興安落葉松葉碳利用效率對環(huán)境變化的適應

全先奎,王傳寬

東北林業(yè)大學,生態(tài)研究中心,哈爾濱　150040

?

興安落葉松葉碳利用效率對環(huán)境變化的適應

全先奎,王傳寬*

東北林業(yè)大學,生態(tài)研究中心,哈爾濱150040

摘要:興安落葉松(Larix gmelinii)作為北方森林的主要組成樹種,具有廣闊的分布范圍和多樣的生長環(huán)境,是研究樹木對環(huán)境變化響應的理想樹種。葉碳利用效率(CUEL)不僅與樹木的碳代謝及生長發(fā)育密切相關,而且能反映樹木對環(huán)境變化的響應與適應。將來自不同地區(qū)(即環(huán)境條件)的6個興安落葉松種源的種子播種培育在帽兒山森林生態(tài)系統(tǒng)研究站內,在其生長30a后采用研究站和種子來源地間干燥度(AI)的差值(ΔAI)來代表環(huán)境變化梯度,研究環(huán)境變化對CUEL的影響。結果表明：CUEL在不同環(huán)境變化梯度間存在顯著差異(P<0.05),且呈現隨ΔAI的增大而減小的趨勢。CUEL與葉片氮含量、葉片磷含量、比葉重及葉綠素含量等均呈線性正相關關系,但較大ΔAI梯度下的CUEL敏感性更高。CUEL與種子來源地平均年降水量呈顯著線性正相關關系(P=0.05),而與種子來源地AI則呈顯著線性負相關關系(P<0.01)；隨種子來源地年平均氣溫、平均年蒸發(fā)量的增加而下降,但其相關性不顯著。以上結果表明,環(huán)境變化使興安落葉松CUEL產生了適應性變異,表現出樹木對原生長環(huán)境的生態(tài)適應。

關鍵詞：興安落葉松；光合；碳利用效率；遺傳適應; 帽兒山生態(tài)站; 同質種植園試驗

陸地生態(tài)系統(tǒng)碳利用效率(CUE,即凈初級生產力與總初級生產力的比率)反映了生態(tài)系統(tǒng)碳同化能力和固碳潛力[1],不僅是森林碳匯功能估算和森林碳循環(huán)模型構建的基礎參數,而且可用于探究樹木對全球變化的響應和適應機制[2- 3]。葉片水平的CUE(CUEL)作為葉片碳平衡的重要指標,是光合與呼吸作用綜合作用的結果,因其對環(huán)境變化(如溫度、降水量等)十分敏感而備受關注[2,4]。

由于溫度對光合和呼吸的影響機制不同,使得溫度與CUEL之間的關系復雜[5],至今尚無一致的結論。例如：有研究表明,在短時間內光合速率隨著溫度的升高呈指數升高,但是超過最適溫度之后幵始下降,而呼吸速率則隨著溫度的升高一直增大至極限值[6],從而使CUEL隨溫度的變化出現波動。也有研究報道,光合和呼吸隨溫度變化表現出不同的敏感性,從而打破了兩者之間的平衡[7- 8],進而引起CUEL的變異。還有研究指出,隨溫度變化,光合和呼吸會保持一個相對恒定的比值[9- 11],即CUEL保持不變；這是因為光合和呼吸經過一定時間后會對溫度變化產生自適應[12],從而重新恢復兩者之間的平衡[13]。這種適應使得生長在不同溫度下的植物存在相似的光合和呼吸速率[7,14]。此外,CUEL對溫度變化的響應可能因樹種而異。例如：Dillaway等在通過移栽比較4種闊葉樹種幼苗的CUE發(fā)現,顫楊(Populustremuloides)和紙皮樺(Betulapapyrifera)的CUE隨著移栽樣地年平均氣溫的升高而明顯減小,最大減幅達37%；而美洲黑楊(Populusdeltoids)和北美楓香(Liquidambarstyraciflua)的CUE的相應減幅較小[1]。

全球不同森林類型CUE分析研究表明,降水適中的溫帶落葉落葉林的CUE最高,而降水最大的熱帶雨林和最小的北方森林的CUE較低[15]。Zhang等[16]發(fā)現,當年降水量低于2300mm時,CUE隨著降水量的增加呈下降趨勢；當降水量高于2300mm時,CUE趨于穩(wěn)定。出現上述格局可能與森林類型生活史的動態(tài)變化以及資源利用方式不同有關[17]。然而,野外控制實驗研究表明,當降水量減少50%時,生態(tài)系統(tǒng)總呼吸增加,凈初級生產力降低,從而引起CUE降低[18]。室內人工控水實驗研究表明,苗木的呼吸和光合的比率隨著降水量的增加而下降,從而使CUE增加[2]。由此可見,環(huán)境變化與CUE之間的關系尚需更多的觀測試驗加以澄清。

