超聲對(duì)預(yù)測(cè)甲狀腺乳頭狀癌頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的研究進(jìn)展

丁珂，嚴(yán)昆

（北京大學(xué)腫瘤醫(yī)院暨北京市腫瘤防治研究所超聲科惡性腫瘤發(fā)病機(jī)制及轉(zhuǎn)化研究教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，北京100142）

?綜述?

超聲對(duì)預(yù)測(cè)甲狀腺乳頭狀癌頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的研究進(jìn)展

丁珂，嚴(yán)昆

（北京大學(xué)腫瘤醫(yī)院暨北京市腫瘤防治研究所超聲科惡性腫瘤發(fā)病機(jī)制及轉(zhuǎn)化研究教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，北京100142）

頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移為甲狀腺乳頭狀癌（Papillary thyroid carcinoma，PTC）復(fù)發(fā)和遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移危險(xiǎn)因素，術(shù)前明確診斷可為臨床手術(shù)方式的選擇提供充分依據(jù)。常規(guī)超聲對(duì)評(píng)估PTC頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移具有一定優(yōu)勢(shì)，但診斷特異度高而敏感度低，尤其對(duì)中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移。PTC原發(fā)癌結(jié)節(jié)的常規(guī)超聲、超聲造影及彈性成像特點(diǎn)對(duì)提高PTC頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的預(yù)測(cè)可能具有較高診斷價(jià)值。

甲狀腺腫瘤；癌，乳頭狀；淋巴轉(zhuǎn)移；超聲檢查，多普勒，彩色

甲狀腺乳頭狀癌（PTC）是甲狀腺癌最常見(jiàn)類型，預(yù)后較好，5年生存率可達(dá)97．9％，總體致死率低（＜10％）[1-2]。但部分PTC侵襲性強(qiáng)，頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率較高（20％～90％）[3-4]。多數(shù)研究認(rèn)為頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移為PTC復(fù)發(fā)和遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移的高危因素，是否進(jìn)行預(yù)防性頸部淋巴結(jié)清掃以及清掃范圍尚存在爭(zhēng)議，故術(shù)前對(duì)頸部淋巴結(jié)的評(píng)估非常重要[3-6]。目前臨床對(duì)頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的判斷主要依靠超聲，有報(bào)道超聲診斷中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移敏感性可低至12．1％[5]。近年來(lái)許多學(xué)者致力于研究PTC原發(fā)癌結(jié)節(jié)常規(guī)超聲特點(diǎn)與頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移之間關(guān)系，并應(yīng)用超聲造影及彈性成像新技術(shù)，以期提高對(duì)PTC頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的判斷，現(xiàn)綜述如下。

1 常規(guī)超聲

典型PTC頸部轉(zhuǎn)移性淋巴結(jié)的超聲特點(diǎn)有淋巴門消失，淋巴結(jié)內(nèi)出現(xiàn)液化、微鈣化、皮質(zhì)局部高回聲，縱橫比＞1/2，彩色血流呈中心混亂型或邊緣型為主等[7]。超聲診斷頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移尤其中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移效果較差，文獻(xiàn)報(bào)道敏感度僅12．1％～61％，頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的診斷效果21．6％～85％不等[4-5]。近年研究報(bào)道，PTC癌結(jié)節(jié)某些常規(guī)超聲特征可預(yù)測(cè)頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移。

Nam等[8]將488例PTC分為兩組，一組有超聲惡性征象，定義為腫瘤具有下述任一種表現(xiàn)：縱橫比＞1、實(shí)性極低回聲、微鈣化、邊界模糊；另一組無(wú)超聲惡性征象，腫瘤無(wú)上述任一種超聲惡性征象。兩組比較，有超聲惡性征象的PTC更易發(fā)生甲狀腺外侵犯和頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移，且惡性征象越多，風(fēng)險(xiǎn)越高。

洪玉蓉等[6]對(duì)215例PTC研究發(fā)現(xiàn)腫瘤大小、微鈣化、實(shí)性結(jié)節(jié)內(nèi)有豐富血流信號(hào)為頸部中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移危險(xiǎn)因素。其按腫瘤最大徑分組，≥2 cm、1～2 cm、≤1 cm的PTC同側(cè)中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率分別為77．3％、51．4％、28．7％，各組間差異均有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義；同時(shí)，該研究發(fā)現(xiàn)腫瘤大小也是頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的危險(xiǎn)因素。腫瘤大小或大小的變化反映了腫瘤的生長(zhǎng)活性，大部分研究表明腫瘤越大，頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的可能性越大[6，9-11]。

