氣孔特征與葉片功能性狀之間關(guān)聯(lián)性沿海拔梯度的變化規(guī)律
——以長白山為例

王瑞麗, 于貴瑞, 何念鵬,*, 王秋鳳, 趙　寧, 徐志偉

1 中國科學(xué)院地理科學(xué)與資源研究所，生態(tài)系統(tǒng)網(wǎng)絡(luò)觀測與模擬重點實驗室，中國生態(tài)系統(tǒng)研究網(wǎng)絡(luò)(CERN)綜合研究中心，北京　100101 2 中國科學(xué)院大學(xué)，北京　100049

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氣孔特征與葉片功能性狀之間關(guān)聯(lián)性沿海拔梯度的變化規(guī)律
——以長白山為例

王瑞麗1,2, 于貴瑞1, 何念鵬1,*, 王秋鳳1, 趙寧1,2, 徐志偉1,2

1 中國科學(xué)院地理科學(xué)與資源研究所，生態(tài)系統(tǒng)網(wǎng)絡(luò)觀測與模擬重點實驗室，中國生態(tài)系統(tǒng)研究網(wǎng)絡(luò)(CERN)綜合研究中心，北京100101 2 中國科學(xué)院大學(xué)，北京100049

摘要:氣孔是陸生植物與外界環(huán)境進行水分和氣體交換的主要通道，控制著植物的光合作用和蒸騰過程。植物往往通過多種性狀的組合來適應(yīng)變化的環(huán)境，葉片功能性狀之間的緊密關(guān)系已經(jīng)在不同尺度得到證實。然而，植物氣孔特征與葉片其它功能性狀是否存在關(guān)聯(lián)性以及這種關(guān)聯(lián)性是否會受到環(huán)境變化梯度的影響仍鮮少報道。沿長白山北坡6個海拔梯度，測定了150種植物的氣孔特征和葉片功能性狀。結(jié)果發(fā)現(xiàn)，氣孔密度(SD)與比葉面積(SLA)負相關(guān)，與單位面積的葉氮含量(Narea)正相關(guān)；除了SLA和Narea外，氣孔長度(SL)與SLA、葉片厚度(LT)和單位質(zhì)量的葉氮含量(Nmass)均存在顯著的相關(guān)性(P<0.05)。然而，氣孔特征與葉片功能性狀的相關(guān)性只在部分海拔梯度存在。此外，發(fā)現(xiàn)SD與SL之間存在穩(wěn)定一致的負相關(guān)關(guān)系。這些結(jié)果表明，植物氣孔特征與葉片形態(tài)和化學(xué)特征對環(huán)境變化的適應(yīng)存在一定的協(xié)同變異性，但這種關(guān)系不具有普適性，主要與氣孔特征和葉片功能性狀的選擇壓力存在差異以及物種分布范圍相關(guān)。未來仍需要在更多物種和不同區(qū)域內(nèi)來驗證氣孔特征與植物功能性狀之間的關(guān)聯(lián)關(guān)系。

關(guān)鍵詞：氣孔密度; 氣孔長度; 協(xié)同變異; 葉片功能性狀; 海拔梯度

葉片氣孔是植物與外界環(huán)境交換水分和 CO2的主要通道，直接控制著植物的光合和蒸騰作用[1- 2]。因此，研究植物的氣孔特征對于理解植物和大氣之間的氣體交換以及植物對氣候變化的適應(yīng)具有重要作用。植物通過氣孔的打開和關(guān)閉對短時間環(huán)境變化做出快速反應(yīng)，而氣孔形態(tài)特征則是植物在進化過程中對外界環(huán)境長期適應(yīng)的結(jié)果[3- 4]。氣孔密度(SD)和氣孔大小是表征氣孔形態(tài)特征的兩個重要參數(shù)，并且二者之間存在穩(wěn)定的負相關(guān)關(guān)系[2, 5- 6]。

植物往往通過多種性狀的組合來適應(yīng)變化的環(huán)境[7- 8]，葉片功能性狀之間關(guān)系緊密[7- 9]。Wright等[8]在全球尺度上的研究結(jié)果表明，比葉面積(SLA)、光合作用能力、呼吸速率、葉片氮(N)和磷(P)含量之間正相關(guān)，而它們與葉壽命呈負相關(guān)。這些性狀共同組成了全球葉片經(jīng)濟學(xué)譜(leaf economic spectrum)，反映了植物采取不同的生態(tài)學(xué)策略來平衡葉片構(gòu)建成本的投入與收益[10- 11]。盡管氣孔在葉片功能中具有重要作用，但由于氣孔特征觀測數(shù)據(jù)不足，對氣孔特征和其他葉片功能性狀的關(guān)系知之甚少[12- 13]。已有研究證實氣孔特征與其他葉片功能性狀之間存在聯(lián)系，如SD的增加提高了葉片的光合速率[14]。Loranger和Shipley[12]發(fā)現(xiàn)SD隨SLA和葉綠素含量的增加而降低、隨葉片厚度(LT)增加而增加，并認為SD的種間變異可能是葉片經(jīng)濟學(xué)譜系的一部分。Zhang 等[15]的研究結(jié)果表明，兜蘭屬(Paphiopedilum)植物的葉脈密度與氣孔長度(SL)、SD顯著相關(guān)，氣孔和葉脈在發(fā)育和功能上是協(xié)同的。這些研究都表明氣孔特征與其他葉片功能性狀之間存在關(guān)聯(lián)性。然而，目前關(guān)于葉片氣孔特征與葉片功能性狀之間關(guān)系的研究只包括少數(shù)幾個物種或僅在小范圍內(nèi)進行，無法得知氣孔特征與葉片功能性狀的關(guān)系是否會受到不同環(huán)境的影響。