興安落葉松(Larixgmelinii)是我國北方森林的主要組成樹種之一,位于氣候變化敏感區(qū)域。本研究將來自不同地區(qū)(即環(huán)境條件)的6個興安落葉松種源的種子播種培育在帽兒山森林生態(tài)系統(tǒng)研究站,在其生長30a后比較測定其CUEL差異,探索CUEL對環(huán)境變化的響應是環(huán)境控制下的表型性馴化還是基因控制下的遺傳適應。研究結果將有助于理解和預測氣候變化對興安落葉松的影響。

1材料和方法

1.1研究地概況

研究地設立于帽兒山森林生態(tài)站內(45°20′N, 127°30′E)。該地區(qū)氣候屬于大陸性溫帶季風氣候,1989—2009年平均年降水量為629mm,平均年蒸發(fā)量為864mm,年平均氣溫3.1℃,1月和7月份平均氣溫分別為-18.5℃和22℃。研究樣地內土壤和地形條件一致,平均海拔300m,平均坡度10—15°,土壤為暗棕色森林土。

興安落葉松種子來自于其國內自然分布區(qū)內的6個地點(表1)。前期試驗于1980年秋采種,1981年在生態(tài)站內育苗,1983年春將2年實生苗栽種在研究樣地內[19]。樣地設計按完全隨機區(qū)組設計,重復5次,80株小區(qū)設計,雙行排列,按株行距1.5m×2.0m定植,四周設有保護行,1997年和2001年間伐兩次,株行距現為4.5m×2.5m[19]。

表1　6個興安落葉松種子來源地地理和氣候條件(1974—2005)*

AMT：annual mean air temperature, MAP：mean annual precipitation, MAE：mean annual evaporation, RH：mean annual relative humidity, FFP: mean annual frost free period

1.2CUEL測定

在研究樣地內對來自每個地點的落葉松選取3株標準木,然后在每株標準木周圍搭建觸及冠層(14 m左右)的木架。每株標準木選取冠層上部向陽的當年生枝新生針葉3簇進行氣體交換測定。在2009—2011年生長季(5—9月)內,每月中旬選擇晴天的6:30—12:00時段,采用LI- 6400便攜式CO2/H2O紅外分析儀(LI-COR,Lincoln,USA)活體測定針葉氣體交換過程以及相應的環(huán)境因子。測定時,設定的葉室溫度25 ℃,氣流進入葉室的流速500μmol/s；先采用飽和光強對葉進行充分光誘導,當光合速率穩(wěn)定后開始測定光響應曲線,光量子通量密度(PPFD)梯度為：2000、1500、1200、800、400、200、150、100、50、0μmol photons m-2s-1,CO2濃度設定為400μmol CO2/mol。光響應曲線采用Prado和Demoraes[20]非線性方程進行擬合：

Pn=Pmax(1-e-k×(PAR-LCP))

(1)

式中,k為常數,PAR為光合有效輻射,Pmax為最大凈光合速率(μmol CO2m-2s-1),Pn為凈光合速率(μmol CO2m-2s-1),LCP為光補償點(μmol CO2m-2s-1)。用200μmol photons m-2s-1以下的PAR和Pn分別為橫、縱坐標進行線性回歸,回歸直線與縱坐標的截距為暗呼吸速率(Rd,mmol H2O m-2s-1)。CUEL由下式獲得：

CUEL=Pmax/ (Pmax+Rd)

(2)

之后,采用掃描圖像處理獲得用于光合測定的針葉面積；隨后將針葉樣品置于65℃下烘干至恒重 (精度0.0001g),獲取其干質量。比葉重(LMA, g/cm2)由下式獲得：

LMA = 葉干質量/葉面積

(3)

1.3元素測定

在測定光合的同時,摘取與光合測定針葉相同位置的針葉100g(鮮質量),置于4℃冷藏箱保存帶回實驗室。室內將部分樣品置于65℃烘箱中烘至恒重(精度0.0001g),然用將樣品粉碎、過篩、裝袋,用于元素含量測定。葉氮含量(NL)采用全自動凱氏定氮儀(Kjeltec 8400, Foss,Hiller?d, Danmark)測定,葉磷含量(PL)采用雙氧水-硫酸消煮-鉬銻抗分光光度法測定。剩余鮮樣用于葉綠素測定,葉綠素含量(包括葉綠素a和b)采用丙酮-乙醇等體積混合液浸提,然后通過分光光度法測定。

1.4數據分析

帽兒山生態(tài)站和種子來源地的干燥度指數(AI)由下式獲得：

AI= MAE/MAP

(4)

