2014年春末黃海中華哲水蚤(Calanus sinicus)的呼吸率與油脂積累*

周孔霖　孫　松,　張　芳

(1. 中國(guó)科學(xué)院海洋研究所　海洋生態(tài)與環(huán)境科學(xué)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室　青島　260071; 2. 中國(guó)科學(xué)院大學(xué)　北京　100049;3. 青島海洋科學(xué)與技術(shù)國(guó)家實(shí)驗(yàn)室　海洋生態(tài)與環(huán)境科學(xué)功能實(shí)驗(yàn)室　青島　266071; 4. 中國(guó)科學(xué)院海洋研究所山東膠州灣海洋生態(tài)系統(tǒng)國(guó)家野外科學(xué)觀測(cè)研究站　青島　266071)

作為我國(guó)近海浮游動(dòng)物的優(yōu)勢(shì)種,中華哲水蚤(Calanus sinicus)是黃海大型橈足類(lèi)功能群的代表,在食物網(wǎng)中起到承上啟下的重要作用,其種群的數(shù)量變動(dòng)將影響到當(dāng)?shù)厣鷳B(tài)系統(tǒng)的結(jié)構(gòu)和功能(Sunet al,2010)。黃海冷水團(tuán)區(qū)和近岸淺水區(qū)的中華哲水蚤種群擁有不同的生活策略。黃海冷水團(tuán)種群全年有4—5個(gè)世代,其中春末形成的G3和G4世代能夠積累大量油脂,種群以C5期橈足類(lèi)幼體(簡(jiǎn)稱(chēng)C5期)為主在初夏遷移至溫躍層以下的冷水團(tuán)進(jìn)行休眠度夏(王世偉,2009)。中華哲水蚤屬于溫帶種類(lèi),夏季黃海表層海水的高溫環(huán)境(＞26°C)將大大提高其死亡率,而溫躍層以下黃海冷水團(tuán)的低溫環(huán)境(＜10°C)為中華哲水蚤提供庇護(hù)場(chǎng)所,種群因此得以保存與延續(xù)(Zhanget al,2007)。相比之下,近岸種群全年活躍,無(wú)休眠現(xiàn)象(王世偉,2009)。夏季,近岸水體垂直混合較好,中華哲水蚤因高溫脅迫死亡率高,種群豐度較低(Zhanget al,2007)。

度夏期間 C5期處于靜息狀態(tài),個(gè)體的新陳代謝、蛻皮發(fā)育和垂直移動(dòng)均受到抑制,個(gè)體幾乎不攝食,僅依賴(lài)儲(chǔ)存的油脂維持生命(Liet al,2004; Puet al,2004; Zhouet al,2016a)。度夏前,油脂的積累程度不僅關(guān)系到中華哲水蚤能否順利度夏,也可能是度夏啟動(dòng)的內(nèi)源性因子(孫松等,2011)。油脂積累過(guò)程受到多種環(huán)境因素的影響(如食物、溫度等)(Johnsonet al,2008)。然而,春末僅冷水團(tuán)種群的C5期油囊體積達(dá)到全年最大,而近岸區(qū) C5期的油囊體積全年變化較小,且油囊體積與食物豐度(葉綠素a濃度)并無(wú)顯著相關(guān)性(孫松等,2011)。中華哲水蚤C5期存在晝夜垂直移動(dòng)的習(xí)性,夜間能上升至溫躍層進(jìn)行攝食,白天則遷移至底層(Huanget al,1993; 張芳等,2001)。Enright(1977)認(rèn)為橈足類(lèi)通過(guò)晝夜垂直移動(dòng)能有效降低代謝消耗,從而提高對(duì)食物的利用,增加能量的積累。鑒于春末黃海近岸區(qū)與冷水團(tuán)區(qū)的水團(tuán)特征以及兩個(gè)區(qū)域的中華哲水蚤C5期油脂積累程度均存在較大的差異,我們推測(cè)這一時(shí)期黃海溫躍層和冷水團(tuán)的形成有利于 C5期的油脂積累,然而其具體作用尚不明確。

