長(zhǎng)鏈非編碼RNA調(diào)控植物生長(zhǎng)發(fā)育與逆境脅迫響應(yīng)研究進(jìn)展

李春梅，萬小榮，關(guān)子盈，賴曉鳳，羅凱晴，劉 凱

(仲愷農(nóng)業(yè)工程學(xué)院 農(nóng)業(yè)與生物學(xué)院，廣州市特色作物種質(zhì)資源研究與利用重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，廣東 廣州 510225)

隨著高通量測(cè)序技術(shù)的發(fā)展，大量的非編碼RNA在不同物種中被鑒定，主要包括短鏈小RNA(short-sequence small RNA)和長(zhǎng)鏈非編碼RNA(long non-coding RNA，lncRNA)。其中，短鏈非編碼RNA(small non-coding RNA， microRNA)和小干擾RNA(small interfering RNA， siRNA)的功能研究較多且作用機(jī)制已非常清楚，而lncRNAs的功能直到近年才為人所知。lncRNAs是一類轉(zhuǎn)錄本長(zhǎng)度大于200 nt的非編碼RNA，具有細(xì)胞或組織特異性。隨著核糖體測(cè)序、質(zhì)譜等技術(shù)的發(fā)展，也有研究表明，某些lncRNAs能夠編碼少于100個(gè)氨基酸的小肽或蛋白。與mRNA相比，lncRNAs的表達(dá)量及其序列保守性均較低。大多數(shù)lncRNAs由RNA Pol Ⅱ轉(zhuǎn)錄，少數(shù)由PolⅠ、PolⅢ、Pol Ⅳ 和Pol Ⅴ 轉(zhuǎn)錄。根據(jù)lncRNA在基因組上的來源，通?？蓪ncRNAs分為4類：來源于基因間區(qū)的基因間lncRNA(intergenic lncRNA，lincRNA)、來源于蛋白編碼基因內(nèi)含子區(qū)域的內(nèi)含子lncRNA(intronic lncRNA，incRNA)、來源于蛋白編碼基因反義鏈的天然反義lncRNA(natural antisense lncRNA，NAT)、來源于包含蛋白編碼基因外顯子區(qū)域的正義lncRNA(sense lncRNA)。

真核基因組包含成千上萬個(gè)lncRNAs，在各種生物學(xué)過程中發(fā)揮重要作用。目前，lncRNAs的功能與作用機(jī)制研究主要集中在人、小鼠等哺乳動(dòng)物中，如lncRNAs在胚胎干細(xì)胞維持、器官發(fā)育和癌癥進(jìn)展中發(fā)揮重要作用。隨著哺乳動(dòng)物lncRNAs的功能逐漸被揭示，植物中l(wèi)ncRNAs的功能也開始受到廣泛關(guān)注。植物中雖然已經(jīng)鑒定出大量lncRNAs，但僅小部分lncRNAs的功能和作用機(jī)制被闡釋，絕大多數(shù)lncRNAs的功能和機(jī)制還有待進(jìn)一步探索。目前，擬南芥()、水稻()、番茄()等模式植物有較多l(xiāng)ncRNAs功能得到驗(yàn)證(表1)。本文從植物生發(fā)育、生殖、應(yīng)對(duì)外界脅迫與抗病免疫等方面總結(jié)了已進(jìn)行功能驗(yàn)證的植物lncRNAs，根據(jù)lncRNAs在基因組上的來源，分類討論了不同來源lncRNAs的作用機(jī)制，為深入挖掘植物lncRNAs，探究其功能與作用機(jī)制提供參考。

表1 LncRNAs在植物中的功能與作用機(jī)制

續(xù)表1 Continued Table 1

續(xù)表1 Continued Table 1

1 LncRNAs與植物生長(zhǎng)發(fā)育、生殖

1.1 調(diào)控植物生長(zhǎng)發(fā)育

植物生長(zhǎng)發(fā)育受外在環(huán)境因素和內(nèi)在基因共同調(diào)控，目前研究主要關(guān)注的是編碼蛋白基因?qū)χ参锷L(zhǎng)發(fā)育的調(diào)控。近年來，隨著測(cè)序技術(shù)的發(fā)展，lncRNAs對(duì)植物生長(zhǎng)發(fā)育調(diào)控的研究不斷增加，揭示了其在調(diào)控植物生命活動(dòng)過程中發(fā)揮的重要作用。-4來源于擬南芥中調(diào)控花器官形成的()基因，-4干擾植株的葉片卷曲，花瓣和萼片發(fā)育受到抑制，表明該lncRNA參與調(diào)控葉片發(fā)育。水稻lncRNA()來源于轉(zhuǎn)錄因子60，干擾植株表型與Os60過表達(dá)植株表型相似，表現(xiàn)為葉片發(fā)育不平展。