式中,MAE為年均蒸發(fā)量,MAP為年均降水量。

為了更好地體現環(huán)境變化對葉生理生態(tài)特征的影響,本文采用研究站和種子來源地間AI的差值(ΔAI)代表環(huán)境變化梯度,6個種源構成6個環(huán)境變化梯度。帽兒山森林生態(tài)站與塔河、根河、中央站、三站、烏伊嶺和鶴北6個地點間AI的差值分別為0.70、0.99、1.47、0.73、0.46和0.86,本文采用ΔAI0.70、ΔAI0.99、ΔAI1.47、ΔAI0.73、ΔAI0.46和ΔAI0.86分別代表相應的種子來源地。

應用SPSS 13.0統(tǒng)計軟件對數據進行相關分析和方差分析,并用Ducan法進行多重比較。以每株標準木為統(tǒng)計單位,每株標準木CUEL及相關因子值由3簇針葉的平均值求得。方差分析前對所有數據進行方差齊性檢驗和正態(tài)分布檢驗。采用單因素方差分析比較各環(huán)境變化梯度間CUEL及其相關因子的差異。采用協(xié)方差分析(ANCOVA)比較分析線性回歸方程的斜率和截距的顯著性差異。

2結果

2.1環(huán)境變化梯度對CUEL及其相關因子的影響

6個環(huán)境變化梯度間CUEL存在顯著的差異(P<0.05),其變化趨勢與Pmax及Rd相反,即Pmax較高,Rd也較大,但CUEL卻較小(圖1)。6個梯度CUEL大小依次為：(77.02±0.23)% (ΔAI1.47)<(77.69±0.29)%(ΔAI0.99)<(78.57±0.49)%(ΔAI0.86)<(78.88±0.28)%(ΔAI0.70)<(79.79±0.25)%(ΔAI0.73)<(80.69±0.35)%(ΔAI0.46)。6個環(huán)境變化梯度間CUEL、Pmax、Rd、LMA、NL、PL和葉綠素含量均具有明顯的遺傳分化,其遺傳分化度為分別為62.95%、50.07%、43.70%、30.00%、39.17%、29.70%和37.00%(表2)。

CUEL和NL、PL、LMA以及葉綠素含量間均呈線性正相關關系,但相關方程的斜率和截距隨環(huán)境變化梯度而異(P<0.05)(圖2,表3)。隨著N、PL、和LMA的增大,ΔAI1.47、ΔAI0.99和ΔAI0.863個梯度下的CUEL增大幅度較大(方程斜率),而ΔAI0.46和ΔAI0.70的增幅較小。而隨著葉綠素含量增大,CUEL的增幅在梯度間差異不顯著(P>0.05)。當NL、PL、LMA以及葉綠素含量為零時CUEL的初始值(方程的截距)均存在顯著的梯度差異(P<0.05),并有隨ΔAI增大而減小的趨勢。

圖1　不同環(huán)境梯度下興安落葉松最大凈光合速率(Pmax)、暗呼吸速率(Rd)和葉碳利用率(CUEL)比較(平均值±標準誤差, n=42)Fig.1　Comparisons of maximum net photosynthetic rate (Pmax), dark respiratory rate (Rd), leaf carbon use efficiency (CUEL) of L. gmelinii across the environmental gradients (mean±SE, n=42)不同字母表示環(huán)境梯度間差異顯著(α=0.05)

參數Parameter代碼Code單位UnitFPD/%葉碳利用效率LeafcarbonuseefficiencyCUEL%16.720.00162.95最大凈光合速率MaximumnetphotosyntheticratePmaxμmolCO2m-2s-114.300.00150.07暗呼吸速率DarkrespiratoryrateRdμmolCO2m-2s-19.540.00143.70比葉重LeafmassperareaLMAmg/cm27.180.00130.00葉氮含量LeafnitrogenconcentrationNLmg/g3.680.02539.17葉磷含量LeafphosphorusconcentrationPLmg/g4.970.0013.60葉綠素含量Leafchlorophyllconcentrationmg/g3.600.00837.00

D代表環(huán)境梯度間變異占總體變異的百分數,F和P分別為費舍爾統(tǒng)計檢驗值和顯著性水平

圖2　不同環(huán)境梯度下興安落葉松葉碳利用效率(CUEL) 和葉氮含量(NL)、葉磷含量(PL)、葉綠素含量、比葉重(LMA)間關系Fig.2　Relationships between leaf carbon use efficiency (CUEL) and leaf nitrogen concentration (NL), leaf phosphorus concentration (PL), leaf chlorophyll concentration and leaf mass per area (LMA) for L. gmelinii under the six environmental gradients

Table 3The ANCOVA analyses for the slopes and intercepts of the regression equations between leaf carbon use efficiency and associated factors forL.gmelinii

自變量Independentvariable應變量Dependentvariable斜率Slope截距InterceptFPFP葉碳利用效率葉氮含量Leafnitrogenconcentration3.020.0112.040.001Leafcarbonuseefficiency葉磷含量Leafphosphorusconcentration16.68<0.0011250.64<0.001葉綠素含量Leafchlorophyllconcentration1.420.220821.67<0.001比葉重Leafmassperarea3.490.005186.07<0.001