本研究對(duì)春末黃海冷水團(tuán)內(nèi)外、冷水團(tuán)區(qū)溫躍層上下的中華哲水蚤C5期呼吸率、油囊體積等形態(tài)特征以及種群結(jié)構(gòu)進(jìn)行比較研究,探索冷水團(tuán)對(duì) C5期油脂積累的影響作用,為中華哲水蚤度夏機(jī)制的研究提供基礎(chǔ)數(shù)據(jù)。

1　材料與方法

1.1　調(diào)查站位與樣品采集

于 2014年春末搭載“科學(xué)三號(hào)”科學(xué)考察船參加戰(zhàn)略性先導(dǎo)專(zhuān)項(xiàng)黃東海航次的調(diào)查。各站位溫度等水文數(shù)據(jù)由CTD(Seabird SBE9)現(xiàn)場(chǎng)測(cè)定(共64個(gè)站位),數(shù)據(jù)由中國(guó)科學(xué)院海洋研究所于非研究員提供。根據(jù)往年 5、6月份黃海冷水團(tuán)的經(jīng)驗(yàn)范圍,在南黃海冷水團(tuán)水域選取3個(gè)站位(3400-8、3500-10和3600-8),近岸淺水區(qū)選取2個(gè)站位(3500-4和3875-5)進(jìn)行中華哲水蚤 C5期幼體的現(xiàn)場(chǎng)呼吸率測(cè)定實(shí)驗(yàn)(如圖 1所示)?，F(xiàn)場(chǎng)實(shí)驗(yàn)自5月28日開(kāi)始,并于6月6日結(jié)束。采樣時(shí)間均處于夜間或凌晨(19:50—次日05:03)。

圖1　現(xiàn)場(chǎng)實(shí)驗(yàn)站位圖Fig.1　Map of field experiment stations

在冷水團(tuán)區(qū),為研究溫躍層上下中華哲水蚤 C5期形態(tài)特征與呼吸率的差異,用北太平洋分層網(wǎng)(網(wǎng)口內(nèi)徑: 80cm; 篩絹孔徑: 330μm)從底層(離海底4m)至溫躍層下界垂直拖取浮游生物作為各站位底層樣品,從溫躍層下界到表層拖取浮游生物作為各站位表層樣品。在近岸區(qū)2個(gè)站位,用大型浮游生物網(wǎng)(網(wǎng)口內(nèi)徑: 80cm; 篩絹孔徑: 505μm)從底層至表層垂直拖取樣品。以上活體樣品均小心轉(zhuǎn)移到裝有預(yù)冷海水的保溫桶中暫存。每個(gè)站位另用大型浮游生物網(wǎng)從底層至表層拖取浮游生物樣品一份,以 5%甲醛海水溶液固定,用以分析中華哲水蚤種群豐度和各發(fā)育階段組成。

1.2　呼吸率的測(cè)定

將現(xiàn)場(chǎng)采集的活體樣品移至船載實(shí)驗(yàn)室內(nèi),通過(guò)肉眼挑選大小相似、健康完整的中華哲水蚤C5期幼體,在解剖鏡(Nikon SMZ645)下確認(rèn)其發(fā)育階段,并暫存于預(yù)冷的過(guò)濾海水中。培養(yǎng)瓶采用 500mL的棕色磨口玻璃瓶,每組實(shí)驗(yàn)分別有三個(gè)實(shí)驗(yàn)瓶和空白瓶。將 C5期個(gè)體經(jīng)過(guò)濾海水清洗后,小心轉(zhuǎn)移到實(shí)驗(yàn)瓶中,每瓶約20只。用虹吸法移入過(guò)濾海水,蓋上瓶蓋并用封口膜密封,瓶中不留氣泡。培養(yǎng)瓶置于培養(yǎng)箱(江南SPX-270)中黑暗培養(yǎng)24—27小時(shí),培養(yǎng)溫度與現(xiàn)場(chǎng)底溫一致。培養(yǎng)結(jié)束后,用虹吸法從各培養(yǎng)瓶中取兩份水樣(每份約 130mL),并參照國(guó)家海洋調(diào)查規(guī)范測(cè)定溶解氧濃度。培養(yǎng)后的C5期經(jīng)計(jì)數(shù)確認(rèn)后保存于 5%甲醛海水溶液中。培養(yǎng)實(shí)驗(yàn)所用海水均經(jīng) 0.45μm醋酸纖維膜過(guò)濾并曝氣,隨后存放于培養(yǎng)箱中預(yù)冷。

