煙蚜抗藥性機(jī)制的研究進(jìn)展

李勇，何林

（1.重慶煙草科學(xué)研究所，重慶400700；2.西南大學(xué)植保學(xué)院，重慶400700）

煙蚜抗藥性機(jī)制的研究進(jìn)展

李勇1，何林2＊

（1.重慶煙草科學(xué)研究所，重慶400700；2.西南大學(xué)植保學(xué)院，重慶400700）

煙蚜是世界上危害最為嚴(yán)重的農(nóng)業(yè)經(jīng)濟(jì)害蟲之一，主要在夏季危害，不僅通過直接取食植物汁液造成農(nóng)產(chǎn)品產(chǎn)量和品質(zhì)下降，還能傳播150多種可寄生不同植物的病毒，分泌蜜露滋生雜菌在植物表面形成霉污，從而造成嚴(yán)重的經(jīng)濟(jì)損失。為進(jìn)一步探明其抗性機(jī)制，筆者立足生物化學(xué)和分子生物學(xué)知識，從基因E4、FE4和CYP6CY3擴(kuò)增引起的代謝抗性，乙酰膽堿酯酶基因、Na＋通道結(jié)構(gòu)基因和煙堿型乙酰膽堿受體基因等突變引起的靶標(biāo)抗性，及體壁角質(zhì)層滲透性降低引起的體壁抗性等3個方面對煙蚜的抗性機(jī)制進(jìn)行了概述。

煙蚜；酯酶；P450；煙堿型乙酰膽堿受體；Na＋通道；抗性機(jī)制

煙蚜（Myzus persicae Sulzer）是世界上危害最為嚴(yán)重的農(nóng)業(yè)經(jīng)濟(jì)害蟲之一，具有多食性，能對溫室及大田栽培的茄科、藜科、菊科、十字花科、葫蘆科和薔薇科等40多科500余種蔬菜、水果和經(jīng)濟(jì)作物造成危害［1］。煙蚜主要在夏季危害，不僅通過直接取食植物汁液造成農(nóng)產(chǎn)品產(chǎn)量和品質(zhì)下降，還能傳播150多種可寄生不同植物的病毒，分泌蜜露滋生雜菌在植物表面形成霉污，從而造成嚴(yán)重的經(jīng)濟(jì)損失［2－4］。

煙蚜生活周期類型復(fù)雜，包括不全周期生活史，全周期同寄主和全周期異寄主生活史［5－6］，且世代交替，繁殖力強(qiáng)。因此，自然天敵與農(nóng)業(yè)措施很難將其種群數(shù)量控制在經(jīng)濟(jì)閾值內(nèi)，對其防控主要依賴化學(xué)藥劑。在生產(chǎn)實踐中，農(nóng)民每季需噴施同類或不同類殺蟲劑3～4次。而殺蟲劑大量、廣泛使用使得蚜蟲長期處于高選擇壓下，加之其自身具有較強(qiáng)的異質(zhì)性、較大的遺傳變異度和對生態(tài)系統(tǒng)極強(qiáng)的適應(yīng)力，煙蚜群體抗藥性不可避免地產(chǎn)生［7－8］。

有關(guān)煙蚜抗藥性研究報道很多，最早可追溯到1955年Anthon等［9］首次提出其對有機(jī)磷的抗藥性。Chris Bass等［10］的統(tǒng)計表明，煙蚜已對有機(jī)磷、氨基甲酸酯類、擬除蟲菊酯類、環(huán)二烯和新煙堿類等殺蟲劑產(chǎn)生抗性，是世界上抗性最廣、最強(qiáng)的物種之一。在過去的40年里，研究人員通過行為學(xué)、生理生化和分子生物學(xué)方法對其抗性機(jī)制進(jìn)行了系統(tǒng)的研究和報道，提出了行為抗性、體壁滲透抗性、代謝抗性和靶標(biāo)抗性等幾種主要抗性機(jī)制。近年來迅猛發(fā)展的高通量測序技術(shù)使得抗性功能基因圖譜的揭示成為可能，抗性機(jī)制進(jìn)一步得到揭示和證實。在立足前人研究基礎(chǔ)上，筆者擬從生理生化和分子生物學(xué)等角度總結(jié)煙蚜對幾種主要殺蟲劑分子抗性機(jī)制的研究進(jìn)展，以期為殺蟲劑的研發(fā)與合理使用提供依據(jù)。