海拔梯度包含了溫度、濕度、光照和土壤等諸多環(huán)境因子的劇烈變化，使其成為研究植物對環(huán)境變化響應(yīng)的理想場所[16- 17]。為了研究氣孔特征與葉片功能性狀的關(guān)系在不同環(huán)境梯度下的變化，選擇具有明顯植被垂直分布的長白山北坡為研究地點，沿海拔梯度(結(jié)合植被類型)設(shè)置了6個調(diào)查樣點，分析了其常見物種的氣孔特征(SD和SL)與葉片的形態(tài)(SLA、葉片面積(LA)、LT)和化學(xué)特征(葉片N含量)，具體所要解決的科學(xué)問題包括：(1)氣孔特征與葉片功能性狀是否存在明顯的關(guān)聯(lián)關(guān)系？(2)如果上述關(guān)系存在，它們是否會在不同海拔梯度間存在差異？

1研究區(qū)概況

長白山(41°23′—42°36′N，126°55′—129°00′E)位于我國吉林省的東南部，為典型的大陸性溫帶季風(fēng)氣候。從山腳到山頂，年降水量變幅在630—1154 mm之間，年均溫度在-4.8—2. 9 ℃之間。山體下部和上部氣候和土壤條件的巨大差異，使長白山的植被垂直帶十分明顯，在長白山北坡，從山腳到山頂依次為落葉闊葉林、針闊混交林、針葉林、岳樺林和高山苔原帶。其中，500 m以下為落葉闊葉林，土壤為暗棕色森林土，主要樹種為蒙古櫟(Quercusmongolica)、山楊(Populusdavidiana)等；500—1100 m為針闊混交林，土壤多為暗棕色森林土，主要樹種有紅松(Pinuskoraiensis)、紫椴(Tiliaamurensis)、花曲柳(Fraxinusrhynchophylla)及多種槭樹等；1100—1800 m為針葉林帶，土壤為山地棕色針葉林土，主要樹種有紅松、云杉(Piceajezoensis)、冷杉(Abiesnephrolepis)、落葉松(Larixolgensis)等；1700—2000 m為岳樺(Betulaermanii)林帶，是針葉林帶和高山苔原帶之間的過渡林帶；海拔2000 m以上為高山苔原帶，土壤是在石塊石礫層上形成的山地苔原土，土層薄、有機質(zhì)分解慢，有泥炭化和潛育化現(xiàn)象。植被為矮小的灌木和和多年生草本、苔蘚及地衣，主要植物為牛皮杜鵑(Rhododendronchrysanthum)、篤斯越桔(Vacciniumjliginosum)和寬葉仙女木(Dryasoctopetala)等[18]。本文沿長白山北坡的海拔梯度設(shè)置了6個取樣地點，取樣地點的氣候和土壤理化性質(zhì)(0—10 cm土壤)見表1。

表1　沿長白山海拔高度6個取樣點的基本情況

年均溫和年降水量數(shù)據(jù)引自Shen等[18]；同列不同字母表示差異顯著(P<0.05)

2研究方法

2.1野外取樣

2012年7月沿長白山北坡選取6個海拔梯度作為研究地點，包括5種典型的植被類型(表1)。在每個垂直植被帶內(nèi)布設(shè)4個30 m × 40 m樣地，對樣地內(nèi)常見物種的葉片進行取樣，共選取了150個物種，隸屬于47科，105屬，部分出現(xiàn)在不同地點的相同物種進行了重復(fù)測定。在6個不同海拔上所取的物種數(shù)目具體見表2。對于喬木植物，每種植物選擇3—5個大小為樣方內(nèi)平均胸徑的個體，每個個體選取位于樹冠外圍、能最大程度地接收陽光照射、完全成熟、無病蟲害損壞的葉片20片；對于林下植被(包括灌木和草本)，選擇樣地內(nèi)常見植物，收集葉片10—20片。每個海拔梯度的4個樣地內(nèi)同一物種葉片形成混合樣品，裝入10號自封袋內(nèi)，帶回實驗室放入冰箱。同時，在每個樣地內(nèi)進行土壤樣品的采集。在去除土壤表面的枯枝落葉層后，利用內(nèi)徑6 cm的土鉆對0—10 cm的土層進行取樣，每個樣地內(nèi)隨機設(shè)置30個取樣點，除去根系和石礫后混合均勻。待土壤樣品風(fēng)干后全部過2 mm篩，利用元素分析儀(Elementar，Vario Max CN，Germany)測定土壤總碳和總氮含量。