1.2 調(diào)控植物開花

植物開花時(shí)間是植物適應(yīng)環(huán)境光照變化的結(jié)果。(flowering locus C)是抑制開花的一個(gè)關(guān)鍵調(diào)節(jié)因子，(COLD ASSISTED INTRONIC NONCODING RNA)、(cold induced long antisense intragenic RNA)、(cold of winter-induced noncoding RNA from the promoter)均為來自的lncRNAs，上述lncRNAs的干擾植株開花均延遲。4(MADS AFFECTING FLOWERING4)是另一個(gè)開花抑制基因，是來自于4的lncRNA，干擾或敲低植株開花均延遲；此外，作物中也有l(wèi)ncRNAs調(diào)控開花的報(bào)道。水稻-(early flowering-completely dominant)是通過圖位克隆得到的一個(gè)控制開花的lncRNA，該lncRNA從促進(jìn)開花的Os1基因的反義鏈轉(zhuǎn)錄而來；小麥()lncRNA(1 alternative splicing)來源于促進(jìn)開花的春化基因1(vernalization gene)中的一個(gè)轉(zhuǎn)錄本，其過表達(dá)植株開花早于野生型。

1.3 調(diào)控植物育性

育性是作物穩(wěn)產(chǎn)的關(guān)鍵因素，育性研究對(duì)育種中不育系的培育有重要意義。LncRNAs除了調(diào)控開花以外，還參與調(diào)控植物育性。水稻光敏不育系農(nóng)墾58S中2個(gè)lincRNAs，(long-day-specific male-fertility-associated RNA)和1(photoperiod-sensitive male sterility 1)，均發(fā)生了單堿基突變，造成農(nóng)墾58S在長(zhǎng)日照條件下不可育。過表達(dá)后，不育系農(nóng)墾58S的育性恢復(fù)正常。水稻另一個(gè)育性調(diào)控lncRNA_057324()在幼穗和雌蕊中表達(dá)較高，其T-DNA插入突變體育性降低。最新研究表明，通過結(jié)合解旋酶家族蛋白質(zhì)HeFP，抑制微管蛋白的功能，從而抑制胚乳發(fā)育，授粉后，的表達(dá)降低。此外，十字花科作物蕪菁()中也發(fā)現(xiàn)了調(diào)控育性的lncRNA-160-1/2，其過表達(dá)植株花粉育性降低。

1.4 調(diào)控植物種子活力和果實(shí)成熟

種子萌發(fā)是指種子打破休眠進(jìn)入新的生長(zhǎng)周期，對(duì)保證植物的順利繁衍有重要意義。1(DELAY OF GERMINATION 1)是一個(gè)特異抑制種子萌發(fā)的編碼蛋白基因，其反義轉(zhuǎn)錄本lncRNA1可通過抑制1的表達(dá)從而打破種子休眠；甘藍(lán)()lncRNA8與擬南芥響應(yīng)低氧脅迫的lncRNA8同源，擬南芥中過表達(dá)8后，高脫落酸濃度下種子萌發(fā)較野生型快。果實(shí)成熟過程涉及顏色、風(fēng)味物質(zhì)等的變化，番茄1459的表達(dá)隨著果實(shí)的成熟而上調(diào)，沉默或敲除該基因后，果實(shí)成熟延遲，進(jìn)一步研究證實(shí)1459能通過調(diào)控類胡蘿卜素的合成進(jìn)而調(diào)控果實(shí)成熟。