F和P分別為費舍爾統(tǒng)計檢驗值和顯著性水平

2.2CUEL與種子來源地氣候因子間的關系

CUEL與種子來源地的地理和氣候因子間均存在一定的相關性,但其相關程度和趨勢因相關因子而異(圖3)。CUEL和種子來源地的平均年降水量(MAP)呈顯著線性正相關關系(P=0.05,圖3),但與其AI則呈顯著線性負相關關系(P<0.01,圖3)。CUEL均隨種子來源地的年平均氣溫(AMT)和平均年蒸發(fā)量(MAE)增加而下降,但其相關性不顯著(P值分別為0.66和0.19)(圖3)。CUEL隨著種子來源地經度和的緯度增加,均呈現出一定的變化規(guī)律,但相關性不顯著(圖3)。

圖3　不同環(huán)境梯度下葉碳利用效率(CUEL)與種子來源地年平均氣溫(AMT)、平均年降水量(MAP)、平均年蒸發(fā)量(MAE),干燥度指數(AI)、經度及緯度間關系(平均值±標準誤差, n=42)Fig.3　Relationships between leaf carbon use efficiency (CUEL) and annual mean temperature (AMT), mean annual precipitation (MAP), mean annual evaporation (MAE), aridity index (AI), longitude, or latitude of the six seed source origins for L. gmelinii trees (mean±SE, n=42)

3討論和結論

3.1影響CUEL的生物因子

本研究發(fā)現,來自6個環(huán)境梯度下的興安落葉松在均質環(huán)境下生長30a后,其CUEL、Pmax和Rd均存在顯著差異(P<0.05),且隨ΔAI變化而呈現出明顯的變化規(guī)律(圖1)。這表明CUEL及其影響因子已產生了遺傳變異,CUEL、Pmax和Rd在6個梯度間的遺傳分化度分別達62.95%、50.07%、43.70%(表2)。隨著ΔAI的增大,興安落葉松Pmax和Rd均表現出增大的趨勢,但Rd的增幅更大,因而CUEL表現出減小的趨勢。這說明在環(huán)境變化條件下,呼吸比光合具有更大的敏感性,光合和呼吸的比值并不恒定,因而CUEL的發(fā)生變異。有研究認為,當溫度和水分發(fā)生變化時,呼吸比光合更容易受到影響[22- 23]。室內控水試驗表明,隨著土壤含水率的降低,Rd和Pmax間的比值明顯增大[24]。而在大尺度水平上的研究也表明,隨著干旱程度的增加,Rd和Pmax間的比值呈增大趨勢,并且在一定范圍內,水分對呼吸的影響大于對光合的影響[25- 26]。本文僅研究了葉尺度的CUE,而在樹木個體水平上是否也存在相似的規(guī)律尚需進一步驗證。

氮和磷是直接參與樹木光合生理代謝過程,進而影響CUEL。氮是氨基酸和核酸的必要組成成分之一,缺乏或過量都會導致葉綠素含量、酶含量和酶活性的下降,并進一步導致光合同化物的減少；因此,在一定的范圍內,葉氮含量及利用效率與Pmax呈正相關關系[27- 30]。本研究結果表明,較大ΔAI梯度下的樹木具有更高的NL,并且隨著NL的增大,其CUEL增幅也明顯高于其他梯度(圖2)。磷通過影響有機磷循環(huán)及RuBP 酶的更新速率而影響葉的光合作用。在一定范圍內,隨著PL的增大,葉碳同化能力提高,Pmax增大[31]。與NL情況相似,6個環(huán)境變化梯度興安落葉松CUEL和PL存在顯著的線性正相關關系(P<0.05),但隨著PL的增大,較大ΔAI梯度下的樹木CUEL增幅也明顯高于其他梯度(圖2)。隨著LMA的增大,較大ΔAI梯度下的樹木具有更高的CUEL(圖2),這是因為在干旱不利環(huán)境條件下樹木為了提高水分利用效率而增大葉的傳輸組織厚度、葉肉厚度和葉總厚度,進而LMA增大[32- 35]。較大的葉肉厚度使得單位面積葉具有更多的光合構件,從而有利于Pmax的提高[35- 36]。葉綠素在光合作用中起著能量接收和轉換作用[37- 38],因而葉綠素含量較高的樹木具有較強的Pmax,進而具有較大的CUEL(圖2)。