1 代謝抗性機(jī)制

1.1 羧酸酯酶表達(dá)增強(qiáng)引起有機(jī)磷、氨基甲酸酯和擬除蟲菊酯類殺蟲劑的抗性

Needham等［11］研究發(fā)現(xiàn)，煙蚜有機(jī)磷抗性品系和敏感品系酯酶活性存在差異，抗性品系具有較高的α－萘乙酸水解能力，增效劑與殺蟲劑混用使煙蚜抗性發(fā)生變化，并由此得出結(jié)論，煙蚜對有機(jī)磷的抗性與羧酸酯酶有關(guān)。Deconshire等［12－13］利用電泳和酶動力學(xué)等技術(shù)研究發(fā)現(xiàn)，加入一系列?；种苿┖?，辛硫磷、氨基甲酸酯和擬除蟲菊酯等殺蟲劑中的特異性殺蟲底物能恢復(fù)活性，同時發(fā)現(xiàn)，酯酶E4和FE4能在殺蟲劑到達(dá)靶標(biāo)位點之前將其水解或隔離，水解或隔離能力與抗性大小相關(guān)。Field等［14－16］研究提出，煙蚜體內(nèi)與抗性有關(guān)的酯酶量增加也許是酯酶基因過量表達(dá)引起E4或FE4過量合成的結(jié)果；之后的研究也證實了該推測，且明確是結(jié)構(gòu)基因E4和FE4擴(kuò)增所致。大量E4和FE4的存在，使得殺蟲劑活性降低。

FE4與E4的核苷酸和氨基酸序列同源性分別高達(dá)99%和98%，F(xiàn)E4分子量較E4稍大，二者并不同時存在于同一抗性個體中［15］。大量E4酯酶的合成與染色體易位有關(guān)，即與第1和第3染色體易位有關(guān)［17－19］，其5’端的CPG島可通過DNA甲基化引起E4基因沉默，致使抗性衰退；FE4有相當(dāng)于一個常規(guī)啟動子（TATA框和CAP位點）的序列，而E4沒有，5’端無CPG島，E4則有，F(xiàn)E4在正常核型抗性煙蚜中大量合成，其催化活性是E4的1.5倍［17，2022］。而在敏感煙蚜中E4和FE4基因以首尾相連排列在FE4上游間隔約19kb的間插序列，是單一基因座上的可變等位基因［19－20］。

羧酸酯酶過量表達(dá)是影響煙蚜有機(jī)磷和氨基甲酸酯抗性的主要因素，對擬除蟲菊酯抗性影響較次。

1.2 細(xì)胞色素P450介導(dǎo)新煙堿類殺蟲劑的抗性

新煙堿類殺蟲劑使用始于20世紀(jì)90年代，作用靶標(biāo)為煙堿型乙酰膽堿受體（nAChRs）。因與有機(jī)磷、氨基甲酸酯和擬除蟲菊酯等不存在交互抗性，在投入市場后很快成為替代藥劑［21］。盡管如此，新煙堿類殺蟲劑在使用后不久仍在煙蚜上檢測到低水平抗性，特別是煙草寄生種群?？茖W(xué)家利用生物學(xué)、生物化學(xué)和基因組學(xué)等技術(shù)對該類抗性進(jìn)行了系統(tǒng)性研究。2009年，Philippou等［22］研究發(fā)現(xiàn)，希臘煙蚜種群對吡蟲啉抗藥性達(dá)30～60倍，MFO抑制劑PBO能明顯抑制該抗性，并由此推測出解毒酶活性升高是其抗性機(jī)制。Puinean等［23］研究抗性品系的解毒酶調(diào)控基因定量表達(dá)表明，該抗性形成與P450基因CYP6CY3擴(kuò)增引起的過量表達(dá)（22倍）有關(guān)。P450酶系是一種廣泛分布與生物有機(jī)體中的異類代謝酶系，對外來物質(zhì)如殺蟲劑等具有代謝作用，同時參與內(nèi)源性物質(zhì)如激素、脂肪等的代謝。CYP6CY3調(diào)控的多功能氧化酶能同時代謝煙堿和新煙堿類殺蟲劑，能有效提高煙蚜對于煙草寄主次生代謝產(chǎn)物的保護(hù)能力和對殺蟲劑的耐受性，這與CYP6CY3活性位點較大，且很容易與這些物質(zhì)結(jié)合有關(guān)［24］。同時，CYP6CY3過量表達(dá)是煙蚜從其他寄主轉(zhuǎn)移到煙草的先決條件，對煙堿的適應(yīng)為其耐受新煙堿類殺蟲劑奠定了基礎(chǔ)。測序結(jié)果表明，基因擴(kuò)增雖然不是P450基因過量表達(dá)的唯一影響因子，但是最重要的影響因子之一；在研究的5個抗性品系中，CYP6CY3拷貝數(shù)為14～100，而敏感品系為2個拷貝；利用基因組步移和測序技術(shù)測定CYP6CY3的50個假定啟動子區(qū)域結(jié)果表明，新煙堿型抗性煙蚜體內(nèi)二核苷酸重復(fù)序列（AC）n的多態(tài)性位點較敏感品系從15個擴(kuò)展至48個，且擁有較長AC重復(fù)單元的啟動子比含有較短AC重復(fù)單元的啟動子提升了2倍的表達(dá)量；對CYP6CY3擴(kuò)增產(chǎn)物進(jìn)行序列分析表明，微衛(wèi)星擴(kuò)增時間早于基因CYP6CY3，并且在CYP6CY3擴(kuò)增過程中AC重復(fù)單元再次擴(kuò)增，使該基因具有雙倍的高效表達(dá)水平［25］。