表2　沿長白山不同海拔高度選取的不同植物生長型物種數(shù)目

括號內(nèi)為每一海拔內(nèi)不同生長型物種數(shù)目占總物種數(shù)目的百分比(%)

2.2室內(nèi)測定

(1)比葉面積SLA的測定隨機選取5—10個葉片，將葉片平鋪在坐標(biāo)紙上，用透明塑料板壓平，確保葉片完全伸張，用掃描儀進行掃描得到圖片，利用Photoshop CS軟件(Adobe Systems，San Jose，USA)計算葉面積LA。將掃描后的葉片放入紙信封內(nèi)，在80℃的烘箱內(nèi)烘干48 h，用萬分之一天平稱重。SLA(m2/kg)= LA(m2)/干重(kg)。

(2)葉片厚度LT的測定使用游標(biāo)卡尺測量(精確到0.01 mm)，隨機選取10片葉，同時避開葉脈，并盡量選擇葉片中心部位進行測量，每個個體在不同部位測量5次，最后取平均值為該個體葉片厚度。

(3)葉氮含量測定(Nmass和Narea)葉片放入80 ℃烘箱內(nèi)烘干至恒重，采用元素分析儀(Vario MAX CN Elemental Analyzer，Elementar，Germany)測定植物氮含量(Nmass，g/kg)。Narea(g/m2)= Nmass/SLA。

圖1　高山龍膽葉片表皮圖片F(xiàn)ig.1　Leaf epidermal image of G. algida

2.3數(shù)據(jù)分析

首先，對氣孔和葉片功能性狀的屬性值進行以10為底的對數(shù)轉(zhuǎn)換，使數(shù)據(jù)滿足標(biāo)準化正態(tài)分布，計算各性狀之間的Pearson 相關(guān)系數(shù)；其次，對不同海拔的植物氣孔和葉片功能性狀之間進一步做線性回歸，針對存在顯著關(guān)系的性狀關(guān)系采用標(biāo)準化主軸法(SMA，standardized major axis)來分析性狀關(guān)系在不同海拔梯度的差異，即利用方程y=bxa表示不同性狀之間的關(guān)系，線性轉(zhuǎn)換即為log (y) = log (b) +alog (x)，式中x和y代表不同的性狀，a為性狀關(guān)系的斜率(slope)，b為截距(elevation)。該分析由軟件(S)MATR Version 2.0[21]完成，對不同海拔之間線性關(guān)系的斜率進行異質(zhì)性測試[22]，并且在斜率同質(zhì)(homogeneity)時計算共同斜率，截距和斜率的差異利用多重比較檢驗。其他數(shù)據(jù)處理與分析在SPSS 13.0(SPSS Inc., Chicago, IL, USA, 2004)中完成。

3結(jié)果

3.1長白山植物葉片形態(tài)、化學(xué)和氣孔特征概況

長白山地區(qū)150個植物物種葉片形態(tài)、化學(xué)和氣孔特征的概況見圖2。葉片形態(tài)特征中，SLA、LA和LT的變化范圍分別為 2.75—84.05 m2/kg、13.15—33881.53 mm2和0.01—0.91 mm，平均值分別為33.58 m2/kg、3291.30 mm2和0.14 mm。葉片形態(tài)特征中存在較大的變異性，其中LA的變異最大(CV = 1.25)，SLA最小(CV = 0.51)(圖2)。

圖2　葉片氣孔、形態(tài)和化學(xué)特征的統(tǒng)計特征Fig.2　Statistical characteristics of leaf stomatal, morphological, and chemical traits in Changbai MountainN：物種數(shù)量Number；Max：最大值Maximum；Min：最小值Minimum；Mean：平均值；SE：標(biāo)準誤Standard error；CV：變異系數(shù)Coefficient of variation；Skewness：偏度

葉片氮含量Nmass和Narea的變化范圍分別為10.99—41.25 g/kg、0.38—4.05 g/m2，平均值為24.48 g/kg、1.07 g/m2，Narea的變異(CV = 0.58)大于Nmass(CV = 0.26)(圖2)。

葉片氣孔特征中，SD和SL的均值分別為155.91 個/mm2和34.51 μm，變化范圍為24.82—634.51 個/mm2和 11.83—80 μm，SD的變異程度(CV = 0.66))大于SL(CV = 0.39)(圖2)。