雖然較大ΔAI梯度下的樹木具有較小的CUEL,但隨著NL和PL的增大,其卻表現出較高的CUEL增大幅度,說明較大ΔAI梯度下的樹木具有更高的氮和磷利用率,這是因為較大AI環(huán)境下的土壤相對貧瘠,因此樹木需要維持較高的氮和磷利用效率以提高光合速率。而隨著葉綠素含量的增大,CUEL的增幅在6個ΔAI梯度間差異不顯著,說明他們具有相同的葉綠素利用效率。而當CUEL為零時,NL、PL、LMA和葉綠素含量的初始值隨著ΔAI的增大,均表現出顯著增大的規(guī)律(P<0.01)。這表明較大ΔAI梯度下的樹木葉光合碳同化物開始累積時,需要較高的生理基礎條件。這是因為來自較大AI環(huán)境下的樹木長期生長在相對干旱的環(huán)境中,需要更多的光合產物用于維持呼吸的消耗,只有當自身條件改善后,如NL和PL較高時,才能開始凈光合產物的累積。

3.2影響CUEL的環(huán)境因子

本研究結果表明,隨著種子來源地AI的增加,CUEL表現出減小的趨勢,這是因為樹木在不利的環(huán)境條件下為了獲取足夠的養(yǎng)分資源,會分配較少的光合產物用于生長[39], 而將較多的碳用于維持呼吸[40- 41],從而導致CUEL下降。樹木具有較低CUEL的最終表現是樹木生長速率較慢,生物量較小。前期研究表明,在6個梯度中,ΔAI1.47梯度下的樹木具有最小的胸徑和樹高,而ΔAI0.46和ΔAI0.86兩個梯度下的樹木則分別具有最大的胸徑和樹高[32,42],這和CUEL在6個梯度間的大小排序恰為相反,這也間接支持了本研究所得結果。然而,需要說明的是,樹木生物量的積累除了受到實際光合速率的影響外,還與總葉面積及總體呼吸消耗相關。因此,如何準確測定樹木個體水平CUE需要進一步研究。

溫度作為影響樹木CUE最重要的氣候因子,已得到廣泛的關注[43- 44]。本研究結果顯示,CUEL和種子來源地AMT間相關性不顯著。原因之一是隨著溫度的變化,來自不同地區(qū)的樹木其敏感性不同,因而導致CUEL和溫度間相關性不明顯[45]。例如：Piao等[44]研究認為,在年平均氣溫低于11 ℃的區(qū)域,呼吸與GPP的比率隨溫度的升高而減少,而在年平均氣溫高于11 ℃的地區(qū),呼吸與GPP的比率隨著氣溫的升高而增加。此外,CUEL除了受溫度的影響外,還受降水、土壤等環(huán)境因子的調控。因此,僅用溫度一個因子與其建立關系并不能取得好的效果。本文研究的6個梯度興安落葉松樹木CUEL和種子來源地MAP為線性正相關關系(圖3)。這是因為降水量的減少導致總呼吸增加,而凈初級生產力和光合速率的降低,從而引起CUE降低[18]。AI作為衡量溫度和水分狀況的一個綜合指標,其與CUEL間的相關性要好于溫度和水分。這表明CUEL受到溫度、水分等因子綜合作用的影響,這與以往對興安落葉松生長的研究結果相符[19,46]。此外,本實驗所選的6個環(huán)境梯度樹木的地理經度和緯度的跨度分別為8°和5°,環(huán)境梯度變化較小，因此,今后研究需要加大環(huán)境變化梯度。

綜上所述,CUEL既存在明顯的環(huán)境梯度差異和遺傳分化,又表現出和種子來源地環(huán)境因子間良好的相關關系。由此推理,環(huán)境變化使興安落葉松葉碳利用效率產生了適應性變異,是樹木對種子來源地氣候條件長期適應的結果。

致謝：感謝黑龍江帽兒山森林生態(tài)系統(tǒng)國家野外科學觀測研究站和林木遺傳育種國家重點實驗室(東北林業(yè)大學)提供的野外基礎支持。

參考文獻(References):

[1]Dillaway D N, Kruger E L. Trends in seedling growth and carbon-use efficiency vary among broadleaf tree species along a latitudinal transect in eastern North America. Global Change Biology, 2014, 20(3): 908- 922.

[2]朱萬澤. 森林碳利用效率研究進展. 植物生態(tài)學報, 2013, 37(11): 1043- 1058.

[3]Malhi Y. The productivity, metabolism and carbon cycle of tropical forest vegetation. Journal of Ecology, 2012, 100(1): 65- 75.

[4]Bradford M A, Crowther T W. Carbon use efficiency and storage in terrestrial ecosystems. New Phytologist, 2013, 199(1): 7- 9.

[5]Giardina C P, Ryan M G, Binkley D, Fownes J H. Primary production and carbon allocation in relation to nutrient supply in a tropical experimental forest. Global Change Biology, 2003, 9(10): 1438- 1450.

[6]Ow L F, Whitehead D, Walcroft A S, Turnbull M H. Seasonal variation in foliar carbon exchange inPinusradiataandPopulusdeltoides: respiration acclimates fully to changes in temperature but photosynthesis does not. Global Change Biology, 2010, 16(1): 288- 302.

