7種蘋果葉多酚的抗氧化性及抗菌性研究

徐　　穎，樊明濤，程拯艮，孫慧燁，張　　哲

（1.西北農(nóng)林科技大學食品科學與工程學院，陜西楊凌712100；2.陜西科技大學生命科學與工程學院，陜西西安710021）

7種蘋果葉多酚的抗氧化性及抗菌性研究

徐穎1，2，樊明濤1，*，程拯艮1，孫慧燁1，張哲1

（1.西北農(nóng)林科技大學食品科學與工程學院，陜西楊凌712100；2.陜西科技大學生命科學與工程學院，陜西西安710021）

為探討蘋果葉多酚抗氧化性及抗菌性，以7個品種蘋果成熟葉為試材，采用Folin-ciocalteu法測定總酚含量，F(xiàn)RAP法、DPPH·清除法、超氧陰離子自由基清除法和ABTS+·法評價體外抗氧化活性，瓊脂孔擴散法和最小抑菌濃度（MIC）評價秦冠葉對5種受試致病菌的抑菌性。結果表明：7個品種蘋果葉中，秦冠、秦陽和紅蓋露抗氧化能力較強，密脆、富士、紅星和黃元帥較弱。秦冠葉多酚對大腸桿菌、金黃色葡萄球菌、鼠傷寒沙門氏菌LT2的MIC均為25μg/mL，對志賀氏菌和阪崎腸桿菌的MIC為50μg/mL，其抑菌效果明顯優(yōu)于其含有的各種單酚，且抑菌性是茶多酚的3～4倍。從蘋果葉中提取的多酚物質(zhì)是食品抗氧化劑抗菌劑的潛在來源。

蘋果葉，多酚，抗氧化，抗菌

蘋果葉多酚（Apple Leaf Polyphenols，ALP）是蘋果葉次生代謝產(chǎn)物，是蘋果葉中所含多元酚類物質(zhì)的總稱，包括酚酸和類黃酮類成分［1］。蘋果葉多酚的種類豐富，主要有二氫查爾酮類（dihydrochalcones）、對羥基肉桂酸類（hydroxycinnamic acids）、黃烷-3-醇類（flavan-3-ols）和黃酮醇類（flavonols）。含量較高的物質(zhì)有根皮苷（phloridzin）、綠原酸（chlorogenic acid）、原花青素（procyanidin）和表兒茶素（epicatechin）［2］。蘋果葉多酚可作為還原劑、氫供體、單線態(tài)氧猝滅劑以及金屬螯合劑，能降低退行性疾病如癌癥、心腦血管疾病發(fā)生的風險，主要的機理是多酚通過清除氧自由基而保護身體免受氧化應激的影響［3-4］。此外，蘋果多酚還具有抑菌性，目前研究蘋果果實抗菌性的文獻報道較多，如Fratianni等對意大利“Annurca”蘋果品種的果皮進行研究，發(fā)現(xiàn)其對蠟樣芽孢桿菌Bacillus cereus和大腸桿菌O157∶H7有抑制作用［5］。Alberto等研究發(fā)現(xiàn)“Royal Gala”和“Granny Smith”蘋果皮多酚對大腸桿菌（Escherichia coli ATCC 25922），綠膿桿菌（Pseudomonas aeruginosa ATCC 27853）和金黃色葡萄球菌（Staphylococcus aureus ATCC 29213）抑菌效果最好［6］。但是專門研究蘋果葉抗氧化性及抗菌性的較少。本實驗選取7種蘋果成熟期葉片，采用鐵離子還原法（FRAP法）、DPPH自由基清除法、超氧陰離子自由基清除法和ABTS自由基的清除法等幾種方法綜合評價蘋果葉多酚的抗氧化性，采用瓊脂孔擴散法和MIC值評價其對5種受試菌的抑菌性，探討抗氧化及抗菌機制，為蘋果葉多酚的加工利用提供理論依據(jù)。