周萍等[12]發(fā)現(xiàn)PTC頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移組甲狀腺癌結(jié)節(jié)內(nèi)鈣化發(fā)生率遠(yuǎn)高于未轉(zhuǎn)移組，癌結(jié)節(jié)內(nèi)微鈣化伴粗鈣化時(shí)頸淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率較高。微鈣化對(duì)預(yù)測(cè)甲狀腺結(jié)節(jié)良惡性有高特異度，但其產(chǎn)生原因無(wú)明確定論，一些研究認(rèn)為可能是基因異常所致，但尚未得到證實(shí)[12-14]。另外，對(duì)微鈣化的定義標(biāo)準(zhǔn)尚未統(tǒng)一，多數(shù)研究定義為＜1 mm，也有以＜1．5 mm和＜2 mm作為定義標(biāo)準(zhǔn)的研究[13，15]。是否癌結(jié)節(jié)內(nèi)出現(xiàn)鈣化或鈣化越多，頸淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移可能性越大，有待更深入研究。

Kim研究組[11]將354例＜2 cm的PTC按癌結(jié)節(jié)與甲狀腺被膜關(guān)系分為3組：結(jié)節(jié)與被膜間有正常實(shí)質(zhì)、結(jié)節(jié)與被膜接觸但未向被膜外突出、結(jié)節(jié)向被膜外突出。單因素分析顯示結(jié)節(jié)向被膜外突出組較另外兩組更易發(fā)生甲狀腺外侵犯和淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移，結(jié)果有統(tǒng)計(jì)學(xué)差異；但多因素回歸分析三組間淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移無(wú)顯著差異。Ito等[16]研究認(rèn)為按TNM分期達(dá)T3期的微侵犯，即最小程度侵犯如胸骨甲狀肌或甲狀腺周圍軟組織時(shí)，并不增加淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移風(fēng)險(xiǎn)，而達(dá)T4期廣泛累及即超出甲狀腺被膜，侵及皮下軟組織、喉、氣管、食管、喉返神經(jīng)、椎前筋膜或包繞頸動(dòng)脈、縱隔血管等，才明顯增加淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移風(fēng)險(xiǎn)。

Qu等[17]對(duì)496例PTC按病灶數(shù)分為3組（1個(gè)，2個(gè)，≥3個(gè)），發(fā)現(xiàn)隨病灶數(shù)目增多，PTC侵襲性增加，甲狀腺外侵犯及頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率升高。趙群仔等[18]發(fā)現(xiàn)，癌灶總直徑＞1 cm的多灶微小乳頭狀癌（PTMC）頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率明顯高于單灶者；癌灶總直徑＜1 cm的多灶與單灶者頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移風(fēng)險(xiǎn)無(wú)顯著性差異。也有研究發(fā)現(xiàn)多病灶與PTC侵襲性無(wú)顯著相關(guān)[10]。PTC多病灶的機(jī)制尚不明確，Kuhn等[19]的一項(xiàng)調(diào)查研究顯示多灶性PTC可能為甲狀腺內(nèi)轉(zhuǎn)移，也可能為多中心起源。研究分析，術(shù)前超聲及部分未行甲狀腺全切的患者可能遺漏部分隱匿病灶，發(fā)現(xiàn)的單灶有可能為多灶假陰性，從而造成結(jié)果的不同，使得多灶性伴隨淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的風(fēng)險(xiǎn)被低估[18]。

綜上，常規(guī)超聲特征在一定程度上對(duì)有無(wú)頸淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移有提示意義，腫瘤較大、實(shí)性極低回聲、鈣化、侵犯被膜、多灶性及豐富血流信號(hào)等特征可能提示發(fā)生頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移。若單純依據(jù)上述某一項(xiàng)超聲特征判斷，易造成結(jié)果的片面性，對(duì)頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移風(fēng)險(xiǎn)的研究還需進(jìn)一步大樣本深入探索[20-21]。