鑒于橈足類(lèi)的呼吸率受生物量的影響(Ikedaet al,2001),本文采用基于生物量的呼吸率(Carbon-weightspecific oxygen consumption rate,OCR)來(lái)描述各站位C5期的呼吸率。呼吸率的計(jì)算公式為:

式中,0.7為將氧質(zhì)量轉(zhuǎn)為相應(yīng)體積的系數(shù),C和C0分別是實(shí)驗(yàn)瓶和空白瓶的溶解氧濃度(mg/L),V(mL)為培養(yǎng)瓶的體積,n為橈足類(lèi)個(gè)數(shù),t(h)為培養(yǎng)時(shí)間,CW(mg)為 C5期的平均含碳量,OCR的單位為μLO2/(mgC·h)。CW 由體長(zhǎng)(PL)估算(Uye,1988):

此外,根據(jù)個(gè)體碳含量(CW)和培養(yǎng)溫度(T)估算C5期的常規(guī)呼吸率(OCRE)作為參考值(Ikedaet al,2001):

1.3　固定樣品的處理與分析

在解剖鏡(Zeiss Stemi SV11 Apro)下對(duì)現(xiàn)場(chǎng)實(shí)驗(yàn)樣品進(jìn)行測(cè)量,測(cè)量指標(biāo)包括 C5期幼體的前體部體長(zhǎng)(PL)、體寬(PW),油囊長(zhǎng)(OL)和油囊寬(OW)。根據(jù) Svetlichny等(2006)的公式計(jì)算中華哲水蚤前體部的體積(Prosome Volume,PV)和油囊體積(Oil Sac Volume,OSV):

公式(2)中油囊體積可用于表示橈足類(lèi)油脂積累的程度。鑒于油囊體積受到個(gè)體大小的影響(Milleret al,2000),因此本文選用油囊體積百分?jǐn)?shù)(Oil sac volume proportion,OSV%)來(lái)描述C5期油脂積累的情況,即油囊體積占其前體部體積的百分比(孫松等,2011):

在解剖鏡下對(duì)浮游生物大網(wǎng)樣品進(jìn)行分類(lèi)鑒定。C3期以及更小發(fā)育期幼體的體寬小于 505μm,因此本研究?jī)H對(duì)中華哲水蚤C4期、C5期、雄體和雌體進(jìn)行計(jì)數(shù)。

1.4　統(tǒng)計(jì)方法

本文統(tǒng)計(jì)分析均使用SPSS(16.0)完成。對(duì)各站位中華哲水蚤C5期的形態(tài)特征與呼吸率進(jìn)行方差分析和T檢驗(yàn)。若方差分析結(jié)果差異顯著,選用 S-N-K方法(Student-Newman-Keuls test)進(jìn)行多重比較以分析不同站位間的差異。采用Pearson相關(guān)系數(shù)進(jìn)行相關(guān)性分析。

2　結(jié)果

2.1　水文特征

根據(jù)底層水溫10°C等溫線對(duì)黃海冷水團(tuán)的范圍進(jìn)行估計(jì)(翁學(xué)傳等,1982)。春末,冷水團(tuán)站位的溫躍層已經(jīng)形成(圖2),黃海冷水團(tuán)初具規(guī)模(圖1)。結(jié)果顯示: 黃海中部的3500-10和3600-8站位于南黃海冷水團(tuán)范圍內(nèi),其溫躍層均在次表層出現(xiàn),厚度分別為19和 25m,溫差為 6.7°C和 9.2°C,溫躍層的平均強(qiáng)度為0.3°C/m和0.5°C/m; 黃海中部3400-8雖然位于冷水團(tuán)外緣,但其次表層有較厚的溫躍層(24m),躍層上下溫差為7.9°C,平均強(qiáng)度為0.3°C/m,其水溫環(huán)境與3500-10和3600-8兩站相似,因此將這三個(gè)站位劃分為冷水團(tuán)站位。近岸3500-4站位于冷水團(tuán)外,溫躍層最薄(3m),溫差為 3.2°C,強(qiáng)度為 1.1°C/m; 黃海北部近岸 3875-5站表層水溫變化大,溫躍層厚度為10m,溫差為5.4m,平均強(qiáng)度為0.5°C/m。