2 LncRNAs與植物應(yīng)對(duì)外界脅迫

2.1 調(diào)控植物應(yīng)對(duì)非生物脅迫

非生物脅迫，例如磷脅迫、鹽脅迫、干旱脅迫等對(duì)于植物的生長(zhǎng)發(fā)育影響較大，植物通常需要付出生長(zhǎng)和產(chǎn)量的代價(jià)來應(yīng)對(duì)非生物脅迫。植物中已鑒定出許多響應(yīng)非生物脅迫的lncRNAs，但只有小部分的功能被驗(yàn)證，絕大多數(shù)功能仍不清楚。植物lncRNAs最早被報(bào)道參與調(diào)控植物磷的代謝。擬南芥4、1 (INDUCED BY PHOSPHATE STAR-VATION1)、蒺藜苜蓿()41、1(phosphate deficiency-induced LncRNA 1)基因具有23個(gè)保守核苷酸，但沒有保守的ORF，屬于不編碼蛋白質(zhì)的lncRNAs，上述lncRNAs均能夠與調(diào)控磷穩(wěn)態(tài)的2(Phosphate2)基因競(jìng)爭(zhēng)結(jié)合miR399，緩解miR399對(duì)靶基因2的抑制作用，進(jìn)而調(diào)節(jié)磷穩(wěn)態(tài)。蒺藜苜蓿2和3是受低磷誘導(dǎo)的lncRNAs，其與磷轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白基因部分序列互補(bǔ)進(jìn)而抑制其表達(dá)。LncRNA536能夠響應(yīng)低磷和鹽脅迫，高濃度鹽脅迫條件下，536過表達(dá)植株的根系較野生型更發(fā)達(dá)。(drought induced lncRNA)是受鹽和干旱脅迫誘導(dǎo)的lncRNA，過表達(dá)植株的耐旱和鹽脅迫能力顯著增強(qiáng)。1(C-repeat/dehydration-responsive element binding factors)是響應(yīng)低溫脅迫的基因，lncRNA位于1的鄰近區(qū)域，能抑制1的轉(zhuǎn)錄進(jìn)而調(diào)控植物耐寒性。棉花(spp.)973能夠響應(yīng)鹽脅迫，其過表達(dá)植株對(duì)鹽脅迫耐受性增強(qiáng)，而沉默植株對(duì)鹽脅迫耐受性減弱。雖然536、和973均被證實(shí)正向調(diào)控植物應(yīng)對(duì)鹽脅迫的耐受性，但作用機(jī)制尚不清楚。

2.2 調(diào)控植物應(yīng)對(duì)生物脅迫

固著生長(zhǎng)的植物除應(yīng)對(duì)非生物脅迫以外，還要面對(duì)病原菌、害蟲、線蟲等生物脅迫的威脅。植物應(yīng)對(duì)生物脅迫的研究主要是通過正向或反向遺傳學(xué)挖掘和鑒定與植物防御相關(guān)的QTL、基因等，通過組學(xué)技術(shù)挖掘差異基因、蛋白、代謝物等，進(jìn)一步通過T-DNA插入、RNA干擾等技術(shù)探究差異基因等的功能。盡管lncRNA的研究還處于起步階段，但是已報(bào)道的lncRNA與這些已知的防御機(jī)理密切相關(guān)。

Zhu等采用鏈特異性RNA測(cè)序的方法，將擬南芥中l(wèi)ncTARs(transcriptionally active regions)鑒定為響應(yīng)尖孢鐮刀菌浸染的一類lncRNAs，T-DNA插入或RNA干擾敲除lncTARs植株對(duì)尖孢鐮刀菌的抗性降低，病征更明顯；0195和1077亦是通過鏈特異性配對(duì)末端RNA測(cè)序在番茄感染黃花曲葉病毒前后鑒定的差異表達(dá)lncRNAs，其沉默植株中，黃化曲葉病毒積累量顯著增加；Cui等通過對(duì)易感晚疫病和抗晚疫病番茄品種的比較轉(zhuǎn)錄組分析，篩選到688個(gè)差異表達(dá)lncRNAs，進(jìn)一步發(fā)現(xiàn)，16397能夠作為22(Solyc04g011880.1.1)的反義轉(zhuǎn)錄本進(jìn)而調(diào)控其表達(dá)，16397過表達(dá)番茄植株的晚疫病抗性顯著增強(qiáng)；-2和-7分別來自類受體激酶基因2和類受體蛋白基因7的反義鏈，能夠響應(yīng)棉花黃萎病和灰霉病病菌的侵染，這2個(gè)lncRNAs基因沉默后，棉花對(duì)黃萎病和灰霉病的抗性均顯著增強(qiáng)；LncRNA1(an leaf expressed and Xoo-induced lncRNA 1)能夠響應(yīng)水稻白葉枯病病原菌黃單胞菌的浸染，1過表達(dá)植株茉莉酸途徑被激活，白葉枯病抗性增強(qiáng)；1(Elf18-induced long-noncoding RNA1)是基于平鋪陣列分析篩選獲得的受病原相關(guān)分子模式(pathogen-associated molecular patterns)18誘導(dǎo)的lncRNA，其過表達(dá)植株中防御相關(guān)基因表達(dá)上調(diào)，細(xì)菌性葉斑病的抗性增強(qiáng)。在上述已驗(yàn)證參與調(diào)控植物抗病的lncRNAs中，僅1的作用機(jī)制被闡明。