1　材料與方法

1.1材料與儀器

實驗選取具有代表性的蘋果品種7個品種分別為秦陽、紅蓋露、黃元帥、紅星、蜜脆、富士和秦冠，秦陽、紅蓋露為早熟，黃元帥、紅星和蜜脆為中熟，富士和秦冠為晚熟，采自種于西北農(nóng)林科技大學園藝場的十年生的蘋果樹的成熟蘋果葉；受試菌大腸桿菌（Escherichia coli）ATCC 25922、金黃色葡萄球菌（Staphylococcus aureus）ATCC 6538、鼠傷寒沙門氏菌LT2（Salmonella typhimurium LT2）、志賀氏菌（Shigella）和阪崎腸桿菌（Enterobacter Sakazakii） 由西北農(nóng)林科技大學食品學院微生物實驗室提供。

Waters高效液相色譜（含1525二元泵，2998雙通道紫外檢測器，2707型自動進樣器，Breeze色譜管理軟件等） 美國Waters公司；SHB-Ⅲ型循環(huán)水式多用真空泵鄭州長城科工貿(mào)有限公司；R-200型旋轉(zhuǎn)蒸發(fā)器BüCHI公司；cp2245型分析天平Sartorius型公司；Milli-Q超純水儀美國Millipore公司；KQ-250DE型數(shù)控超聲波清洗器昆山禾創(chuàng)有限公司；UV-2800型紫外可見分光光度計尤尼柯（上海）儀器公司；LDZX-40KB型不銹鋼立式壓力蒸汽滅菌鍋上海申安醫(yī)療器械廠。

1.2實驗方法

1.2.1樣品制備參照Drogoudi［7］的方法，準確稱取1.00g蘋果葉樣品于研缽中，加10mg VC防止氧化，加入30mL甲醇，充分研磨，移到100mL三角瓶中，超聲提取30min，用旋轉(zhuǎn)蒸發(fā)儀40℃下濃縮至干，用甲醇溶解殘留物定容至10mL，此為蘋果葉多酚樣品液，過0.45μm濾膜，用HPLC分析蘋果籽多酚組成，樣品液稀釋100倍后用于總酚測定和抗氧化活性分析。取0.2g VC，用水定容至100mL，取0.1mL用水定容至10mL，此VC溶液的濃度為20μg/mL。取0.2g BHT，用甲醇定容至100mL，取0.1mL用甲醇定容至10mL，此BHT溶液的濃度為20μg/mL。20μg/mL VC和20μg/mL BHT溶液用于抗氧化活性分析的對照。

1.2.2總酚（Total Phenol，TP）測定采用Folinciocalteu法測定總酚含量［8］。取0.5mL沒食子酸標準液或樣品溶液與5mL蒸餾水混合，再加入1mL的Folinciocalteu反應液。室溫下放置10min后與3mL 15% Na2CO3溶液混合均勻，避光反應2h，于765nm下測定吸光度值。以蒸餾水為空白對照。標準曲線回歸方程：y=0.1208x+0.0021，R2=0.9998?？偡雍恳詻]食子酸計，單位為mgGAE（沒食子酸當量）/g。

1.2.3色譜條件色譜柱：Diamonsil C18（250mm× 4.6mm，Φ5μm）；流動相A：體積分數(shù)1%的乙酸水溶液，流動相B：甲醇，梯度洗脫時間程序：0～10min，5%～30%B，10～25min，30%～50%B，25～35min，50%～70%B，35～40min，70～5%B；柱溫為30℃；流速為1.0mL/min；進樣量：20μL；檢測器：紫外檢測器，波長：280nm［9］。

1.2.4體外抗氧化活性測定FRAP法（Ferric reducing/ antioxidant power）測定參照Benzie［10］的方法；DPPH自由基清除率測定參照齊高強［11］的方法；超氧陰離子（SA）自由基清除率測定參照聶凌鴻［12］的方法；ABTS+自由基清除率測定參照Re［13］的方法。

1.2.5瓊脂孔擴散法測抑菌圈參照解茂蕾［14］的方法，略有改動。將受試菌從斜面接種于液體牛肉膏蛋白胨培養(yǎng)基，37℃180r/min過夜培養(yǎng)，用生理鹽水稀釋菌液至105CFU/mL。將菌懸液按照1%的比例加入到融化并冷至45℃的滅菌培養(yǎng)基中，倒入滅菌的平皿中，凝固后用滅菌打孔器（Φ7mm）在培養(yǎng)基上打孔，每個孔中加入20μL蘋果葉多酚提取液，每種蘋果葉多酚提取液作3個重復，甲醇作空白對照，置于37℃下培養(yǎng)24h觀察菌體的生長情況，測量抑菌圈直徑。