圖2　各站位水溫垂直分布圖Fig.2　Vertical profiles of temperature in each station

2.2　種群豐度與發(fā)育階段

如圖 3所示,中華哲水蚤的豐度在各站位相近,范圍為184.6—271.0ind./m3。各站位中華哲水蚤橈足類(lèi)幼體所占比例較高,其中 C5期所占比例為26%—53%,C4期所占比例為16%—83%。3500-10和3400-8兩個(gè)站位成體比例低(分別為4%和7%),其余三個(gè)站位的成體比例較高(22%—38%)。近岸兩個(gè)站位種群的性比(雌體/雄體)分別為0.8和1.7,冷水團(tuán)種群的性比值范圍為4.4—12。

圖3　春末黃海中華哲水蚤種群豐度與各發(fā)育階段比例Fig.3　Population abundance and proportions of different development stages in the Yellow Sea in late Spring

2.3　C5期形態(tài)特征與呼吸率

各站位中華哲水蚤 C5期幼體的體長(zhǎng)相似,平均為 2.02—2.20mm。各站位 C5期的 OSV%存在差異,3500-10站底層的 C5期油囊體積最大,OSV%為(22.6±6.1)%。冷水團(tuán)站位底層的C5期OSV%均顯著高于表層以及近岸的 C5期(圖 4; ANOVA,F7,16=11.997,P=0.000)。

圖4　各站位中華哲水蚤C5期的油囊體積百分?jǐn)?shù)(OSV%)Fig.4　The oil sac proportions(OSV%) of C5s in each station注: a、b、c代表顯著性差異,P＜0.05

各站位C5期的呼吸率如圖5所示。冷水團(tuán)站位的呼吸率為 1.93—3.71μLO2/(mgC·h),其中表層與底層的 C5期呼吸率無(wú)顯著差異(T檢驗(yàn),t=0.161,P=0.874)。近岸兩個(gè)站位 C5期的呼吸率相似,平均值為 4.04和 4.28μLO2/(mgC·h)(T檢驗(yàn),t=0.649,P=0.552)。冷水團(tuán)內(nèi) C5期的呼吸率顯著低于近岸種群,平均值是近岸種群的 68%(T檢驗(yàn),t=-3.750,P=0.001)。各站位的呼吸率與培養(yǎng)溫度(r=0.011,P=0.958)和 OSV%(r=-0.181,P=0.397)均無(wú)顯著相關(guān)性。近岸和3600-8站表層C5期的呼吸率均與常規(guī)呼吸率的估計(jì)值相近。冷水團(tuán)其它站位C5期的呼吸率則低于常規(guī)呼吸率的估計(jì)值,是后者的 46%—76%(圖 5)。

圖5　各站位中華哲水蚤C5期的呼吸率與培養(yǎng)溫度Fig.5　Oxygen consumption rate at stage C5s and temperature in each station

3　討論

3.1　春末黃海冷水團(tuán)中華哲水蚤的種群結(jié)構(gòu)分析

王世偉(2009)根據(jù) C5期的體長(zhǎng)頻數(shù)分布描述了南黃海冷水團(tuán)區(qū)中華哲水蚤全年世代交替的情況。與其研究結(jié)果相比,春末冷水團(tuán)區(qū) C5期的體長(zhǎng)處于2007年4—5月的水平,應(yīng)屬于G3、G4世代。然而冷水團(tuán)區(qū)僅3600-8站的C5期占種群比例較高(53%),其余兩個(gè)站位C5期僅占種群的10%和26%,遠(yuǎn)遠(yuǎn)小于度夏種群的C5期所占比例(74%和84%)(Zhouet al,2016a),由此推測(cè)此時(shí)度夏種群的主體尚未完全形成。此外,冷水團(tuán)區(qū)C5期的OSV%雖然大于近岸種群,但仍未達(dá)到全年的最高水平(30%)(孫松等,2011)。由此推測(cè),本研究中冷水團(tuán)區(qū)的中華哲水蚤仍處于度夏前的準(zhǔn)備階段。