目前，在植物lncRNAs參與應(yīng)對(duì)害蟲取食方面，僅有Li等鑒定了野生煙草()早期和晚期響應(yīng)煙草天蛾()取食的lncRNAs，其中，1(jasmonate associated lincRNA 1)和3(jasmonate associated lincRNA 3)的功能得到了驗(yàn)證。1和3在煙草天蛾攻擊早期響應(yīng)，沉默1或3的煙草植株茉莉酸積累降低，抵御煙草天蛾攻擊的能力減弱，但1和3介導(dǎo)茉莉酸途徑調(diào)控?zé)煵菘瓜x性的作用機(jī)理尚不明確。

3 植物lncRNAs的作用機(jī)制

LncRNAs的作用機(jī)制大致可分染色質(zhì)重塑、R-loop、可變剪切、轉(zhuǎn)錄調(diào)控、siRNA、miRNA前體與競(jìng)爭(zhēng)結(jié)合miRNA6類(圖1)，對(duì)于植物來說，lncRNAs因其來源不同，作用機(jī)制存在差異。

圖1 植物中l(wèi)ncRNAs的作用機(jī)制Fig.1 Molecular mechanism of lncRNAs in plant

3.1 LincRNAs的作用機(jī)制

LincRNAs是最豐富的一類lncRNAs，其作用機(jī)制多樣，根據(jù)靶基因的不同，大致可分為3類：靶基因?yàn)猷徑颉谢驗(yàn)榉青徑?、靶基因不明確。

3.1.1 靶基因?yàn)猷徑?/p>

LincRNAs可通過參與鄰近基因的染色質(zhì)重塑進(jìn)而調(diào)控基因表達(dá)。(AUXIN REGULATED PROMOTER LOOP RNA，34)位于調(diào)控生長(zhǎng)素極性運(yùn)輸?shù)牡鞍准っ富?PINOID)的上游，表達(dá)的變化能夠調(diào)控啟動(dòng)子區(qū)域組蛋白修飾和DNA甲基化水平，通過動(dòng)態(tài)調(diào)控染色質(zhì)環(huán)的形成動(dòng)態(tài)調(diào)節(jié)的表達(dá)；水稻(LRK antisense intergenic RNA)與亮氨酸重復(fù)受體激酶基因簇(leucine-rich repeat receptor kinase)鄰近，是該區(qū)域的反義轉(zhuǎn)錄物，既可結(jié)合1基因的5’和3’-UTR，還能結(jié)合該區(qū)域的組蛋白修飾蛋白OsMOF和OsWDR5，使鄰近基因簇的343和416水平增加，進(jìn)而激活基因的表達(dá)。

LincRNAs也可通過其他方式調(diào)控鄰近基因的表達(dá)。是耐寒相關(guān)基因1和3的反義轉(zhuǎn)錄物，植物遭到低溫脅迫后，開始轉(zhuǎn)錄，負(fù)責(zé)轉(zhuǎn)錄的RNAPⅡ與反向負(fù)責(zé)轉(zhuǎn)錄的RNAPⅡ碰撞，導(dǎo)致1轉(zhuǎn)錄減緩。番茄33732可誘導(dǎo)鄰近下游基因呼吸爆發(fā)氧化酶基因(respiratory burst oxidase)的表達(dá)，從而增強(qiáng)對(duì)晚疫病的抗性。

3.1.2 靶基因?yàn)榉青徑?/p>

LincRNAs通過富集到非鄰近基因的啟動(dòng)子區(qū)域調(diào)控基因表達(dá)。1(HIDDEN TREASURE 1，3020)是植物中較保守的lncRNA，其可結(jié)合在非臨近基因3的啟動(dòng)子區(qū)域。1為位于基因間區(qū)的lincRNA，其可與轉(zhuǎn)錄裝置重要組成部分中介因子MED19a結(jié)合，致使MED19a在先天免疫基因1(PATHOGENESIS-RELATED GENE1)的啟動(dòng)子區(qū)域富集，促進(jìn)1基因的表達(dá)，增強(qiáng)植株抗性。

