黃酮對運動大鼠脂肪代謝酶與ERRα表達的影響

黃　東，李躍林，卜　凱，黃　文，莫偉彬，2

(1.廣西師范大學(xué)體育學(xué)院，廣西桂林541006；2.藥用資源化學(xué)與藥物分子工程教育部重點實驗室，廣西桂林541004)

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黃酮對運動大鼠脂肪代謝酶與ERRα表達的影響

黃東1，李躍林1，卜凱1，黃文1，莫偉彬1，2

(1.廣西師范大學(xué)體育學(xué)院，廣西桂林541006；2.藥用資源化學(xué)與藥物分子工程教育部重點實驗室，廣西桂林541004)

摘要：為探討耐力訓(xùn)練對大鼠脂肪代謝酶、雌激素受體關(guān)聯(lián)受體α(ERRα) mRNA及蛋白表達與補充甘草黃酮的干預(yù)作用，選用SD雄性大鼠50只，每組10只，隨機分為安靜對照組(NC)、運動對照組(NE)、運動+補充甘草黃酮低(GFML，4 g·kg-1·d-1)、中(GFME，8 g·kg-1·d-1)、高(GFMH，12 g·kg-1·d-1)劑量組。對照組灌胃等量生理鹽水，6周的力竭訓(xùn)練后，宰殺大鼠。根據(jù)試劑盒的方法測定大鼠血清肝脂酶(HL)、脂蛋白酯酶(LPL)、載脂蛋白CⅡ(ApoCⅡ)和載脂蛋白CⅢ(ApoCⅢ)含量和骨骼肌ERRα mRNA及蛋白表達水平，結(jié)果發(fā)現(xiàn)：運動對照組HL含量低于安靜對照組(P<0.05)，GFM各組HL含量高于運動對照組(P<0.05或P<0.01)。LPL含量在NE組高于NC組(P<0.05)，GFM各組LPL含量高于安靜對照組和運動組。ApoCⅡ含量在運動對照組高于安靜對照組(P<0.05)，GFM各組ApoCⅡ含量與安靜對照組比較有顯著性差異(P<0.05或P<0.01)。運動對照組ApoCⅢ含量低于安靜對照組(P<0.05)，GFME組和GFMH組ApoCⅢ含量與安靜對照組比較有顯著性差異(P<0.05)。NE組大鼠脂肪組織ERRα mRNA及蛋白表達水平高于NC組(P<0.05)，在GFML、GFME和GFMH各組大鼠脂肪組織ERRα mRNA及蛋白表達都高于NC和NE組(P<0.05或P<0.01)。綜上可見，補充甘草黃酮能夠改善血脂代謝和調(diào)控酶水平在機體內(nèi)的相對穩(wěn)定性，從而防止脂代謝紊亂。

關(guān)鍵詞：甘草黃酮；力竭運動；脂肪代謝酶；雌激素受體關(guān)聯(lián)受體α

甘草(Licorice)是一種中草藥，具有味甘、性平和解毒等作用。隨著研究的不斷深入，人們發(fā)現(xiàn)甘草的藥效成份主要存在于黃酮類化合物和甘草甜素類化合物上[1-2]，其中甘草黃酮(glycyrrhiza flavonoids， GF)屬于黃酮類化合物的一種，對機體具有抗自由基能力、保護機體各器官系統(tǒng)(肝臟、心肌、胃組織等)、抗腫瘤、抗炎和降血糖等作用[3]。筆者前期研究發(fā)現(xiàn)[4-5]，甘草黃酮對力竭性運動大鼠具有抗自由基能力、減輕脂質(zhì)過氧化的反應(yīng)、提高大鼠體內(nèi)糖的儲備、維持血糖濃度穩(wěn)定、保護肝細胞和下調(diào)脂肪組織視黃醇結(jié)合蛋白4(RBP4)等作用。本研究通過運動前補充不同劑量的甘草黃酮對力竭性運動大鼠脂肪代謝酶及雌激素受體關(guān)聯(lián)受體α(estrogen-related receptor α，ERRα) mRNA及蛋白表達，來觀察其對機體能量代謝的作用，為進一步深入研究甘草黃酮提供實驗支持和理論依據(jù)。

1材料

1.1動物

SD雄性健康大鼠50只，大鼠的平均體質(zhì)量(200.2±10.2) g，由廣西醫(yī)科大學(xué)(廣西實驗動物中心)動物房提供(SPF級，生產(chǎn)許可證SCXK桂2014-0002)。動物室溫度(23±5) ℃，相對濕度45%～70%，以基礎(chǔ)飼料飼養(yǎng)，自由飲水和攝食。