2 超聲造影（CEUS）

彩色多普勒顯像可觀察病灶內(nèi)血流特點(diǎn)，但其空間分辨率有限，無(wú)法顯示微血管血流信號(hào)。CEUS能更好地反映病變內(nèi)微血管信息，可動(dòng)態(tài)觀察血流灌注特點(diǎn)。多數(shù)研究顯示PTC的CEUS特征以不均勻低增強(qiáng)為主，部分病例表現(xiàn)不典型，提示PTC血供狀態(tài)具有多樣性[14，22-24]。PTC血供的差異是否與腫瘤侵襲、頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移相關(guān)[22]，現(xiàn)將PTC癌結(jié)節(jié)CEUS表現(xiàn)預(yù)測(cè)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的相關(guān)研究總結(jié)如下。

2.1 CEUS定性指標(biāo)

CEUS定性指標(biāo)包括灌注強(qiáng)度（無(wú)、低、等、高增強(qiáng)）、灌注模式（離心型、向心型、混合型）、灌注均勻性及灌注動(dòng)力學(xué)（造影劑進(jìn)出快慢）等。

Hong等[25]研究127例PTMC中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移組的甲狀腺癌結(jié)節(jié)CEUS呈等及高增強(qiáng)者占61.5％，發(fā)生率明顯高于未轉(zhuǎn)移組。有研究分析，PTC的CEUS特點(diǎn)與腫瘤大小有關(guān)，腫瘤越大，高及等增強(qiáng)比例越高，頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移可能性也增大[6，23-24]。崔秋麗等[26]對(duì)61例PTC的研究發(fā)現(xiàn)，PTC頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移組癌結(jié)節(jié)呈等及高增強(qiáng)發(fā)生率高于未轉(zhuǎn)移組，但差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義；由于等及高增強(qiáng)病例數(shù)較少，該研究認(rèn)為PTC癌結(jié)節(jié)CEUS表現(xiàn)與淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移關(guān)系仍需進(jìn)一步探究。

周萍等[12]對(duì)50例PTC研究顯示，頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移組中PTC癌結(jié)節(jié)呈晚增表現(xiàn)者約占76.5％，有統(tǒng)計(jì)學(xué)差異。研究分析，可能隨著癌結(jié)節(jié)增大，癌結(jié)節(jié)內(nèi)血管形成血栓或受壓迫狹窄、閉塞，對(duì)比劑進(jìn)入癌結(jié)節(jié)內(nèi)速度減慢、時(shí)間延長(zhǎng)。

2.2 CEUS定量指標(biāo)

一般應(yīng)用時(shí)間-強(qiáng)度曲線（TIC）進(jìn)行定量描述。通過(guò)TIC可獲得感興趣區(qū)始增時(shí)間（AT）、峰值時(shí)間（TP）、達(dá)峰時(shí)間（TTP）、峰值強(qiáng)度（PI）、增強(qiáng)速率（ER）等，也可獲得與周圍甲狀腺組織相比的峰值強(qiáng)度差（△PI）、始增時(shí)間差（△AT）等多個(gè)定量指標(biāo)。使用定量指標(biāo)描述更具有客觀性。

周萍等[12]發(fā)現(xiàn)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移組PTC癌結(jié)節(jié)AT、TP及△AT均晚于未轉(zhuǎn)移組，有統(tǒng)計(jì)學(xué)差異；但兩組PI、△PI、TTP及ER未見(jiàn)顯著差異，與定性分析結(jié)果相一致。Hong等[25]提出為了避免甲狀腺實(shí)質(zhì)背景影響，定量分析選用周圍甲狀腺實(shí)質(zhì)與癌結(jié)節(jié)CEUS參數(shù)差值，更能準(zhǔn)確反應(yīng)病變特點(diǎn)，其對(duì)127例PTMC癌結(jié)節(jié)定量分析△PI、△TP和△ER，發(fā)現(xiàn)中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移組△PI≥0比例明顯高于未轉(zhuǎn)移組，但多因素回歸分析無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)差異。洪玉蓉等[6]研究顯示，以癌結(jié)節(jié)△PI≥0為界預(yù)測(cè)中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移有統(tǒng)計(jì)學(xué)差異，但兩組間其他定量指標(biāo)無(wú)統(tǒng)計(jì)差異；而在亞分組非PTMC組中，兩組間定量指標(biāo)無(wú)統(tǒng)計(jì)差異。另外，該研究未發(fā)現(xiàn)頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移組與未轉(zhuǎn)移組PTC癌結(jié)節(jié)CEUS特點(diǎn)有顯著統(tǒng)計(jì)差異?？紤]到單個(gè)定量指標(biāo)的局限性，該研究同時(shí)進(jìn)行了TIC曲線下面積分析，但未見(jiàn)統(tǒng)計(jì)差異。