2 靶標(biāo)抗性機(jī)制

2.1 乙酰膽堿酯酶基因結(jié)構(gòu)變異（MACE）引起有機(jī)磷和氨基甲酸酯類殺蟲劑的抗性

乙酰膽堿酯酶（Acetylcholinesterase，AchE）是昆蟲正常神經(jīng)傳導(dǎo)活動必不可少的物質(zhì)，是有機(jī)磷及氨基甲酸酯類殺蟲劑的主要作用靶標(biāo)。1964年Smissaert等［26］在棉紅蜘蛛（Tetranychusurticae）中首先發(fā)現(xiàn)，結(jié)構(gòu)突變后的AChE對殺蟲劑敏感性降低，后續(xù)研究確認(rèn)AChE突變與昆蟲藥劑敏感性降低有關(guān)；王義平等［27］報道，AchE調(diào)控基因結(jié)構(gòu)改變與昆蟲殺蟲劑敏感性降低有關(guān)，在多種昆蟲中被檢測到，是昆蟲抗性機(jī)制之一。Moores等［28］研究發(fā)現(xiàn)，AchE能顯著提高煙蚜對抗蚜威和唑蚜威抗性達(dá)30～50倍，而該煙蚜品系對其他一系列氨基甲酸酯類和有機(jī)磷類殺蟲劑不敏感。Kasprowicz等［29］采用微衛(wèi)星位點法對868個煙蚜樣本進(jìn)行分析發(fā)現(xiàn)，有5個樣本攜帶有結(jié)構(gòu)變異的AchE調(diào)控基因。Jurgen［30］等證明，棉蚜基因S431（331）F突變是導(dǎo)致棉蚜對抗蚜威等產(chǎn)生抗性的原因，ace－1基因是與有機(jī)磷和氨基甲酸酯類殺蟲劑毒力作用密切相關(guān)的靶標(biāo)基因；Nabeshima等［31］從桃蚜抗蚜威抗性品系和敏感品系中克隆得到2條乙酰膽堿酯酶基因，其中MpAChE1和果蠅ace基因同源，MpAChE2則是旁系同源，比較AChEcDNA序列發(fā)現(xiàn)，抗性品系和敏感品系中MpAChE1的氨基酸序列相同，而MpAChE2則不同。在抗性品系中發(fā)現(xiàn)，位于S431F的基因突變，該突變破壞AChE?；诖c催化亞基上541His之間的共軛建。