[7]Atkin O K, Holly C, Ball M C. Acclimation of snow gum (Eucalyptuspauciflora) leaf respiration to seasonal and diurnal variations in temperature: the importance of changes in the capacity and temperature sensitivity of respiration. Plant, Cell & Environment, 2000, 23(1): 27- 38.

[8]Tjoelker M G, Oleksyn J, Reich P B. Modelling respiration of vegetation: evidence for a general temperature-dependentQ10. Global Change Biology, 2001, 7(2): 223- 230.

[9]Gifford R M. Plant respiration in productivity models: conceptualisation, representation and issues for global terrestrial carbon-cycle research. Functional Plant Biology, 2003, 30(2): 171- 186.

[10]Loveys B R, Atkinson L J, Sherlock D J, Roberts R L, Fitter A H, Atkin O K. Thermal acclimation of leaf and root respiration: an investigation comparing inherently fast-and slow-growing plant species. Global Change Biology, 2003, 9(6): 895- 910.

[11]Atkin O K, Scheurwater I, Pons T L. High thermal acclimation potential of both photosynthesis and respiration in two lowlandPlantagospecies in contrast to an alpine congeneric. Global Change Biology, 2006, 12(3): 500- 515.

[12]Atkin O K, Tjoelker M G. Thermal acclimation and the dynamic response of plant respiration to temperature. Trends in Plant Science, 2003, 8(7): 343- 351.

[13]Dewar R C, Medlyn B E, McMurtrie R E. Acclimation of the respiration/photosynthesis ratio to temperature: insights from a model. Global Change Biology, 1999, 5(5): 615- 622.

[14]Bunce J A. Acclimation of photosynthesis to temperature in eight cool and warm climate herbaceous C3species: Temperature dependence of parameters of a biochemical photosynthesis model. Photosynthesis Research, 2000, 63(1): 59- 67.

[15]DeLucia E H, Drake J E, Thomas R B, Gonzalez-Meler M. Forest carbon use efficiency: is respiration a constant fraction of gross primary production?. Global Change Biology, 2007, 13(6): 1157- 1167.

[16]Zhang Y J, Xu M, Chen H, Adams J. Global pattern of NPP to GPP ratio derived from MODIS data: effects of ecosystem type, geographical location and climate. Global Ecology and Biogeography, 2009, 18(3): 280- 290.

[17]Malhi Y, Doughty C E, Goldsmith G R, Metcalfe D B, Girardin C A J, Marthews T R, Del Aguila-Pasquel J, Arag?o L E O C, Araujo-Murakami A, Brando P, Da Costa A C L, Silva-Espejo J E, Amézquita F F, Galbraith D R, Quesada C A, Rocha W, Salinas-Revilla N, Silvério D, Meir P, Phillips O L. The linkages between photosynthesis, productivity, growth and biomass in lowland Amazonian forests. Global Change Biology, 2015, 21(6): 2283- 2295.

[18]Metcalfe D B, Meir P, Arag?o L E O C, Lobo-do-Vale R, Galbraith D, Fisher R A, Chaves M M, Maroco J P, Da Costa A C L, De Almeida S S, Braga A P, Gon?alves P H L, De Athaydes J, Da Costa M, Portela T T B, De Oliveira A A R, Malhi Y, Williams M. Shifts in plant respiration and carbon use efficiency at a large-scale drought experiment in the eastern Amazon. New Phytologist, 2010, 187(3): 608- 621.

[19]楊傳平, 姜靜, 唐盛松, 李景云, 王會仁. 帽兒山地區(qū)21年生興安落葉松種源試驗. 東北林業(yè)大學學報, 2002, 30(6): 1- 5.

[20]Prado C H B A, De Moraes J A P V. Photosynthetic capacity and specific leaf mass in twenty woody species of Cerrado vegetation under field conditions. Photosynthetica, 1997, 33(1): 103- 112.

[21]Vitasse Y, Delzon S, Bresson C C, Michalet R, Kremer A. Altitudinal differentiation in growth and phenology among populations of temperate-zone tree species growing in a common garden. Canadian Journal of Forest Research, 2009, 39(7): 1259- 1269.

[22]Woodwell G M. Biotic effects on the concentration of atmospheric carbon dioxide: a review and projection // Changing Climate. Washington, D.C.: National Academy Press, 1983: 216- 241.

[23]Ryan M G, Hunt E R, McMurtrie R E, ?gren G I, Aber J D, Friend A D, Rastetter E B, Pulliam W M, Raison R J, Linder S. Comparing models of ecosystem function for coniferous forests. I. Model description and validation // Melillo J M, ?gren G I, Breymeyer A, eds. Global Change: Effects on Coniferous Forests and Grasslands. SCOPE 56. New York: John Wiley and Sons, 1996: 313- 362.