甲狀腺癌結(jié)節(jié)CEUS定性、定量分析對(duì)預(yù)測(cè)PTC頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移有一定價(jià)值，但不同研究組入組病例數(shù)目、CEUS條件設(shè)置、參數(shù)選擇、感興趣區(qū)、造影劑注射速度及病例個(gè)體間血液循環(huán)差異、心率等因素的影響，導(dǎo)致各研究組間結(jié)果尤其定量分析結(jié)果有一定差異，林僖等[27]認(rèn)為甲狀腺結(jié)節(jié)的血供通常不均勻，在同一結(jié)節(jié)的不同區(qū)域有很大變化，不同研究者在單個(gè)結(jié)節(jié)內(nèi)進(jìn)行感興趣區(qū)選擇時(shí)的差異可能對(duì)TIC分析結(jié)果造成影響。因此，CEUS在PTC侵襲性方面的應(yīng)用有待進(jìn)一步完善和研究。

近年關(guān)于淋巴結(jié)CEUS研究顯示，正常及良性淋巴結(jié)多為從淋巴門開(kāi)始呈均勻一致增強(qiáng)，惡性淋巴結(jié)多表現(xiàn)為向心型或混合型灌注；但不同原發(fā)腫瘤的轉(zhuǎn)移性淋巴結(jié)，血供狀態(tài)可能不同，CEUS表現(xiàn)也會(huì)有所區(qū)別，PTC頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移CEUS表現(xiàn)方面的研究較少，診斷價(jià)值有待驗(yàn)證[28]。

3 彈性成像

彈性成像基本原理是對(duì)組織施加一個(gè)外部或內(nèi)部（包括自身的）的靜態(tài)/準(zhǔn)靜態(tài)或動(dòng)態(tài)的激勵(lì)，組織將遵循彈性力學(xué)、生物力學(xué)等物理規(guī)律產(chǎn)生一個(gè)響應(yīng)，例如應(yīng)變、位移、速度的分布產(chǎn)生一定改變。利用超聲成像方法，結(jié)合數(shù)字化處理技術(shù)，間接或直接反映組織內(nèi)部的彈性模量等力學(xué)屬性的差異即超聲彈性成像。應(yīng)用于甲狀腺疾病診斷的主要有靜態(tài)/準(zhǔn)靜態(tài)技術(shù)中的超聲實(shí)時(shí)組織彈性成像（RTE）和基于動(dòng)態(tài)成像技術(shù)的聲輻射脈沖彈性成像（ARFI）、剪切波彈性成像（SWE）[29]。目前彈性成像在PTC癌結(jié)節(jié)與頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移關(guān)系方面的研究很少。

3.1 RTE技術(shù)

通過(guò)檢測(cè)不同組織間硬度差別反映病變硬度特性，評(píng)價(jià)方法主要包括評(píng)分法和應(yīng)變率比值法（SR）。Rago等學(xué)者[30-31]認(rèn)為病灶彈性評(píng)分及SR值越高、硬度越大，惡性可能越大。

Moon等[32]研究用彈性評(píng)分法對(duì)126例PTMC的研究認(rèn)為彈性成像預(yù)測(cè)頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移價(jià)值有限，但研究顯示癌結(jié)節(jié)高彈性評(píng)分可預(yù)測(cè)甲狀腺被膜侵犯。Xu、Hong及江珊等學(xué)者[15，25，31]的研究均發(fā)現(xiàn)RTE評(píng)分法不能作為判斷PTC、PTMC有無(wú)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的指標(biāo)，江珊等進(jìn)一步運(yùn)用RTE應(yīng)變率比值半定量法研究提出SR＞2.01時(shí)PTMC發(fā)生中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移可能性增大（敏感度83.3％）。陳剛等[33]研究亦發(fā)現(xiàn)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移組癌結(jié)節(jié)SR值明顯高于未轉(zhuǎn)移組，但該研究未進(jìn)一步給出最佳臨界值。

RTE技術(shù)從體外對(duì)體內(nèi)通過(guò)機(jī)械方法施壓，易受病灶邊界條件、大小、深度以及操作過(guò)程施力大小、振動(dòng)頻率等因素的干擾，可能影響結(jié)果準(zhǔn)確性。目前癌結(jié)節(jié)彈性與頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移關(guān)系的研究并不多，RTE半定量法預(yù)測(cè)頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的參考價(jià)值及診斷標(biāo)準(zhǔn)有待進(jìn)一步驗(yàn)證。