2.2 電壓－門控Na＋通道擊倒抗性和超擊倒抗性基因突變引起擬除蟲菊酯類殺蟲劑的抗性

Na＋通道在神經(jīng)細(xì)胞動作電位的形成和傳播過程中起著極其重要的調(diào)控作用，由1個α亞基和2 個β亞基構(gòu)成［32］。α亞基的4個亞單位（多肽區(qū)Ⅰ～Ⅳ）在膜內(nèi)的連接環(huán)是調(diào)節(jié)位點，每個亞單位有6個跨膜區(qū)（S1～S6）［33］，其中，S6是擬除蟲菊酯類殺蟲劑的結(jié)合位點［34］。Na＋通道結(jié)構(gòu)變異后對殺蟲劑敏感性下降可引起煙蚜對擬除蟲菊酯類殺蟲劑抗性，即擊倒抗性（Kdr）和超擊倒抗性（Super－Kdr）［35］。擊倒抗性首先在抗性家蠅中被發(fā)現(xiàn)，源于Na＋通道擊倒抗性基因或超擊倒抗性基因的突變，且該基因位于家蠅第Ⅲ染色體上［36］。Martinez－Torres等［37］于1999年首次報道煙蚜擊倒抗性與Na＋通道跨膜區(qū)段IIS6上L1014F位點亮氨酸突變?yōu)楸彼嵊嘘P(guān)。Anstead等［34］和Eleftherianos等［38］研究表明，Na＋跨膜區(qū)段IIS4－S5M918T上甲硫氨酸突變?yōu)樘K氨酸，同時1014F上亮氨酸突變?yōu)楸彼峥梢鸪瑩舻箍剐裕?18位點突變增強(qiáng)了1014F位點的突變功能。Devonshire等［39］認(rèn)為，擊倒抗性是煙蚜固有的機(jī)制，在被發(fā)現(xiàn)之前就一直存在。增效醚（PBO）不能抑制擊倒抗性［35］，其是不同于羧酸酯酶解毒能力的靶標(biāo)抗性，被認(rèn)為是煙蚜抗擬除蟲菊酯的主要機(jī)制。Martinez－Torres等［34］研究發(fā)現(xiàn)，擊倒抗性將煙蚜對溴氰菊酯的抗藥性提高了35倍，而當(dāng)E4酯酶同時存在時，其抗性高達(dá)540倍。

2.3 煙堿型乙酰膽堿受體（Nicotinic acetylcholine receptor，nAchR）基因突變引起新煙堿類殺蟲劑的抗性

煙堿型乙酰膽堿受體是分布于細(xì)胞膜上的異質(zhì)五聚體糖蛋白，2個α－亞基和3個非α－亞基轉(zhuǎn)繞1個中心孔（陽離子選擇性離子通道）排列，而新煙堿類殺蟲劑主要作用于煙堿型乙酰膽堿受體的α亞基上。長期以來，人們都只知道煙蚜P450相關(guān)基因CYP6CY3擴(kuò)增引起的P450過量表達(dá)和蟲體體壁穿透能力降低可引起新煙堿類抗性，且這2類抗性基本都處于中低水平，對殺蟲劑藥效影響不大。直至2009年，Devonshire等［39］研究發(fā)現(xiàn)，煙蚜抗性品系FRC體內(nèi)僅有部分抗性能被增效劑抑制，并由此推測其至少存在2種抗性機(jī)制。放射性配體結(jié)合試驗表明，［3H］標(biāo)記的吡蟲啉與敏感品系中結(jié)合位點親和性較高，而在FRC中未檢測到該位點，其中低親和位點與敏感品系相比發(fā)生了過表達(dá)，且β1亞基D環(huán)第81位上的精氨酸突變?yōu)樘K氨酸（R81T），抗性品系體內(nèi)總nAchR數(shù)量減少。Puinean等［41］探索出快速檢測煙蚜體內(nèi)R81T突變的實時熒光PCR方法，供試7個種群突變率為33%～100%。Beckingham等［42］利用吡蟲啉在室內(nèi)對FRC進(jìn)行抗性篩選后發(fā)現(xiàn)，其前述低親和位點數(shù)量下降到與實驗室其他種群相近的水平時，抗性仍然不變，在長時間不用吡蟲啉選育的情況下，F(xiàn)RC受體蛋白水平也不改變，這說明FRC品系nAchR發(fā)生過量表達(dá)并未直接引起R81T突變，應(yīng)是自然環(huán)境中某種尚不知道的因素所致。因此，該抗性機(jī)制還有待進(jìn)一步的研究證實。