[24]儲子彥, 亞熱帶39種植物的葉碳效率對環(huán)境因子的響應研究[D]. 杭州: 浙江大學, 2008.

[25]Wright I J, Reich P B, Westoby M, Ackerly D D, Baruch Z, Bongers F, Cavender-Bares J, Chapin T, Cornelissen J H C, Diemer M, Flexas J, Garnier E, Groom P K, Gulias J, Hikosaka K, Lamont B B, Lee T, Lee W, Lusk C, Midgley J J, Navas M L, Niinemets ü, Oleksyn J, Osada N, Poorter H, Poot P, Prior L, Pyankov V I, Roumet C, Thomas S C, Tjoelker M G, Veneklaas E J. The worldwide leaf economics spectrum. Nature, 2004, 428(6985): 821- 827.

[26]Wright I J, Reich P B, Westoby M. Strategy shifts in leaf physiology, structure and nutrient content between species of high-and low-rainfall and high-and low-nutrient habitats. Functional Ecology, 2001, 15(4): 423- 434.

[27]Meziane D, Shipley B. Interacting determinants of specific leaf area in 22 herbaceous species: effects of irradiance and nutrient availability. Plant, Cell & Environment, 1999, 22(5): 447- 459.

[28]Wilson K B, Baldocchi D D, Hanson P J. Spatial and seasonal variability of photosynthetic parameters and their relationship to leaf nitrogen in a deciduous forest. Tree Physiology, 2000, 20(9): 565- 578.

[29]IIO A, Yokoyama A, Takano M, Nakamura T, Fukasawa H, Nose Y, Kakubari Y. Interannual variation in leaf photosynthetic capacity during summer in relation to nitrogen, leaf mass per area and climate within aFaguscrenatacrown on Naeba Mountain, Japan. Tree Physiology, 2008, 28(9): 1421- 1429.

[30]Gunderson C A, O′hara K H, Campion C M, Walker A V, Edwards N T. Thermal plasticity of photosynthesis: the role of acclimation in forest responses to a warming climate. Global Change Biology, 2010, 16(8): 2272- 2286.

[31]劉福德, 王中生, 張明, 王文進, 安樹青, 鄭建偉, 楊文杰, 張世挺. 海南島熱帶山地雨林幼苗幼樹光合與葉氮、葉磷及比葉面積的關系. 生態(tài)學報, 2007, 27(11): 4651- 4661.

[32]季子敬, 全先奎, 王傳寬. 興安落葉松針葉解剖結構變化及其光合能力對氣候變化的適應性. 生態(tài)學報, 2013, 33(20): 6967- 6974.

[33]Witkowski E T F, Lamont B B. Leaf specific mass confounds leaf density and thickness. Oecologia, 1991, 88(4): 486- 493.

[34]Castro-Díez P, Puyravaud J P, Cornelissen J H C. Leaf structure and anatomy as related to leaf mass per area variation in seedlings of a wide range of woody plant species and types. Oecologia, 2000, 124(4): 476- 486.

[35]Gratani L, Meneghini M, Pesoli P, Crescente M F. Structural and functional plasticity ofQuercusilexseedlings of different provenances in Italy. Trees, 2003, 17(6): 515- 521.

[36]Robson T M, Sánchez-Gómez D, Cano F J, Aranda I. Variation in functional leaf traits among beech provenances during a Spanish summer reflects the differences in their origin. Tree Genetics & Genomes, 2012, 8(5): 1111- 1121.

[37]Raich J W, Russell A E, Vitousek P M. Primary productivity and ecosystem development along an elevational gradient on Mauna Loa, Hawai′i. Ecology, 1997, 78(3): 707- 721.

[38]Martin R E, Asner G P, Sack L. Genetic variation in leaf pigment, optical and photosynthetic function among diverse phenotypes ofMetrosiderospolymorphagrown in a common garden. Oecologia, 2007, 151(3): 387- 400.

[39]Vicca S, Luyssaert S, Peuelas J, Campioli M, Chapin III F S, Ciais P, Heinemeyer A, H?gberg P, Kutsch W L, Law B E, Malhi Y, Papale D, Piao S L, Reichstein M, Schulze E D, Janssens I A. Fertile forests produce biomass more efficiently. Ecology Letters, 2012, 15(6): 520- 526.

[40]Chambers J Q, Tribuzy E S, Toledo L C, Crispim B F, Higuchi N, Santos J D, Araújo A C, Kruijt B, Nobre A D, Trumbore S E. Respiration from a tropical forest ecosystem: partitioning of sources and low carbon use efficiency. Ecological Applications, 2004, 14(S4): 72- 88.

[41]Huasco W H, Girardin C A, Doughty C E, Metcalfe D B, Baca L D, Silva-Espejo J E, Cabrera D G, Arag?o L E O C, Davila A R, Marthews T R, Huaraca-Quispe L P, Alzamora-Taype I, Mora L E, Farfán-Rios W, Cabrera K G, Halladay K, Salinas-Revilla N, Silman M R, Meirf P, Malhi Y. Seasonal production, allocation and cycling of carbon in two mid-elevation tropical montane forest plots in thePeruvianAndes. Plant Ecology & Diversity, 2014, 7(1/2): 125- 142.