3.2氣孔特征與葉片形態(tài)、化學(xué)特征的關(guān)系

如表3所示，SD與葉片形態(tài)和化學(xué)特征的關(guān)系中，只有與SLA和Narea的關(guān)系達到了顯著水平(P<0.05)。其中，SD與SLA負相關(guān)，與Narea正相關(guān)。相比較而言，SL與葉片形態(tài)和養(yǎng)分特征之間的關(guān)系更加緊密。除了SLA和Narea外，SL與LA、LT和Nmass均存在顯著的相關(guān)性(P<0.05)。其中，SL與LT正相關(guān)，而與LA和Nmass之間為負相關(guān)。此外，SD和SL之間存在極顯著的負相關(guān)關(guān)系(P<0.01)。

表3　葉片形態(tài)、化學(xué)和氣孔特征之間的Pearson 相關(guān)系數(shù)

*，P<0.05；**，P<0.01;SLA：比葉面積Specific leaf area；LA：葉片面積Leaf area；LT：葉片厚度Leaf thickness；Nmass：單位質(zhì)量的葉氮含量Leaf nitrogen content on mass base；Narea：單位面積的葉氮含量Leaf nitrogen content on area base；SD：氣孔密度Stomatal density；SL：氣孔大小Stomatal length

3.3海拔梯度對氣孔特征與葉片功能性狀關(guān)聯(lián)性的影響

針對存在顯著關(guān)系的性狀(表3)，采用標(biāo)準化主軸法來分析性狀關(guān)系之間在不同海拔生境下是否存在一致性，結(jié)果發(fā)現(xiàn)氣孔特征與葉片形態(tài)、化學(xué)特征之間的關(guān)系會隨著環(huán)境的不同而發(fā)生變化，其關(guān)聯(lián)性只在部分海拔條件下達到了顯著水平(P<0.05)(圖3,圖4)。

如圖3所示，SD與SLA的負相關(guān)關(guān)系只在海拔2008 m處達到了顯著水平(圖3，P<0.05)，SD與Narea之間的正相關(guān)性僅在海拔753 m處達到了顯著水平(圖3，P<0.05)。

圖3　不同海拔下氣孔密度與比葉面積和葉氮含量的標(biāo)準化主軸回歸關(guān)系Fig.3　SMA regressions between SD and SLA and Narea across all species from different altitudes只列出顯著的回歸關(guān)系(P<0.05)

SL與LA和Nmass之間的關(guān)系均只在海拔1286 m處達到顯著水平(圖4，P<0.05)，而SL與LT在540、1286 m和1812 m處均達到了顯著水平(圖4，P<0.05)，并且1286 m處的斜率顯著高于540 m和1286 m處(圖4，P<0.05)。

圖4　不同海拔氣孔長度與葉面積、葉厚度和葉氮含量的標(biāo)準化主軸回歸關(guān)系Fig.4　SMA regressions between SL and LA, LT and Nmass across all species from different altitudes只列出顯著的回歸關(guān)系(P<0.05);*P<0.05

圖5　不同海拔氣孔密度與氣孔長度的標(biāo)準化主軸回歸關(guān)系Fig.5　SMA regressions between SD and SL across all species from different altitudes只列出顯著的回歸關(guān)系(P<0.05)；NS:P>0.05；*P<0.05

SD與SL之間存在穩(wěn)定的負相關(guān)關(guān)系，這種負相關(guān)關(guān)系在6個海拔梯度之間均存在(圖5)，并且斜率之間差異不顯著(SMA共同斜率為-1.42，P>0.05)，但截距在不同海拔地區(qū)存在顯著的差異(P<0.05)，其中753 m處的截距最大，2357 m處的截距最小。

4討論

4.1氣孔特征與葉片其他功能性狀的關(guān)系

葉片功能性狀在不同物種間存在較大差異，且易受到外部環(huán)境的影響，但多種葉片功能性狀之間關(guān)系緊密，植物往往通過性狀組合的動態(tài)變化來適應(yīng)所在環(huán)境[7- 8]，這些“特征綜合體”反映了植物對環(huán)境的適應(yīng)以及資源利用策略[7, 11, 23]。植物的氣孔和葉片結(jié)構(gòu)分別與植物的調(diào)節(jié)、貯存和維持功能相關(guān)[15]。以往的研究已證明，SD隨SLA和葉綠素含量的增加而降低、隨LT增加而異速增加[12]。與之類似，本研究中SD與SLA呈負相關(guān)關(guān)系，但我們沒有發(fā)現(xiàn)SD與LT、LA存在顯著的關(guān)系(表2)。Zhang等[15]也認為厚葉植物并不總是具有較多的氣孔，這主要是由于選擇壓力或限制因素不同，許多因素影響LT，而這些因素并不一定對SD有影響。與SD相比，SL與葉片形態(tài)和氮含量的關(guān)系更緊密，這可能是由于SD對環(huán)境變化比較敏感[15]，具有較高的變異性。