3.2 ARFI和SWE技術(shù)

近年來(lái)研究者開(kāi)始關(guān)注新的彈性成像技術(shù)聲輻射力彈性成像，其中具有代表性的兩種為ARFI和SWE技術(shù)[29]。

ARFI技術(shù)與傳統(tǒng)壓迫式彈性成像原理不同，采用超聲波對(duì)組織施壓，進(jìn)行定性、定量分析，可重復(fù)性高，更客觀地反映組織彈性特點(diǎn)。它包括兩種模式：聲觸診組織定性成像（VTI）和聲觸診組織定量成像（VTQ）。Xu等[15]運(yùn)用ARFI研究得出VTI面積比＞1對(duì)預(yù)測(cè)頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移有較高價(jià)值，并且在亞分組PTMC組和非PTMC組也均有顯著統(tǒng)計(jì)學(xué)差異；VTQ在頸淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移組與未轉(zhuǎn)移組無(wú)統(tǒng)計(jì)差異。

SWE采用聲輻射脈沖控制技術(shù)在組織不同深度上連續(xù)聚焦，獲取組織的剪切波速度進(jìn)而得到楊氏模量，楊氏模量越大，組織的硬度越大,可定量評(píng)價(jià)組織硬度。Jung等[7]運(yùn)用SWE技術(shù)對(duì)66例PTC共84個(gè)頸部淋巴結(jié)進(jìn)行評(píng)估顯示，所有轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)的SWE楊氏模量值及彈性指數(shù)都顯著高于良性淋巴結(jié)。

聲輻射力彈性成像是對(duì)傳統(tǒng)彈性成像的一次突破，在預(yù)測(cè)甲狀腺癌結(jié)節(jié)與頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移關(guān)系方面的研究有待進(jìn)一步驗(yàn)證以期更好地協(xié)助臨床診斷[15，25]。

4 結(jié)語(yǔ)

綜上所述，超聲在評(píng)價(jià)PTC頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移時(shí)，除直接觀察頸部轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)特點(diǎn)外，常規(guī)超聲可從甲狀腺癌結(jié)節(jié)形態(tài)學(xué)和彩色血流信號(hào)特點(diǎn)預(yù)測(cè)PTC頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的發(fā)生；CEUS及彈性成像則從癌結(jié)節(jié)組織血流灌注及生物力學(xué)特性角度提供常規(guī)超聲不能顯示的信息，提高對(duì)頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的預(yù)測(cè)能力。常規(guī)超聲、CEUS及彈性成像的聯(lián)合應(yīng)用有望進(jìn)一步提高預(yù)測(cè)頸部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的準(zhǔn)確性。

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Research advances of ultrasound in predicting cervical lymph node metastasis of papillary thyroid cancer

DING Ke,YAN Kun
(Key Laboratory of Carcinogenesis and Translational Research(Ministry of Education/Beijing), Department of Ultrasound,Peking University Cancer Hospital＆amp;Institute,Beijing 100142,China)

Cervical lymph node metastasis of papillary thyroid carcinoma(PTC)is a risk factor for recurrence and distant metastasis．Preoperative diagnosis has a very significant impact on surgical type．Conventional ultrasound has a certain advantage in assessing cervical lymph node metastasis with high specificity,but the sensitivity is relatively low,especially on central compartment lymph node metastasis．PTC nodule characteristics of conventional ultrasound,contrast-enhanced ultrasonography and ultrasonic elastography may serve as a useful tool to predict cervical lymph node metastasis in PTC．

Thyroid neoplasms;Carcinoma,papillary;Lymphatic metastasis;Ultrasonography,Doppler,color

R736．1；R730．261；R445．1

A

1008-1062（2016）09-0663-04

2016-01-14

丁珂（1991-），女，河南開(kāi)封人，碩士研究生。E-mail：13051585301@163．com

嚴(yán)昆，北京大學(xué)腫瘤醫(yī)院暨北京市腫瘤防治研究所超聲科惡性腫瘤發(fā)病機(jī)制及轉(zhuǎn)化研究教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，100142。E-mail：ydbz@sina．com

首都衛(wèi)生發(fā)展基金（首發(fā)2016-2-2153）。