[42]平川, 王傳寬, 全先奎. 環(huán)境變化對興安落葉松氮磷化學計量特征的影響. 生態(tài)學報, 2014, 34(8): 1965- 1974.

[43]Marthews T R, Malhi Y, Girardin C A J, Silva Espejo J E, Arag?o L E O C, Metcalfe D B, Rapp J M, Mercado L M, Fisher R A, Galbraith D R, FisherJ B, Salinas-Revilla N, Friend A D, Restrepo-Coupe N, Williams R J. Simulating forest productivity along a neotropical elevational transect: temperature variation and carbon use efficiency. Global Change Biology, 2012, 18(9): 2882- 2898.

[44]Piao S L, Luyssaert S, Ciais P, Janssens I A, Chen A P, Cao C, Fang J Y, Friedlingstein P, Luo Y Q, Wang S P. Forest annual carbon cost: a global-scale analysis of autotrophic respiration. Ecology, 2010, 91(3): 652- 661.

[45]Curtis P S, Vogel C S, Gough C M, Schmid H P, Su H B, Bovard B D. Respiratory carbon losses and the carbon-use efficiency of a northern hardwood forest, 1999—2003. New Phytologist, 2005, 167(2): 437- 456.

[46]楊傳平, 秦泗華, 張維, 于秉君, 張鵬, 張培杲. 中國興安落葉松種源試驗研究(Ⅱ)——種源初步區(qū)劃. 東北林業(yè)大學學報, 1990, 18(S2): 25- 33.

基金項目:國家“十二五”科技支撐項目(2011BAD37B01)；教育部長江學者和創(chuàng)新團隊發(fā)展計劃(IRT_15R09)；中央高?；究蒲袠I(yè)務費專項資金資助項目(DL10BA19)

收稿日期:2015- 06- 30;

修訂日期:2016- 01- 05

*通訊作者

Corresponding author.E-mail: wangck-cf@nefu.edu.cn

DOI:10.5846/stxb201506301346

Adaptation of leaf carbon use efficiency ofLarixgmeliniito environmental change

QUAN Xiankui, WANG Chuankuan*

CenterforEcologicalResearch,NortheastForestryUniversity,Harbin150040,China

Abstract：Dahurian Larch (Larix gmelinii) is a dominant tree species in Eurasian boreal forests, and has a broad biogeographical range under divergent habitats. This makes this tree species ideal for investigating tree adaptation to environmental change. Leaf carbon use efficiency (CUEL) is closely associated with tree carbon metabolism, and tree growth and development. Furthermore, CUEL is sensitive to environmental change. In this study, we measured the CUEL of 30-year-old Dahurian larch trees from six provenances in a common garden at the Maoershan Forest Ecosystem Research Station (45°20′N, 127°30′E) in Northeast China for three years (2009—2011). The six provenances were located across the natural distribution range of the larch, spanning approximately 4° in latitude (48—52°N), 5℃ in mean annual temperature (-2.3—2.6℃), and 200mm in mean annual precipitation (425—622mm). The differences in aridity index (ΔAI, AI = mean annual evaporation/ mean annual precipitation) between the current sites and original locations of the seed sources were used as indices for environmental change gradients (i.e., six provenances were represented as six gradients of environmental change). Our goal was to explore the impacts of environmental changes on larch CUEL and the factors influencing the impacts. We found that CUEL decreased significantly with increasing ΔAI (P<0.05). The CUEL was correlated positively with leaf nitrogen concentration, leaf phosphorus concentration, leaf mass per area, and leaf chlorophyll concentration, but the trees with higher ΔAI values had greater slopes of these relationships. Furthermore, the CUEL was correlated positively with the mean annual precipitation of the seed source original locations (P=0.05), but negatively with the AI of these locations (P<0.01). The CUEL also tended to increase with increasing mean annual temperature and mean annual evaporation of the seed source original locations, but these relationships were not significant (P>0.05). Our results suggest that environmental changes drive the adaptive variability in CUEL of the larch, which is probably attributed to its genotypic adaptation to the environment of the seed source locations.

Key Words:Larix gmelinii; photosynthesis; carbon use efficiency; genotypic adaptation; Maoershan Forest Ecosystem Research Station; common garden experiment

全先奎,王傳寬.興安落葉松葉碳利用效率對環(huán)境變化的適應.生態(tài)學報,2016,36(11):3381- 3390.

Quan X K, Wang C K.Adaptation of leaf carbon use efficiency ofLarixgmeliniito environmental change.Acta Ecologica Sinica,2016,36(11):3381- 3390.