葉片功能性狀具有較大的環(huán)境可塑性[15]，如葉片大小的改變，能夠允許葉片適應(yīng)不同的光合條件下的蒸騰速率，保持水分供應(yīng)和蒸騰需求之間的有效平衡[24- 25]，但不是所有物種的葉片大小與SD都具有相關(guān)關(guān)系。Murphy等[24]對不同光環(huán)境下的4種木本植物的研究表明，只有Toonaciliata和Cenarrhenesnitida的SD與LA具有顯著的正相關(guān)關(guān)系(P<0.05)。SD或SL與葉片大小的關(guān)系較弱在溫帶落葉樹種中也有觀察到[26]，表明氣孔特征的變化并不一定與葉片大小成比例。單位面積的質(zhì)量較高(SLA低)、氮含量高的葉片能夠較好地儲存水分，干旱時期能夠保持更加穩(wěn)定的水分供應(yīng)[27- 28]。因此，SLA降低，Narea增加，是對高海拔地區(qū)生理干旱和低氮環(huán)境的一種適應(yīng)策略。同時，隨著海拔升高，灌木和草本植物逐漸從林下植被成為優(yōu)勢植物(表2)，CO2偏壓和光照環(huán)境的改變使得高海拔地區(qū)植物SD的增加[29]。因此，在本研究中，SD表現(xiàn)出與SLA負相關(guān)，而與Narea正相關(guān)。

本研究發(fā)現(xiàn)SD、SL與葉片形態(tài)和化學(xué)特征存在一定的協(xié)同變異關(guān)系，然而這種協(xié)同性并非在6個海拔梯度中都存在(圖3和圖4)，可能的原因包括：(1)選擇壓力不同。沿著海拔梯度植物功能性狀的分布受到了許多環(huán)境脅迫的共同影響，對葉片形態(tài)和化學(xué)特征具有影響的因素并不一定是決定氣孔特征變化的主要因子[15, 17]；(2)單個海拔梯度的葉片性狀值的變化范圍較小。有相同生態(tài)習(xí)性的植物類群通常有相似的葉片特征，可能會限制性狀之間關(guān)系的表達，如同一植物群落內(nèi)葉片壽命與葉片形態(tài)和生態(tài)特征的關(guān)系可能就不那么緊密[30]。但是，當(dāng)葉片壽命、SLA、葉N含量和凈光合速率等性狀的變化范圍較大時，這些特征之間的總體性的相關(guān)性規(guī)律就會表現(xiàn)出來[31]。

4.2SD與SL之間的權(quán)衡關(guān)系

SD和SL直接影響著植物的光合速率和蒸騰速率，調(diào)節(jié)氣孔的發(fā)育和運動使這兩個相互矛盾的需求達到最優(yōu)化是植物適應(yīng)環(huán)境的關(guān)鍵[3]。氣孔對葉片氣孔導(dǎo)度和蒸騰作用的調(diào)控作用，在短時間內(nèi)，是通過氣孔的開閉行為來實現(xiàn)的，反映了植物對生長環(huán)境的短期可塑性；在較長時間內(nèi)，則表現(xiàn)為氣孔形態(tài)、分布和數(shù)量的變化，這反映了植物氣孔自身的進化或生態(tài)適應(yīng)性[3- 4]。長白山垂直梯度中植物葉片的SD與SL之間存在著顯著穩(wěn)定的負相關(guān)關(guān)系，SL隨著SD增加呈線性減低(圖5，取對數(shù)后)，該研究結(jié)果與其他研究中多物種和不同地質(zhì)時間尺度的結(jié)果一致[2, 5- 6]。氣孔數(shù)量與大小之間的這種權(quán)衡關(guān)系，調(diào)控了植物氣孔形態(tài)特征對生長環(huán)境的短期可塑性與長期的適應(yīng)性進化[6]。同時，發(fā)現(xiàn)SD與SL的關(guān)系斜率在6個海拔梯度內(nèi)沒有顯著差異(P>0.05)，但截距之間存在顯著差異(P<0.05)，表明在SD一定時，生長在1286 m的植物具有最大的氣孔，而生長在2357 m的植物具有最小的氣孔。氣孔大小具有重要的生態(tài)學(xué)意義。與大氣孔相比，小氣孔具有較短的反應(yīng)時間，能夠快速打開和關(guān)閉來應(yīng)對環(huán)境變化。同時，小的氣孔往往與高的SD相連，這能夠快速增加葉片的氣孔導(dǎo)度，在適宜條件下最大化葉片之間的CO2擴散速率，當(dāng)環(huán)境不利時也能夠通過關(guān)閉氣孔來降低氣孔導(dǎo)度[5, 32]。高海拔地區(qū)(2357 m)生境惡劣，如低溫、大風(fēng)和高的UV-B輻射，小的氣孔有利于植物快速打開和關(guān)閉以快速應(yīng)對多變的環(huán)境條件；而生長在海拔1286 m的優(yōu)勢植物主要為針葉裸子植物(表2)，相對于被子植物，裸子植物往往具有較大的氣孔[33]。