1.2藥物與試劑

實驗藥物材料為甘草黃酮提取物，主要由西安通澤生物科技有限公司提供，純度達到95.8%；測定血清用的肝脂酶試劑盒(HL)、脂蛋白酯酶試劑盒(LPL)均為南京建成生物工程研究所產(chǎn)品；載脂蛋白CⅡ試劑盒(ApoCⅡ)、載脂蛋白CⅢ試劑盒(ApoCⅢ)均為上海源葉生物科技有限公司產(chǎn)品；測定脂肪組織ERRα mRNA表達試劑盒(美國ABI公司生產(chǎn))；Trizol試劑盒、100 bp DNA Marker和6RNA Loading Buffer均為上海生工生物工程股份有限公司產(chǎn)品；β-actin和ERRα抗體為鼠單抗(一抗體)、羊抗鼠IgG-Biotin(二抗體)、BCA Protein Assay Kit蛋白定量試劑盒、PVDF膜和考馬斯亮藍均為武漢博士德生物工程有限公司產(chǎn)品。

1.3儀器

ZH-PT型動物跑臺(正華，淮北正華生物儀器設(shè)備有限公司)，6331型PCR儀(德國Eppendorf公司)，DYY-6C型電泳儀(北京六一儀器廠)，K241R型離心機(英國森特恩 Centurion公司)，Keta M型化學(xué)發(fā)光系統(tǒng)(美國威泰克Wealtec公司)，凝膠成像分析系統(tǒng)(Dolphin-Doc，美國威泰克Wealtec公司)，恒溫搖床(HT-3112A，上海赫田科學(xué)儀器有限公司)，紫外可見分光光度計(UV-1800A，北京美析儀器)。

2方法

2.1分組與給藥量

將大鼠隨機分為5組：安靜對照組(NC)，運動對照組(NE)，運動+灌胃甘草黃酮低劑量組(GFML)、中劑量組(GFME)和高劑量組(GFMH)，劑量分別為4、 8、12 g·kg-1·d-1(相當(dāng)于成人推薦劑量的5、10、30倍)，灌胃體積為5 mL·kg-1，對照組灌胃用等量生理鹽水，各組大鼠均在運動前半小時給藥，給藥6周，1次/d，直到實驗結(jié)束。

2.2動物模型與取材

大鼠進行適應(yīng)性運動1周后(跑臺坡度為0(°)，速度為15 m/min，訓(xùn)練時間為30 min/d)，接著進行為期6周的力竭運動訓(xùn)練。訓(xùn)練模型按Bedford[6]和參考文獻[7]進行設(shè)計并略加調(diào)整：大鼠運動速度為19.3 m/min(相當(dāng)于76%的VO2max)， 跑臺坡度為5(°)，每天訓(xùn)練1次，每次訓(xùn)練的時間不少于60 min，6 d/周，對于短時間內(nèi)力竭的大鼠，休息5 min 后再進行力竭訓(xùn)練，使訓(xùn)練時間在60 min以上。力竭標(biāo)準(zhǔn)：大鼠在跑臺上不能正常運動，四肢無力、呼吸加深、腹臥位并且受到刺激和驅(qū)趕后無反應(yīng)。訓(xùn)練結(jié)束后，取材大鼠禁食12 h以上，于次日8時經(jīng)200 g/L烏拉坦溶液(3 mL/kg)麻醉，取血液5 mL于試管中，并經(jīng)4 000 r/min轉(zhuǎn)速離心15 min，分離血清后于冰箱中保存；迅速取出大鼠脂肪組織(股四頭肌)并稱量，用預(yù)冷生理鹽水清洗，濾紙吸干，包裹后放入-80 ℃冰箱中待測。各個指標(biāo)的測定方法嚴格按試劑盒提供的