度夏前,冷水團(tuán)區(qū)3500-10和3400-8兩個(gè)站位的中華哲水蚤種群以C4期為主,各占總體豐度的71%和83%。此外,C3期的豐度分別為36.6和8.1ind./m3,分別是C5期豐度的53%和35%。由于C3期的前體部寬度(235.29—388.01μm)小于本研究采樣網(wǎng)具的篩絹孔徑(505μm),C3期的實(shí)際豐度應(yīng)高于實(shí)測(cè)值。根據(jù)室內(nèi)培養(yǎng)實(shí)驗(yàn)的研究結(jié)果,中華哲水蚤在10—16°C和 10—19°C的變溫培養(yǎng)下,從 C4期發(fā)育到 C5期分別需要 4.2和 1.2天,從 C3期發(fā)育到 C5期則分別需要6.8和3.8天(Zhouet al,2016b)。5月底大量C3、C4期幼體可以在短期內(nèi)發(fā)育成C5期并積累大量的油脂,從而構(gòu)成度夏種群的主體。春末夏初,黃海表層海水升溫迅速,溫躍層逐步加強(qiáng)。鑒于體長(zhǎng)與溫度的負(fù)相關(guān)關(guān)系(Uye,1988),新蛻皮發(fā)育而成的C5期的體長(zhǎng)預(yù)計(jì)較小。這應(yīng)是 8月份度夏種群 C5期體長(zhǎng)(1.91mm±0.12mm)比本研究 C5期短的原因之一(Puet al,2004; 王世偉,2009; Zhouet al,2016a)。

3.2　春末冷水團(tuán)C5期的呼吸率與油脂積累

春季,冷水團(tuán)海區(qū)表層與底層的 C5期呼吸率相似。橈足類(lèi)的呼吸率主要受到溫度和個(gè)體生物量的影響(Ikedaet al,2001)。此時(shí)黃海冷水團(tuán)已經(jīng)形成,溫躍層強(qiáng)度比夏季小。中華哲水蚤C5期具有晝夜垂直移動(dòng)的習(xí)性(Huanget al,1993; 張芳等,2001),冷水團(tuán)水域的表、底層群體生活環(huán)境相似,個(gè)體的體長(zhǎng)因此相近,呼吸率也相似。然而在夏季,大西洋北部深層的極北哲水蚤(Calanus hyperboreus)的呼吸率僅為表層群體的 54%,前者處于滯育狀態(tài)而后者較為活躍(Auelet al,2003)。由此推測(cè),本研究中冷水團(tuán)內(nèi)的C5期仍未進(jìn)入度夏休眠階段。

在油脂積累方面,冷水團(tuán)區(qū)底層C5期的OSV%為表層的1.9—4.2倍。具有大體積油囊的C5期偏好在冷水團(tuán)底部活動(dòng),這與度夏期間中華哲水蚤 C5期垂直移動(dòng)減弱相吻合(Puet al,2004; Zhanget al,2007)。相似地,春末大西洋北部的飛馬哲水蚤(Calanus finmarchicus)C5期幼體在積累大量油脂后下沉至深水區(qū)并開(kāi)始休眠,而表層群體繼續(xù)積累油脂或蛻皮為成體(Arashkevichet al,2004)。本研究中,溫躍層上下 C5期的體長(zhǎng)和呼吸率均無(wú)顯著差異,應(yīng)為同一個(gè)世代的個(gè)體。由此推測(cè),表層的 C5期比底層的“年輕”,經(jīng)過(guò)一段時(shí)間的油脂積累后會(huì)下潛至冷水團(tuán)底部進(jìn)行度夏。