LincRNAs能夠通過與靶基因競(jìng)爭(zhēng)結(jié)合miRNA進(jìn)而調(diào)控靶基因的表達(dá)。1是植物中保守的lncRNA，磷缺乏誘導(dǎo)產(chǎn)生的miR399和2(Phosphate Over accumulator 2)序列互補(bǔ)結(jié)合，1與2競(jìng)爭(zhēng)結(jié)合miR399，過表達(dá)1使2轉(zhuǎn)錄本在植株中富集進(jìn)而導(dǎo)致莖尖磷含量降低。

LincRNAs參與非鄰近基因的可變剪接調(diào)控基因表達(dá)。RNA結(jié)合蛋白NSRs(nuclear speckle rna-binding proteins)調(diào)控可變剪切，NSRs可既結(jié)合mRNA，也結(jié)合40或351等lncRNAs，這些與NSR結(jié)合的lncRNAs統(tǒng)稱為ASCO-RNA(alternative splicing competitor RNA)。ASCO-RNA與mRNA競(jìng)爭(zhēng)結(jié)合NSRs，改變了NSR對(duì)下游響應(yīng)生長(zhǎng)素靶基因的可變剪接，從而影響擬南芥?zhèn)雀纳L(zhǎng)。

LincRNAs能夠編碼miRNA的前體。1(INHIBITOR of WAX1)是通過圖位克隆得到的小麥lincRNA，其能夠轉(zhuǎn)錄形成長(zhǎng)發(fā)夾結(jié)構(gòu)的miRNA前體，將1轉(zhuǎn)入小麥后，蠟質(zhì)合成基因1-(WAX1-CARBOXYLESTERASE)的表達(dá)顯著下調(diào)。

3.1.3 靶基因不明確

LincRNAs可編碼siRNA的前體。LincRNA的啟動(dòng)子區(qū)域可產(chǎn)生siRNA-。-可介導(dǎo)啟動(dòng)子區(qū)域甲基化，進(jìn)而介導(dǎo)水稻光敏雄性不育；水稻1是另一個(gè)調(diào)控光敏雄性不育的lincRNA，可被2118切割產(chǎn)生21 nt的phasiRNA進(jìn)而發(fā)揮功能。

3.2 NATs、incRNAs、sense lncRNAs的作用機(jī)制

NATs、incRNAs和sense lncRNAs均來自結(jié)構(gòu)基因，從已報(bào)道的作用機(jī)制來看，NATs、incRNAs和sense lncRNAs主要是參與來源結(jié)構(gòu)基因的染色質(zhì)重塑。和分別來自基因的內(nèi)含子和啟動(dòng)子，來自的反義轉(zhuǎn)錄本，上述3個(gè)lncRNAs能夠增強(qiáng)基因不同區(qū)域的組蛋白修飾，重塑染色質(zhì)，進(jìn)而抑制基因的表達(dá)。-4是來源于基因的incRNA，是來源于4的反義轉(zhuǎn)錄本，-4與均能夠通過結(jié)合組蛋白修飾相關(guān)蛋白參與其關(guān)聯(lián)結(jié)構(gòu)基因和4的染色質(zhì)重塑。水稻是23 MYB轉(zhuǎn)錄因子的反義轉(zhuǎn)錄本，盡管未顯示其能直接結(jié)合蛋白質(zhì)，但其能夠增強(qiáng)關(guān)聯(lián)結(jié)構(gòu)基因Os60的組蛋白甲基化。sense lncRNAs可通過結(jié)合轉(zhuǎn)錄因子調(diào)控關(guān)聯(lián)結(jié)構(gòu)基因表達(dá)。如小麥開花基因1其中一個(gè)轉(zhuǎn)錄本是一個(gè)lncRNA，可結(jié)合轉(zhuǎn)錄因子2，使其在1啟動(dòng)子區(qū)域富集，從而促進(jìn)1的表達(dá)。

4 展望

LncRNAs在植物各個(gè)階段的生長(zhǎng)發(fā)育和應(yīng)對(duì)逆境脅迫中發(fā)揮重要作用。最初lncRNAs是通過RNA探針雜交的方式或圖位克隆的方式得到的(、1、1、-)，但隨著高通量測(cè)序技術(shù)的出現(xiàn)和發(fā)展，轉(zhuǎn)錄組測(cè)序現(xiàn)如今已成為鑒定植物lncRNAs最高效快捷的方式。LncRNAs在植物中的研究可以從以下幾個(gè)方面深入探究：