環(huán)境脅迫驅(qū)動下的自然選擇使得植物傾向于以最小的水分散失來獲得最大的碳同化速率[5]。另一方面，植物也可通過調(diào)整自身生理特征和解剖結(jié)構(gòu)來適應(yīng)不同的生境條件。研究結(jié)果證明，處于不同生境條件下的植物會通過調(diào)整SD與SL之間的權(quán)衡關(guān)系來適應(yīng)其生存的環(huán)境條件。

5結(jié)論

(1) 長白山地區(qū)150個植物物種氣孔特征中，SD和SL的均值分別為155.91 stomata/mm2和34.51 μm；形態(tài)特征中，SLA、LA和LT的均值分別為33.58 m2/kg、3291.30 mm2和0.14 mm；葉片氮含量Nmass和Narea的平均值為24.48 g/kg、1.07 g/m2。

(2)SD與SLA負相關(guān)，與Narea正相關(guān)；除了SLA和Narea外，SL與LA、LT和Nmass均存在顯著的相關(guān)性(P<0.05)。其中，SL與LT正相關(guān)，而與LA和Nmass之間為負相關(guān)。

(3)氣孔特征與葉片形態(tài)、化學(xué)特征之間的關(guān)系會隨著環(huán)境的不同而發(fā)生變化，其關(guān)聯(lián)性只在部分海拔生境下達到了顯著水平(P<0.05)，表明氣孔特征與葉片形態(tài)、化學(xué)特征之間存在協(xié)同進化只是“一般性的”結(jié)論，而不是“廣泛”或“普適性”的，這仍需要在不同區(qū)域和更多物種內(nèi)來驗。

(4)SD與SL之間存在穩(wěn)定一致的負相關(guān)關(guān)系，植物通過調(diào)整SD和SL之間的權(quán)衡關(guān)系來適應(yīng)環(huán)境變化。

參考文獻(References):

[1]Taylor S H, Franks P J, Hulme S P, Spriggs E, Christin P A, Edwards E J, Woodward F I, Osborne C P. Photosynthetic pathway and ecological adaptation explain stomatal trait diversity amongst grasses. New Phytologist, 2012, 193(2): 387- 396.

[2]Franks P J, Beerling D J. Maximum leaf conductance driven by CO2effects on stomatal size and density over geologic time. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2009, 106(25): 10343- 10347.

[3]Casson S A, Hetherington A M. Environmental regulation of stomatal development. Current Opinion in Plant Biology, 2010, 13(1): 90- 95.

[4]Haworth M, Elliott-Kingston C, McElwain J C. Stomatal control as a driver of plant evolution. Journal of Experimental Botany, 2011, 62(8): 2419- 2423.

[5]Hetherington A M, Woodward F I. The role of stomata in sensing and driving environmental change. Nature, 2003, 424(6951): 901- 908.

[6]Franks P J, Drake P L, Beerling D J. Plasticity in maximum stomatal conductance constrained by negative correlation between stomatal size and density: an analysis usingEucalyptusglobulus. Plant, Cell & Environment, 2009, 32(12): 1737- 1748.

[7]Reich P B, Ellsworth D S, Walters M B, Vose J M, Gresham C, Volin J C, Bowman W D. Generality of leaf trait relationships: a test across six biomes. Ecology, 1999, 80(6): 1955- 1969.

[8]Wright I J, Reich P B, Westoby M, Ackerly D D, Baruch Z, Bongers F, Cavender-Bares J, Chapin T, Cornelissen J H C, Diemer M, Flexas J, Garnier E, Groom P K, Gulias J, Hikosaka K, Lamont B B, Lee T, Lee W, Lusk C, Midgley J J, Navas ML, Niinemets U, Oleksyn J, Osada N, Poorter H, Poot P, Prior L, Pyankov V I, Roumet C, Thomas S C, Tjoelker M G, Veneklaas E J, Villar R. The worldwide leaf economics spectrum. Nature, 2004, 428(6985): 821- 827.

[9]馮秋紅, 史作民, 董莉莉, 劉世榮. 南北樣帶溫帶區(qū)櫟屬樹種功能性狀間的關(guān)系及其對氣象因子的響應(yīng). 植物生態(tài)學(xué)報, 2010, 34(6): 619- 627.

