacterial toxins and cyanobacterial cell-free crude extract on germination of alfalfa (Medicagosativa) and induction of oxidative stress.EnvironmentalToxicology&Chemistry, 2006, 25(9): 2381-2387.

[23]MacKintosh C, Beattie KA, Klumpp Setal. Cyanobacterial microcystin-LR is a potent and specific inhibitor of protein phosphatases 1 and 2A from both mammals and higher plants.FebsLetters, 1990, 264(2): 187-192.

[24]Liu BB, Gong Y, Xiao BDetal. A laboratory study on risk assessment of microcystin-RR in cropland.JournalofEnvironmentalManagement, 2008, 86(3): 566-574.

[25]Takeda S, Mano S, Ohto Metal. Inhibitors of protein phosphatases 1 and 2A block the sugar-inducible gene expression in plants.PlantPhysiology, 1994, 106(2): 567-574.

[26]Gehringer MM, Kewada V, Coates Netal. The use ofLepidiumsativumin a plant bioassay system for the detection of microcystin-LR.Toxicon, 2003, 41(7): 871-876.

[27]Wang Z, Xiao B, Song Letal. Effects of microcystin-LR, linear alkylbenzene sulfonate and their mixture on lettuce (LactucasativaL.) seeds and seedlings.Ecotoxicology, 2011, 20(4): 803-814.

[28]Chen J, Dai J, Zhang Hetal. Bioaccumulation of microcystin and its oxidative stress in the apple (Maluspumila).Ecotoxicology, 2010, 19(4): 796-803.

[29]Abe T, Lawson T, Weyers DBetal. Microcystin-LR inhibits photosynthesis ofPhaseolusvulgarisprimary leaves: implications for current spray irrigation practice.NewPhytologist, 1996, 133(4): 651-658.

[30]Hamvas MM, Máthé C, Vasas Getal. Cylindrospermopsin and microcystin-LR alter the growth, development and peroxidase enzyme activity of white mustard (SinapisalbaL.) seedlings, a comparative analysis.ActaBiologicaHungarica, 2010, 61(Suppl 1): 35-48.

[31]Siegl G, MacKintosh C, Stitt M. Sucrose-phosphate synthase is dephosphorylated by protein phosphatase 2A in spinach leaves.FebsLetters, 1990, 270(1/2): 198-202.

[32]Saqrane S, Ouahid Y, El Ghazali Ietal. Physiological changes inTriticumdurum,Zeamays,PisumsativumandLensesculentacultivars, caused by irrigation with water contaminated with microcystins: a laboratory experimental approach.Toxicon, 2009, 53(7/8): 786-796.

[33]Mohamed ZA, Shehri AMA. Microcystins in groundwater wells and their accumulation in vegetable plants irrigated with contaminated waters in Saudi Arabia.JournalofHazardousMaterials, 2009, 172(1): 310-315.

[34]Crush JR, Briggs LR, Sprosen JMetal. Effect of irrigation with lake water containing microcystins on microcystin content and growth of ryegrass, clover, rape, and lettuce.EnvironmentalToxicology, 2008, 23(2): 246-252.

[35]Li Huiming, Xue Yanfeng, Yi Nengetal. Effects of microcystins on the growth of Chinese cabbage (BrassicachinensisL.) and its accumulation in seedlings.JiangsuJournalofAgriculturalSciences, 2009, 25(3): 680-684(in Chinese with English abstract).[李慧明, 薛延豐, 易能等. 藻毒素對青菜生長的影響及其在幼苗體內(nèi)的積累. 江蘇農(nóng)業(yè)學報, 2009, 25(3): 680-684.]

[36]Yi Neng, Xue Yanfeng, Li Huimingetal. Effects of Microcystins on the growth and activities of antioxidant enzymes in rape seedling.ActaBotanicaBoreali-OccidentaliaSinica, 2009, 29(6): 1207-1213(in Chinese with English abstract).[易能, 薛延豐, 李慧明等. 微囊藻毒素對油菜幼苗生長及抗氧化酶活性的影響. 西北植物學報, 2009, 29(6): 1207-1213.]