表1　引物序列與擴增長度

步驟進行。

2.3脂肪組織(股四頭肌)ERRα mRNA表達檢測

2.3.1大鼠ERRα與β-actin基因引物

基因引物由上海生工設(shè)計合成，見表1。

2.3.2ERRα mRNA表達水平

根據(jù)前期研究[8]方法檢測ERRα mRNA表達。首先，取150 mg股四頭肌組織進行勻漿，采用Trizol原理提取脂肪組織RNA含量，經(jīng)紫外可見分光光度計(波長在260 mm和280 mm)的吸光度檢測RNA純度和濃度，其比值均在1.8～2.0，說明RNA的純度較好。然后取10 μL RNA根據(jù)RT-PCR試劑盒說明書轉(zhuǎn)錄為cDNA(RT反應(yīng))，反應(yīng)體系為：常溫反應(yīng)15 min，42 ℃、50 min，95 ℃、5 min，4 ℃、10 min；取5 μL cDNA作為PCR反應(yīng)模板進行ERRα 擴增反應(yīng)，PCR反應(yīng)體系為：95 ℃、5 min，95 ℃、30 s，58 ℃退火30 s，72℃延伸30 s，28次循環(huán)，最后72 ℃延伸5 min停止反應(yīng)；取10 μL PCR擴增產(chǎn)物在15 g/L的瓊脂糖凝膠板進行電泳(105 V、65 min)，電泳結(jié)果經(jīng)Dolphin-Doc凝膠成像系統(tǒng)分析灰度值，其比值采用ERRα/β-actin表示。

2.4Western Blot 法檢測脂肪組織ERRα 蛋白

取150 mg股四頭肌組織，經(jīng)剪碎后液氮研磨，加組織裂解液充分裂解后傾入離心管中，冷凍離心機離心(4 ℃、15 000 r/min、15 min)；取上清液轉(zhuǎn)入EP管中，BCA法進行蛋白濃度定量。采用SDS-PAGE(SDS-聚丙烯酰胺凝膠)電泳[8]，轉(zhuǎn)膜(電流14 V、 100 mA、轉(zhuǎn)印2 h)、封閉過夜后轉(zhuǎn)入PVDF膜上。加β-actin和ERRα抗體(1∶500) 4 ℃孵育過夜。加羊抗鼠IgG-Biotin(1∶1 000)孵育50 min，經(jīng)PBST 洗膜后，加ECL化學(xué)發(fā)光底物于膜上，5 min后置于轉(zhuǎn)移膜上進行曝光、顯影、定影，采用凝膠成像系統(tǒng)對ERRα與β-actin蛋白條帶進行灰度掃描并用比值表示。

2.5統(tǒng)計學(xué)處理

3結(jié)果

3.1力竭運動訓(xùn)練大鼠HL、LPL、ApoCⅡ和ApoCⅢ含量的變化

力竭運動訓(xùn)練引起大鼠HL、LPL、ApoCⅡ和ApoCⅢ含量產(chǎn)生不同程度的變化，HL含量在NE組低于NC組(P<0.05)，GFM各組HL含量高于NE組(P<0.05或P<0.01)。LPL含量在NE組高于NC組(P<0.05)，GFM各組LPL含量高于NC組和NE組，其中GFML和 GFME組LPL含量與NC組比較有顯著性差異(P<0.05)，GFMH組LPL含量與NC組和NE組比較有極其顯著性差異(P<0.01)。ApoCⅡ含量在NE組高于NC組(P<0.05)，GFM各組ApoCⅡ含量高于NC組，其中GFML組ApoCⅡ含量與NC組比較有顯著性差異(P<0.05)，GFME組和 GFMH組ApoCⅡ含量與NC組比較有極其顯著性差異(P<0.01)。ApoCⅢ含量在NE組低于NC組(P<0.05)，GFM各組ApoCⅢ含量高于NE組但低于NC組，其中GFME組和 GFMH組ApoCⅢ含量與NE組比較有顯著性差異(P<0.05)，見表2。

表2　各組大鼠血清HL、LPL、ApoCⅡ和ApoCⅢ含量的比較

注：與安靜對照組比較①表示P<0.05，②表示P<0.01；與運動對照組比較③表示P<0.05，④表示P<0.01。

3.2力竭運動訓(xùn)練大鼠脂肪組織ERRα mRNA表達的變化

力竭運動訓(xùn)練引起大鼠脂肪組織ERRα mRNA表達水平發(fā)生不同程度的變化，NE組大鼠脂肪組織ERRα mRNA表達水平高于NC組(P<0.05)，在GFML、GFME和GFMH各組大鼠脂肪組織ERRα mRNA表達水平都高于NC和NE組，但與NC組比較具有極其顯著性差異(P<0.01)，與NE組比較無顯著性差異(P>0.05)，詳見圖1、表3。

NC：安靜對照組；NE：運動對照組；GFML：運動+低劑量甘草黃酮4 g·kg-1組；GFME：運動+中劑量甘草黃酮8 g·kg-1組；GFMH：運動+高劑量甘草黃酮12 g·kg-1組。圖1　各組大鼠脂肪ERRα mRNA產(chǎn)物電泳圖Fig.1　Electrophoresis of ERRα mRNA product in adipose tissue of rats in each group