[10]Donovan L A, Maherali H, Caruso C M, Huber H, de Kroon H. The evolution of the worldwide leaf economics spectrum. Trends in Ecology & Evolution, 2011, 26(2): 88- 95.

[11]Freschet G T, Cornelissen J H C, van Logtestijn R S P, Aerts R. Evidence of the ‘plant economics spectrum’ in a subarctic flora. Journal of Ecology, 2010, 98(2): 362- 373.

[12]Loranger J, Shipley B. Interspecific covariation between stomatal density and other functional leaf traits in a local flora. Botany, 2010, 88(1): 30- 38.

[13]Yang X X, Yang Y, Ji C J, Feng T, Shi Y, Lin L, Ma J J, He J S. Large-scale patterns of stomatal traits in Tibetan and Mongolian grassland species. Basic and Applied Ecology, 2014, 15(2): 122- 132.

[14]Tanaka Y, Sugano S S, Shimada T, Hara-Nishimura I. Enhancement of leaf photosynthetic capacity through increased stomatal density in Arabidopsis. New Phytologist, 2013, 198(3): 757- 764.

[15]Zhang S B, Guan Z J, Sun M, Zhang J J, Cao K F, Hu H. Evolutionary association of stomatal traits with leaf vein density inPaphiopedilum, Orchidaceae. Plos One, 2012, 7(6): e40080.

[16]K?rner C. The use of ‘a(chǎn)ltitude’ in ecological research. Trends in ecology and evolution, 2007, 22(11): 569- 574.

[17]宋璐璐, 樊江文, 吳紹洪. 植物葉片性狀沿海拔梯度變化研究進展. 地理科學(xué)進展, 2011, 30(11): 1431- 1439.

[18]Shen C C, Xiong J B, Zhang H Y, Feng Y Z, Lin X G, Li X Y, Liang W J, Chu H Y. Soil pH drives the spatial distribution of bacterial communities along elevation on Changbai Mountain. Soil Biology & Biochemistry, 2013, 57: 204- 211.

[19]Beaulieu J M, Leitch I J, Patel S, Pendharkar A, Knight C A. Genome size is a strong predictor of cell size and stomatal density in angiosperms. New Phytologist, 2008, 179(4): 975- 986.

[20]Miller-Rushing A J, Primack R B, Templer P H, Rathbone S, Mukunda S. Long-term relationships among atmospheric CO2, stomata, and intrinsic water use efficiency in individual trees. American Journal of Botany, 2009, 96(10): 1779- 1786.

[21]Falster D, Warton D, Wright I. SMATR: Standardised major axis tests and routines, ver 2.0. http://www.bio.mq.edu.au/ecology/SMATR/.

[22]Warton D I, Weber N C. Common slope tests for bivariate errors-in-variables models. Biometrical Journal, 2002, 44(2): 161- 174.

[23]Baraloto C, Paine C E T, Poorter L, Beauchene J, Bonal D, Domenach A M, Herault B, Patino S, Roggy J C, Chave J. Decoupled leaf and stem economics in rain forest trees. Ecology Letters, 2010, 13(11): 1338- 1347.

[24]Murphy M R C, Jordan G J, Brodribb T J. Differential leaf expansion can enable hydraulic acclimation to sun and shade. Plant,Cell & Environment, 2012, 35(8): 1407- 1418.

[25]Ashton P M S, Berlyn G P. Leaf adaptations of some shorea species to sun and shade. New Phytologist, 1992, 121(4): 587- 596.

[26]Sack L, Melcher P J, Liu W H, Middleton E, Pardee T. How strong is intracanopy leaf plasticity in temperate deciduous trees? American Journal of Botany, 2006, 93(6): 829- 839.

[27]Wang R Z, Huang W W, Chen L, Ma L N, Guo C Y, Liu X Q. Anatomical and physiological plasticity inLeymuschinensis(Poaceae) along large-scale longitudinal gradient in northeast China. Plos One, 2011, 6(11): e26209.

[28]Luo J X, Zang R G, Li C Y. Physiological and morphological variations ofPiceaasperatapopulations originating from different altitudes in the mountains of southwestern China. Forest Ecology and Management, 2006, 221(1/3): 285- 290.

[29]Wang R L, Yu G R, He N P, Wang Q F, Xia F C, Zhao N, Xu Z W, Ge J P. Elevation-related variation in leaf stomatal traits as a function of plant functional type: evidence from Changbai Mountain, China. Plos One, 2014, 9(12): e115395.

[30]Reich P B. Reconciling apparent discrepancies among studies relating life span, structure and function of leaves in contrasting plant life forms and climates: ‘the blind men and the elephant retold′. Functional Ecology, 1993, 7(6): 721- 725.

[31]Reich P B, Walters M B, Ellsworth D S. From tropics to tundra: global convergence in plant functioning. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 1997, 94(25): 13730- 13734.