春季,冷水團(tuán)底層C5期的OSV%為近岸種群的2.4倍。在代謝方面,各站位呼吸率與溫度并無(wú)顯著相關(guān)關(guān)系。適溫條件下,中華哲水蚤的呼吸率隨溫度升高而增加(張武昌等,2000)。然而,冷水團(tuán)內(nèi)C5期的呼吸率卻比水溫更低的黃海北部的近岸種群低,而后者應(yīng)處于常規(guī)代謝水平。冷水團(tuán)內(nèi)C5期的平均呼吸率為常規(guī)呼吸率的46%—76%,新陳代謝活動(dòng)比近岸種群弱。根據(jù)呼吸率估算呼吸所需的碳量(Liet al,2004),冷水團(tuán)內(nèi) C5期的平均代謝消耗碳量為2.35μgC/(ind.·d),是近岸兩站位平均值的 73%。由此可見(jiàn),冷水團(tuán)區(qū)次表層較厚的溫躍層以及溫躍層以下冷水團(tuán)的低溫環(huán)境有利于 C5期降低代謝消耗,從而促進(jìn)油脂的積累。

油脂的積累與攝食活動(dòng)有關(guān)。中華哲水蚤的攝食率隨餌料濃度的增加而增加(張武昌等,2000)。研究表明,多種哲水蚤在高餌料濃度組培養(yǎng)下比低餌料濃度組能積累更多的油脂(Hakanson,1984; Escribanoet al,1992; Hygumet al,2000; Rey-Rassatet al,2002)。然而,孫松等(2011)發(fā)現(xiàn)黃海中華哲水蚤的油脂積累與餌料濃度并無(wú)顯著相關(guān)性。除了外界環(huán)境因素的影響外,內(nèi)源性因素也可能起到重要作用(Rey-Rassatet al,2002; Tarrantet al,2008)。休眠前,哲水蚤的C5期可能存在一個(gè)能量分配問(wèn)題,即C5期可以選擇將攝食所獲取的能量用于油脂積累或者蛻皮發(fā)育(Ji,2011)。夏季黃海冷水團(tuán)內(nèi)外的中華哲水蚤種群恰好是這兩種不同的選擇(孫松等,2011),這可能是種群對(duì)環(huán)境長(zhǎng)期適應(yīng)的結(jié)果。然而大體積油囊形成的生理過(guò)程及其與多種環(huán)境因素間的相互作用尚無(wú)明確定論,需進(jìn)一步研究以探討中華哲水蚤度夏休眠的啟動(dòng)機(jī)制。

4　結(jié)論

5月底黃海冷水團(tuán)中華哲水蚤種群應(yīng)處于度夏前的準(zhǔn)備階段。春末是黃海中華哲水蚤油脂積累以及度夏種群形成的關(guān)鍵時(shí)期。黃海冷水團(tuán)特殊的水文環(huán)境有利于中華哲水蚤 C5期幼體減少呼吸消耗,從而增加油脂積累。積累大量油脂后的C5期幼體偏向在冷水團(tuán)底部活動(dòng)。

致謝中國(guó)科學(xué)院海洋研究所于非研究員提供黃海水溫?cái)?shù)據(jù),本課題組張永山和王衛(wèi)成在樣品采集上給予幫助,王世偉在樣品分析上給予指導(dǎo),謹(jǐn)致謝忱。

王世偉,2009. 黃海中華哲水蚤繁殖、種群補(bǔ)充與生活史研究.青島: 中國(guó)科學(xué)院研究生院(海洋研究所)博士學(xué)位論文,96—106

孫松,王世偉,李超倫,2011. 黃海中華哲水蚤C5發(fā)育期油脂積累初步研究. 海洋與湖沼,42(2): 165—169

張芳,孫松,2001. 中華哲水蚤生態(tài)學(xué)研究進(jìn)展. 海洋科學(xué),25(11): 16—19

張武昌,王榮,王克,2000. 溫度對(duì)中華哲水蚤代謝率的影響. 海洋科學(xué),24(2): 42—44

翁學(xué)傳,王從敏,1982. 黃海冷水團(tuán)邊界及溫鹽范圍的確定.見(jiàn): 中國(guó)湖沼學(xué)會(huì)水文氣象學(xué)術(shù)會(huì)議(1980)論文集. 北京:科學(xué)出版社,61—70