組別劑量/(g·kg-1)ERRαmRNA/β-actinERRα蛋白/β-actin安靜對照-0.93±0.160.91±0.17運動對照-1.72±0.11①1.43±0.12①運動+甘草黃酮(低)41.74±0.18②1.44±0.15①運動+甘草黃酮(中)81.89±0.13②1.86±0.11②③運動+甘草黃酮(高)121.93±0.10②1.87±0.19②③

注：與安靜對照組比較①表示P<0.05，②表示P<0.01；與運動對照組比較③表示P<0.05，④表示P<0.01。

3.3力竭運動訓(xùn)練大鼠脂肪組織ERRα蛋白表達的變化

力竭運動訓(xùn)練引起大鼠脂肪組織ERRα蛋白發(fā)生不同程度的變化，NE組ERRα蛋白表達高于NC組(P<0.05)；在GFML、GFME和GFMH各組大鼠脂肪組織ERRα蛋白表達都高于NC和NE組，其中GFML組與NC組比較有顯著性差異(P<0.05)；GFME和GFMH組與NC組比較具有極其顯著性差異(P<0.01)，與NE組比較有顯著性差異(P>0.05)；見圖2、表3。

NC：安靜對照組；NE：運動對照組；GFML：運動+低劑量甘草黃酮4 g·kg-1組；GFME：運動+中劑量甘草黃酮8 g·kg-1組；GFMH：運動+高劑量甘草黃酮12 g·kg-1組。圖2　各組大鼠脂肪ERRα蛋白表達Fig.2　The expression of ERRα protein in rats of each group

4討論

4.1運動訓(xùn)練對大鼠HL、LPL、ApoCⅡ和ApoCⅢ含量的影響

肝脂酶(hepatic lipase， HL)和脂蛋白酯酶 (lipoprotein lipase， LPL)是機體內(nèi)的脂酶，同屬于脂酶家族。HL具有水解甘油三酯、磷酯和清除乳糜微粒等功能。LPL存在于脂肪、心肌和骨骼肌等細胞中，能夠水解血漿乳糜微粒和極低密度脂蛋白中的甘油三酯和參與轉(zhuǎn)換磷脂的作用[9]。載脂蛋白CⅡ(ApoCⅡ)和載脂蛋白CⅢ(ApoCⅢ)具有調(diào)節(jié)脂蛋白代謝酶的生物學(xué)功能[10]。Totsuka等[11]研究發(fā)現(xiàn)，ApoCⅡ在脂肪代謝中是LPL重要的激活劑，而ApoCⅢ則是抑制LPL對甘油三酯的酯解和肝臟中HL的活性，從而減弱了肝臟對富甘油三酯的攝取。因此，HL、LPL、ApoCⅡ和ApoCⅢ在運動中一旦發(fā)生變異將會引起其生理功能的異常。路瑛麗等[12]研究發(fā)現(xiàn)，大鼠通過低氧訓(xùn)練后HL含量降低，LPL含量提高，提示低氧訓(xùn)練能夠改善血脂代謝。亢建國等[13]研究發(fā)現(xiàn)，大鼠運動訓(xùn)練后補充靈芝多糖HL含量降低，LPL含量提高。本研究發(fā)現(xiàn)，運動對照組大鼠HL含量低于安靜對照組，LPL含量在運動對照組高于安靜對照組，而補充不同劑量的甘草黃酮后，HL含量與運動對照組比較有所提高，而LPL含量高于安靜對照組和運動對照組，這與郭英杰等[14]研究相一致，提示力竭運動訓(xùn)練和補充甘草黃酮能夠改善血脂代謝和調(diào)控酶水平，從而防止脂代謝紊亂。本研究還發(fā)現(xiàn)，力竭訓(xùn)練后大鼠ApoCⅡ含量高于安靜對照組，ApoCⅢ含量明顯低于安靜對照組；而通過補充不同劑量的甘草黃酮后，ApoCⅡ的含量明顯高于安靜對照組，在中劑量組和高劑量組同樣高于運動對照組，而ApoCⅢ含量則高于運動對照組但低于安靜組。本研究結(jié)果提示：力竭運動后能夠使大鼠血清ApoCⅡ含量與LPL活性的提高和ApoCⅢ含量的降低；而通過補充不同劑量的甘草黃酮則有利于改善脂肪代謝的紊亂，防止高脂血癥，但其機制還有待深入研究。