[32]Drake P L, Froend R H, Franks P J. Smaller, faster stomata: scaling of stomatal size, rate of response, and stomatal conductance. Journal of Experimental Botany, 2013, 64(2): 495- 505.

[33]Lammertsma E I, de Boer H J, Dekker S C, Dilcher D L, Lotter A F, Wagner-Cremer F. Global CO2rise leads to reduced maximum stomatal conductance in Florida vegetation. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2011, 108(10): 4035- 4040.

Altitudinal variation in the covariation of stomatal traits with leaf functional traits in Changbai Mountain

WANG Ruili1,2, YU Guirui1, HE Nianpeng1,*, WANG Qiufeng1, ZHAO Ning1,2, XU Zhiwei1,2

1SynthesisResearchCenterofChineseEcosystemResearchNetwork,KeyLaboratoryofEcosystemNetworkObservationandModeling,InstituteofGeographicSciencesandNaturalResourcesResearch,ChineseAcademyofSciences,Beijing100101,China2UniversityofChineseAcademyofSciences,Beijing100049,China

Abstract：Stomata, small pores on the surfaces of plant leaves and stalks, act as turgor-operated valves to control gas (e.g. water vapor and carbon dioxide) exchange between plant tissues and the atmosphere. Stomata therefore play a major role in the regulation of water and carbon cycling. Generally, plants adapt to changing environments through the combination of multiple traits. The strong relationships between leaf morphological, chemical, and physiological traits have been documented within and across plant species, biomes, and even globally. Despite the importance of leaf stomata, little is known about interspecific covariation in stomatal traits and their relations with other leaf functional traits on a large scale, partly due to a lack of data on leaf stomata in most studies. In the present study, we measured stomatal and leaf functional traits, including stomatal density (SD), stomatal length (SL), specific leaf area (SLA), leaf area (LA), leaf thickness (LT), and nitrogen content (mass- and area-based, Nmassand Narea) of 150 plant species along an altitudinal gradient (540—2357 m) in Changbai Mountain, China. Our results showed that, for all species, the average values of SD and SL were 155.91 stomata/mm2 and 34.51 μm, respectively; the average values of SLA, LA, and LT were 33.58 m2/kg, 3291.30 mm2, and 0.14 mm, respectively; the mean values of Nmassand Nareawere 24.48 g/kg and 1.07 g/m2. There were significant relationships between stomatal traits and other leaf functional traits (P < 0.05). Specifically, SD was negatively correlated with SLA, and positively correlated with Narea(P < 0.05); SL was negatively correlated with LA and Nmass, and positively correlated with LT (all P < 0.05). Additionally, SL was negatively correlated with SD (P < 0.05). Standardized major axis (SMA) analysis showed that these significant relationships between stomatal traits and morphological and chemical traits of leaves differed among different altitudes. However, the strong relationship between SD and SL was observed at all altitudes. Furthermore, although no significant difference (P > 0.05) was found among these slopes of SD-SL relationships, the y-intercepts differed significantly (P < 0.05), in which the maximum occurred at 1286 m, and the minimum at 2357 m, indicating plants with larger stomata (higher SL) at any given SD occurred at 1286 m than those with smaller stomata (lower SL) at 2357 m. These findings suggest that there is a covariation between stomatal traits and leaf morphological and chemical traits. However, this may not be universal for all plants due to different stress responses between stomata and other leaf structures. Moreover, the narrow taxonomic range at each altitude may also restrict the expression of bivariate relationships. Future research needs to verify the relationships between stomatal traits and plant functional traits in more plant species from different areas. Finally, our findings highlight the trade-off between SD and SL, which regulates the short-term (plastic) and long-term (evolutionary) strategies in plant adaptation to the external environment. These data provide a basis for revealing adaptation strategies in plants, and help us predict their responses to future climate changes.

Key Words:stomatal density (SD); stomatal length; covariation; leaf functional trait; altitude

基金項目:國家自然科學(xué)基金重大項目(31290221); 中國科學(xué)院地理科學(xué)與資源研究所可楨杰出青年學(xué)者計劃(2013RC102)

收稿日期:2014- 11- 01; 網(wǎng)絡(luò)出版日期:2015- 08- 21

*通訊作者

Corresponding author.E-mail: henp@igsnrr.ac.cn

DOI:10.5846/stxb201411042162

王瑞麗, 于貴瑞, 何念鵬, 王秋鳳, 趙寧, 徐志偉.氣孔特征與葉片功能性狀之間關(guān)聯(lián)性沿海拔梯度的變化規(guī)律——以長白山為例.生態(tài)學(xué)報,2016,36(8):2175- 2184.

Wang R L, Yu G R, He N P, Wang Q F, Zhao N, Xu Z W.Altitudinal variation in the covariation of stomatal traits with leaf functional traits in Changbai Mountain.Acta Ecologica Sinica,2016,36(8):2175- 2184.