[37]Xue Yanfeng, Li Huiming, Yi Nengetal. Effects of MC-RR on the seed germination and characteristics of physiology and biochemistry inTrifoliumrepensseedlings.ActaPrataculturaeSinica, 2009, 18(6): 180-185(in Chinese with English abstract).[薛延豐, 李慧明, 易能等. 微囊藻毒素(MC-RR)對白三葉種子萌發(fā)及幼苗生理生化特性影響. 草業(yè)學報, 2009, 18(6): 180-185.]

[38]Geng Zhiming, Gu Yingying, Wang Peng. Effects of microcystin on growth and development of pakchoi cabbage and tomato and its accumulation in them.ActaAgriculturaeJiangxi, 2011, 23(9): 21-24(in Chinese with English abstract).[耿志明, 顧迎迎, 王澎. 微囊藻毒素對小白菜、番茄生長發(fā)育影響及其在它們體內(nèi)積累的研究. 江西農(nóng)業(yè)學報, 2011, 23(9): 21-24.]

[39]Yi Guoxun, Li Zhenshan eds. Groundwater pollution and prevention. Beijing: China Environmental Science Press, 2005(in Chinese).[尹國勛, 李振山. 地下水污染與防治． 北京： 中國環(huán)境科學出版社, 2005.]

[40]Ishii H, Nishijima M, Abe T. Characterization of degradation process of cyanobacterial hepatotoxins by a gram-negative aerobic bacterium.WaterResearch, 2004, 38(11): 2667-2676.

[41]Lahti K, Rapala J, F?rdig Metal. Persistence of cyanobacterial hepatotoxin, microcystin-LR in particulate material and dissolved in lake water.WaterResearch, 1997, 31(5): 1005-1012.

[42]Holst T, J?rgensen NOG, J?rgensen Cetal. Degradation of microcystin in sediments at oxic and anoxic, denitrifying conditions.WaterResearch, 2003, 37(19): 4748-4760.

[43]Eynard F, Mez K, Walther JL. Risk of cyanobacterial toxins in Riga waters (Latvia).WaterResearch, 2000， 34(11): 2979-2988.

[44]Tian DJ, Zheng WW, Wei Xetal. Dissolved microcystins in surface and ground waters in regions with high cancer incidence in the Huai River Basin of China.Chemosphere, 2013, 91(7): 1064-1071.

[45]Chen W, Jia YL, Li EHetal. Soil-based treatments of mechanically collected cyanobacterial blooms from Lake Taihu: Efficiencies and potential risks.EnvironmentalScience&Technology, 2012, 46(24): 13370-13376.

[46]MacKintosh C, Beattie KA, Klumpp Setal. Cyanobacterial microcystin-LR is a potent and specific inhibitor of protein phosphatases 1 and 2A from both mammals and higher plants.FEBSLetters, 1990, 264(2): 187-192.

[47]Li XY, Liu YD, Song LRetal. Responses of antioxidant systems in the hepatocytes of common carp (CyprinuscarpioL.) to the toxicity of microcystin-LR.Toxicon, 2003, 42(1): 85-89.

[48]Pflugmacher S. Promotion of oxidative stress in the aquatic macrophyteCeratophyllumdemersumduring biotransformation of the cyanobacterial toxinmicrocystin-LR.AquaticToxicology, 2004, 70(3): 169-178.

[49]Rutkowski DT, Kaufman RJ. A trip to the ER: coping with stress.TrendsinCellBiology, 2004, 14(1): 20-28.

[50]Valdor R, Aboal M. Effects of living cyanobacteria, cyanobacterial extracts and pure microcystins on growth and ultrastructure of microalgae and bacteria.Toxicon, 2007, 49 (6): 769-779.

[51]Singh DP, Tyagi MB, Kumar Aetal. Antialgal activity of a hepatotoxin-producing cyanobacterium,Microcystisaeruginosa.WorldJournalofMicrobiologyandBiotechnology, 2001, 17(1): 15-22.