Arashkevich E G,Tande K S,Pasternak A Fet al,2004. Seasonal moulting patterns and the generation cycle ofCalanus finmarchicusin the NE Norwegian Sea,as inferred from gnathobase structures,and the size of gonads and oil sacs.Mar Biol,146(1): 119—132

Auel H,Klages M,Werner I,2003. Respiration and lipid content of the Arctic copepodCalanus hyperboreusoverwintering 1 m above the seafloor at 2,300 m water depth in the Fram Strait. Mar Biol,143(2): 275—282

Enright J T,1977. Diurnal vertical migration: adaptive significance and timing. Part 1. Selective advantage: a metabolic model. Limnol Oceanogr,22(5): 856—872

Escribano R,McLaren I A,1992. Influence of food and temperature on lenghts and weights of marine copepods. J Exp Mar Biol Ecol,159(1): 77—88

Hakanson J L,1984. The long and short term feeding condition in field-caughtCalanus pacificus,as determined from the lipid content. Limnol Oceanogr,29(4): 794—804

Huang C,Uye S,Onbé T,1993. Ontogenetic diel vertical migration of the planktonic copepodCalanus Sinicusin the Inland Sea of Japan III. Early summer and overall seasonal pattern. Mar Biol,117(2): 289—299

Hygum B H,Rey C,Hansen B Wet al,2000. Importance of food quantity to structural growth rate and neutral lipid reserves accumulated inCalanus finmarchicus. Mar Biol,136(6):1057—1073

Ikeda T,Kanno Y,Ozaki Ket al,2001. Metabolic rates of epipelagic marine copepods as a function of body mass and temperature. Mar Biol,139(3): 587—596

Ji R B,2011.Calanus finmarchicusdiapause initiation: new view from traditional life history-based model. Mar Ecol Prog Ser,440: 105—114

Johnson C L,Leising A W,Runge J Aet al,2008. Characteristics ofCalanus finmarchicusdormancy patterns in the Northwest Atlantic. ICES J Mar Sci,65(3): 339—350

Li C,Sun S,Wang Ret al,2004. Feeding and respiration rates of a planktonic copepod (Calanus sinicus) oversummering in Yellow Sea Cold Bottom Waters. Mar Biol,145(1): 149—157

Miller C B,Crain J A,Morgan C A,2000. Oil storage variability inCalanus finmarchicus. ICES J Mar Sci,57(6): 1786—1799

Pu X M,Sun S,Yang Bet al,2004. Life history strategies ofCalanus sinicusin the southern Yellow Sea in summer. J Plankton Res,26(9): 1059—1068

Rey-Rassat C,Irigoien X,Harris Ret al,2002. Energetic cost of gonad development inCalanus finmarchicusandC.helgolandicus. Mar Ecol Prog Ser,238: 301—306

Sun S,Huo Y Z,Yang B,2010. Zooplankton functional groups on the continental shelf of the yellow sea. Deep Sea Res Part II Top Stud Oceanogr,57(11—12): 1006—1016

Svetlichny L S,Kideys A E,Hubareva E Set al,2006.Development and lipid storage inCalanus euxinusfrom the Black and Marmara seas: variabilities due to habitat conditions. J Mar Syst,59(1—2): 52—62

Tarrant A M,Baumgartner M F,Verslycke Tet al,2008.Differential gene expression in diapausing and activeCalanus finmarchicus(Copepoda). Mar Ecol Prog Ser,355:193—207

Uye S,1988. Temperature-dependent development and growth ofCalanus sinicus(Copepoda: Calanoida) in the laboratory.Hydrobiologia,167-168(1): 285—293

Zhang G T,Sun S,Yang B,2007. Summer reproduction of the planktonic copepodCalanus sinicusin the Yellow Sea:influences of high surface temperature and cold bottom water. J Plankton Res,29(2): 179—186

Zhou K L,Sun S,2016b. The effect of diurnal temperature difference on lipid accumulation and development inCalanus sinicus(Copepoda: Calanoida). Chin J Oceanol Limnol,http://dx.doi.org/10.1007/s00343-017-6039-z

Zhou K L,Sun S,Wang M Xet al,2016a. Differences in the physiological processes ofCalanus sinicusinside and outside the Yellow Sea Cold Water Mass. J Plankton Res,38(3): 551—563