3 體壁抗性機(jī)制

進(jìn)入21世紀(jì)以來，由于新煙堿類殺蟲劑對煙蚜防治的重要性，相關(guān)抗性機(jī)制研究報道較多、較深入。Puinean等［23］研究煙蚜新煙堿類抗性品系5191A發(fā)現(xiàn)，CYP6CY3擴(kuò)增引起的P450過表達(dá)并非煙蚜對新煙堿類殺蟲劑的唯一抗性機(jī)制，原因有3個方面：1）利用酶抑制劑不能完全恢復(fù)煙蚜對藥劑的敏感性；2）利用浸漬法得到的LC50值較微量點滴法低17倍；3）利用微量點滴法得到CYP6CY3表達(dá)水平相同的2個品系5191A和926B的LC50值相差40倍，而利用浸漬法得到其對煙堿和噻蟲胺的LC50值相近。說明，5191A體壁的滲透性對煙蚜抗藥性有影響。利用微陣列法研究發(fā)現(xiàn)，5191A大量編碼表皮蛋白的EST序列表達(dá)較敏感品系4106A有上調(diào)。利用微量點滴法處理5191A和4106A，50h后［3H］標(biāo)記的吡蟲啉在抗性品系的角質(zhì)層上回收50%以上的處理劑量，而敏感品系上僅回收22%。盡管如此，抗性煙蚜體壁滲透性降低的機(jī)制尚未完全揭露，參與調(diào)控的基因及其貢獻(xiàn)率不得而知。此外，γ－氨基丁酸A型受體（GABAA）突變與加倍引起的環(huán)二烯類殺蟲劑抗性也是一種重要的抗性機(jī)制，在21世紀(jì)之前研究較多，現(xiàn)因該類殺蟲劑的淘汰而報道較少。

4 小結(jié)與展望

蚜蟲是研究生物生態(tài)遺傳與微進(jìn)化（Microevolution）問題的理想模型。眾多研究結(jié)果表明，煙蚜抗藥性主要與解毒酶活力增強(qiáng)、靶標(biāo)敏感度下降和表皮穿透力降低等有關(guān)，且煙蚜自身為此付出了抗性適合度代價等。煙蚜抗性機(jī)制研究報道較多，但還有許多值得關(guān)注的研究點，如：如何預(yù)測無殺蟲劑暴露情況下煙蚜特定基因適合度；如何預(yù)測煙蚜抗性在田間進(jìn)化之前的表達(dá)方法；如何深入研究殺蟲劑在煙蚜體內(nèi)的傳導(dǎo)途徑及由此引起的蟲體反饋等相關(guān)功能基因；多效抗性基因如何引起適合度與抗性機(jī)制共同改變等。目前，NCBI數(shù)據(jù)庫錄入的煙蚜基因組信息量較小，有待進(jìn)行全基因組測序結(jié)果分析來彌補(bǔ)，從而更加清楚地闡明煙蚜抗藥性的相關(guān)機(jī)制。

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（責(zé)任編輯：王 海）

Advances in Insecticide Resistance Mechanism of Myzus persicae

LI Yong1，HE Lin2＊
（1.Chongqing Institute of Tobacco Science，Chongqing400700；2.College of Plant Protection，Southwest University，Chongqing400700，China）

M.persicaeis one of the most serious agricultural economic insect pests occurred mainly in summer，which not only decreases yield and quality of agricultural products by directly sucking the plant juice，but also causes serious economic loss by transmitting more than 150kinds of parasitic viruses and secreting honeydew on the plant surface.To provide bases for further exploring the resistance mechanism of M.persicae，the resistance mechanisms were summarized based on the research in fields of biochemistry and molecular biology.It included metabolic resistance related with E4，F(xiàn)E4and CYP6CY3amplification，target resistance caused by modification of the acetylcholinesterase，voltage－gated sodium channel and nAChR，and wall resistance due to reduced penetration of insecticides.

Myzus persicae；esterase；P450；nicotinic acetylcholine receptor；Voltage－gated sodium channel

S435.72

A

1001－3601（2016）07－0295－0044－05

2015－12－14；2016－06－13修回

重慶市煙草公司科技計劃項目“重慶煙蚜抗藥性監(jiān)測及抗性機(jī)制研究”（NY20130301070005）

李 勇（1978－），女，農(nóng)藝師，博士，從事煙草病蟲害防治研究。E－mail：liyong5662＠163.com

＊通訊作者：何 林（1972－），男，教授，博士生導(dǎo)師，從事農(nóng)藥毒理及其應(yīng)用技術(shù)研究。E－mail：helinok＠vip.tom.com