(1)在大量鑒定植物lncRNAs的基礎(chǔ)上深入功能驗(yàn)證和機(jī)制探究。目前，模式植物擬南芥，主要糧食作物水稻、玉米、小麥，以及一些經(jīng)濟(jì)作物花生、大豆、棉花、蒺藜苜蓿等中均已鑒定出大量lncRNAs，但僅擬南芥中有相對(duì)較多的lncRNAs已進(jìn)行功能驗(yàn)證，其他植物如番茄、蕪菁、野生煙草、卷心菜和白菜中僅有少數(shù)lncRNAs的功能被驗(yàn)證。大多數(shù)lncRNAs的功能未知，今后的研究應(yīng)主要集中在lncRNAs的功能驗(yàn)證。功能研究的基本思路如下：1) lncRNA的篩選。通過現(xiàn)代測(cè)序技術(shù)與生物信息學(xué)分析手段篩選獲得候選lncRNA及其預(yù)測(cè)靶基因。2)lncRNA全長(zhǎng)的獲得。利用RACE技術(shù)獲得lncRNA的全長(zhǎng)。3)lncRNA的亞細(xì)胞定位。利用RNA熒光原位雜交技術(shù)對(duì)lncRNA進(jìn)行亞細(xì)胞定位。4)lncRNA的表達(dá)模式分析。利用qRT-PCR或Northern雜交分析lncRNA在不同組織中的表達(dá)情況。5)lncRNA的功能驗(yàn)證。利用RNAi和過表達(dá)轉(zhuǎn)基因技術(shù)驗(yàn)證候選lncRNA的生物學(xué)功能。6)lncRNA作用機(jī)制研究。利用RNA-pull down和RNA免疫共沉淀(RNA immunoprecipitation，RIP)獲得lncRNA互作蛋白，染色質(zhì)免疫共沉淀(chromatin immunoprecipitation，ChIP)分析靶基因組蛋白修飾狀態(tài)，miRNA結(jié)合位點(diǎn)分析獲取內(nèi)源競(jìng)爭(zhēng)性miRNA等研究lncRNA與預(yù)測(cè)靶基因間的作用機(jī)制。

LncRNAs的鑒定是通過多個(gè)生物信息學(xué)方法分析其編碼能力，在獲得lncRNAs后還需要通過免疫熒光染色對(duì)其編碼能力進(jìn)行確認(rèn)；在獲得lncRNAs全長(zhǎng)時(shí)，5’RACE相對(duì)3’RACE較難，5’-UTR容易在逆轉(zhuǎn)錄的過程中丟掉，連接反應(yīng)特異性差、效率低，通?？刹捎枚噍喅彩綌U(kuò)增保證特異性；RNA熒光原位雜交技術(shù)的關(guān)鍵在于探針，小于1 kb的序列難以用直接標(biāo)記的探針檢測(cè)，可采用間接標(biāo)記的探針檢測(cè)?？偟膩碚f，用于lncRNAs研究的技術(shù)大多還是基于編碼蛋白基因的研究技術(shù)，新技術(shù)并不多，為了闡明lncRNAs的作用機(jī)制，需要更先進(jìn)的成像技術(shù)和靈敏度檢測(cè)技術(shù)。

(2)完善lincRNAs與靶基因的作用機(jī)理研究。盡管有部分lncRNAs的作用機(jī)理較為清楚，但這類lncRNAs主要是來源于結(jié)構(gòu)基因的incRNAs和NATs，而來源于基因間區(qū)的lincRNAs作用機(jī)制相對(duì)較復(fù)雜多樣。因此，對(duì)植物lncRNAs的作用機(jī)理研究可以進(jìn)一步集中在lincRNAs。

(3)挖掘跨界調(diào)控植物的lncRNAs并探究作用機(jī)制。目前，植物跨界非編碼RNA的研究主要集中在植物miRNA跨界到昆蟲體內(nèi)。最新報(bào)道顯示，桃蚜lncRNAs可跨界到其寄主體內(nèi)調(diào)控寄主植物的抗性。來自昆蟲或微生物跨界lncRNAs對(duì)植物的調(diào)控作用還有很多“未解之謎”，是非編碼RNA研究的熱點(diǎn)領(lǐng)域。挖掘更多跨界調(diào)控植物的lncRNAs并闡明其調(diào)控機(jī)理，對(duì)于研究植物-害蟲、植物-病原菌互作機(jī)制，挖掘生物農(nóng)藥的潛在靶標(biāo)具有重要意義。