4.2運動訓(xùn)練對大鼠ERRα mRNA及蛋白表達的影響

ERRα是最早被發(fā)現(xiàn)的孤兒核受體，屬ERR家族成員(ERRα、ERRβ和ERRγ)之一，主要分布于骨骼肌、心肌、肝和腎等組織中，對調(diào)節(jié)機體內(nèi)的能量代謝和能量轉(zhuǎn)換的信號應(yīng)答具有重要的作用[15]。Cartoni等[16]研究發(fā)現(xiàn)，長距離的自行車運動后，致使運動員ERRα mRNA水平顯著升高。石越丹等[17]和姬衛(wèi)秀等[18]研究發(fā)現(xiàn)，不同的時間耐力訓(xùn)練引起小鼠骨骼肌ERRα mRNA及蛋白的表達水平顯著升高。本研究發(fā)現(xiàn)，力竭訓(xùn)練引起大鼠脂肪組織ERRα mRNA及蛋白表達水平高于安靜對照組。這與Maret等[19]研究結(jié)果相一致，提示耐力訓(xùn)練可能提高了ERRα mRNA及蛋白表達在機體內(nèi)的相對穩(wěn)定性。通過補充不同劑量的甘草黃酮后ERRα mRNA及蛋白的表達水平都高于安靜對照組和運動對照組，并且在高劑量組時ERRα mRNA及蛋白的表達水平達到峰值。這可能與甘草黃酮調(diào)節(jié)機體內(nèi)能量代謝的轉(zhuǎn)換和脂肪氧化供能的作用有關(guān)，提示甘草黃酮具有調(diào)節(jié)機體內(nèi)酶的代謝，防止脂代謝紊亂的作用，但其機制還有待深入研究。

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(責(zé)任編輯馬殷華)

Effects of Glycyrrhiza Flavonoids on Lipid Metabolism Enzyme and Expression of ERRα mRNA and Protein of Exhaustive Rats

HUANG Dong1， LI Yuelin1， BU Kai1， HUANG Wen1， MO Weibin1，2

(1. Sport School of Guangxi Normal University， Guilin Guangxi 541006， China；2. State Key Laboratory Cultivation Base for the Chemistry and Molecular Engineering of Medicinal Resources，Ministry of Science and Technology of China， Guilin Guangxi 541004， China)

Abstract:In order to explore the intervention effect of endurance training of fat Rats on the lipid metabolism enzyme, Expression of ERRa mRNA and Protein and the complementary licorice flavonoids. Fifty healty male Sprague-Dawley rats were Randomly chosen for groups, each consisting of 10 rats: the quiet control group(NC), the exercise group(NE), the administration of licoflavone in low dose exercising group (GFML, 4 g·kg-1·d-1), the administration of licoflavone in middle dose exercising group (GFME, 8 g·kg-1·d-1) and the administration of licoflavone in high dose exercising group (GFMH,12 g·kg-1·d-1). After the rats in control group were administrated of pure physiological saline at the same dose, the rats were killed after 6-week training. According to the kit method of determination of on lipid metabolism enzyme (HL, LPL, ApoCⅡand ApoCⅢ)in serum of rats and Expression of ERRa mRNA and Protein and The HL content in the quiet control group is lower than that of the exercise group ((P<0.05), The content of HL in GFM was higher than that of in the exercise group((P<0.05). The content of LPL was higher than that of the quiet control group (P<0.05), The content of LPL in GFM was higher than that of the quiet control group and the exercise group. The content of ApoCⅡin the exercise group was higher than that of the quiet control(P<0.05), The content of ApoCⅡin GFM, compared with the quiet control group is significantly different (P<0.05 or P<0.01), The content of ApoCⅢ is lower than that of the quiet control group(P<0.05), which means there are significantly different between GFME and GFMH and the quiet control group (P<0.05).The Adipose tissue Expression of ERR mRNA and Protein in NE was higher than that of the NC (P<0.05). The Adipose tissue Expression of ERR mRNA and Protein was higher than that of the NC and NE (P<0.05 or P<0.01). Supplement of glycyrrhiza flavonoids can improve blood lipid metabolism and regulate enzyme levels in the body of relative stability so as to prevent lipid metabolic disorder.

Keywords:licoflavone； exhaustive exercise； ipid metabolism enzyme； ERRα

中圖分類號：R285.5

文獻標(biāo)志碼：A

文章編號：1001-6600(2016)01-0168-06

基金項目：國家自然科學(xué)基金資助項目(31460232，21562006)；廣西高校科研項目(YB2014384)；“藥用資源化學(xué)與藥物分子工程教育部重點實驗室”開放課題 (CMEMR2012-B04)；廣西研究生創(chuàng)新項目(YCSW2015084)

收稿日期：2015-10-08

doi:10.16088/j.issn.1001-6600.2016.01.027

通信聯(lián)系人：莫偉彬(1979—)，男，廣西桂平人，廣西師范大學(xué)教師。E-mail： mogaol@163.com