[52]Liu Lingli, Gu Yufei, Luo Yuetal. On the growth and phosphorous metabolism of bacterium isolated fromMicrocystisaeruginosuin Taihu Lake.JLakeSci, 2000, 12(4): 373-378(in Chinese with English abstract). DOI: 10.18307/2000.0412.[劉玲莉, 顧宇飛, 羅嶼等. 一株自太湖微囊藻上分離到的細菌的生長及磷代謝. 湖泊科學, 2000, 12(4): 373-378.]

[53]Dixon RA, Al-Nazawi M, Alderson G. Permeabilising effects of sub-inhibitory concentrations of microcystin on the growth ofEscherichiacoli.FemsMicrobiologyLetters, 2004, 230(2): 167-170.

[54]Yang Cuiyun. Studies on the ecophysiological effects of microcystins against microbes[Dissertation]. Wuhan: Institute of Hydrobiology, CAS, 2007(in Chinese with English abstract).[楊翠云. 微囊藻毒素對微生物的生理生態(tài)學效應(yīng)[學位論文]. 武漢: 中國科學院水生生物研究所, 2007.]

[55]Aboal M, Puig MA, Ríos Hetal. Relationship between macroinvertebrate diversity and toxicity of Cyanophyceae (Cyanobacteria) in some streams from Eastern Spain. Dublin: Congress of International Association of Theoretical & Applied Limnology, 2000, 27(1): 1-5.

[56]Aboal M, Puig MA, Mateo Petal. Implications of cyanophyte toxicity on biological monitoring of calcareous streams in north-east Spain.JournalofAppliedPhycology, 2001, 14(1): 49-56.

[57]Aboal M, Puig MA, Asencio AD. Production of microcystins in calcareous Mediterranean streams: The Alharabe River, Segura River basin in south-east Spain.JournalofAppliedPhycology, 2005, 17(3): 231-243.

[58]Corbel S, Mougin C, Martin-Laurent Fetal. Evaluation of phytotoxicity and ecotoxicity potentials of a cyanobacterial extract containing microcystins under realistic environmental concentrations and in a soil-plant system.Chemosphere, 2015, 128: 332-340.

Progress and prospect of eco-toxicity of microcystins in soil-plant system

CAO Qing1,2& XIE Liqiang1**

(1:StateKeyLaboratoryofLakeScienceandEnvironment,NanjingInstituteofGeographyandLimnology,ChineseAcademyofSciences,Nanjing210008,P.R.China) (2:UniversityofChineseAcademyofSciences,Beijing100049,P.R.China)

With the increasingly severe environmental problems caused by cyanobacteria blooms, more attentions are paid to the microcystins (MCs) pollution. MCs can be brought into the soils by irrigation with the cyanobacterial blooms polluted water. A lot of cyanobacterial blooms had been taken out of lakes in past several years. Some of the collection water was directly inoculated in soil as organic fertilizer. Once toxic cyanobacterial collections are put into soil, MCs will be released and migrate from the surface to the deeper layers of the soil after precipitation penetration. Therefore, there is a possibility that soils near the lakes and reservoirs might be contaminated by MCs that caused a harmful effect on soil ecosystems and terrestrial plants, including food crop plants, which may correspondingly pose a serious threat to human and animal health. In this paper, effects of MCs on the accumulation, growth and development of terrestrial plants are introduced, as well as the MCs contamination to groundwater involved. We summarized the toxic mechanism of MCs and discussed the possibility of the effect of MCs on soil organism. A future orientation on the soil MCs research is also discussed.

Microcystins; soil; terrestrial plants; groundwater; soil microorganism

*中國科學院百人計劃項目(Y3BRO11050)和中國科學院南京地理與湖泊研究所“一三五”戰(zhàn)略發(fā)展規(guī)劃項目(NIGLAS2012135015)聯(lián)合資助. 2015-11-17收稿；2016-01-05收修改稿. 操慶(1989～)，男，博士研究生；E-mail: okcaoqing@163.com.

**通信作者；E-mail：lqxie@niglas.ac.cn.