1.2.6蘋果葉多酚最小抑菌濃度（MIC）測定參照孫延芳［15］的方法，略有改動。將2mg/mL的秦冠葉多酚提取液或單一酚溶液用甲醇稀釋至62.5、125、250、500、750、1000、1500、2000μg/mL 8個質(zhì)量濃度梯度，然后吸取2mL加入到18mL融化的培養(yǎng)基，充分混勻，倒入滅菌的培養(yǎng)皿中，使蘋果葉多酚提取液最終質(zhì)量濃度依次為6.25、12.5、25、50、75、100、150、200μg/mL。待培養(yǎng)基冷卻后，用接種針劃線涂布供試菌液，每個樣液濃度作3個重復，甲醇作空白對照，茶多酚作陽性對照。置于37℃下培養(yǎng)24h觀察菌體的生長情況，無菌生長的培養(yǎng)皿對應的濃度即為其MIC值。

2　結果與討論

2.17種蘋果葉總酚含量

圖1　7種蘋果葉總酚含量Fig.1　Total polyphenol content of apple leaf extracts of seven cultivars

由圖1可知，7個品種總酚含量8.91～49.66mgGAE/g，品種間差異較大，秦陽葉和秦冠葉的總酚含量較高，其余依次為紅蓋露、蜜脆、紅星、富士、黃元帥，黃元帥葉總酚含量僅約為秦陽葉的1/5。

2.2蘋果葉多酚體外抗氧化能力

2.2.1還原能力（FRAP）Fe3+-吡啶三吖嗪可被樣品中還原物質(zhì)還原為二價鐵形式，呈現(xiàn)出藍色，于593nm處具有最大光吸收，根據(jù)吸光度大小計算樣品抗氧化活性的強弱。由圖2可知，總還原能力秦冠最強，秦陽、紅蓋露次之，蜜脆、紅星、富士、黃元帥較低，但均優(yōu)于VC和BHT。結合圖1，秦冠葉總酚含量雖然略低于秦陽，但其還原能力（FRAP）反而高于秦陽，這說明還原能力（FRAP）不僅與總酚含量相關，還與具體含有酚的種類和相對比例等有關。

圖2　7種蘋果葉多酚還原能力Fig.2　Ferric-reducing antioxidant power of apple leaf polyphenols of seven cultivars

2.2.2DPPH·清除能力DPPH·在有機溶劑中是一種穩(wěn)定的自由基，其孤對電子在517nm附近有強吸收（顯深紫色）。當有抗氧化劑存在時，孤對電子被配對，吸收消失或減弱，通過測定吸收減弱的程度，可評價自由基清除的效果。由圖3所示，7種蘋果葉多酚對DPPH·清除率均高于90%，且均優(yōu)于VC和BHT，各品種間無顯著差異，其原因可能是蘋果葉多酚對DPPH·清除能力很強，總酚含量于8.91μg/mL（黃元帥）的低濃度下，清除率已經(jīng)高于90%，故多酚濃度的差異對清除率的影響很小。

圖3　7種蘋果葉多酚的DPPH·清除能力Fig.3　DPPH scavenging activity of apple leaf polyphenols of seven cultivars

2.2.3超氧陰離子清除能力鄰苯三酚在堿性條件下自氧化生成超氧陰離子自由基和有色產(chǎn)物，該物質(zhì)在320nm下有最大吸收，而超氧陰離子自由基又可加速鄰苯三酚氧化，加入多酚可以將超氧陰離子自由基清除，阻止產(chǎn)物的積累，吸光度降低。通過測定吸收減弱的程度，可評價自由基清除的效果。由圖4可知，7種蘋果葉多酚的超氧陰離子清除率在3.81%～ 79.44%，秦陽清除效果最好，紅蓋露和秦冠較好，密脆、富士、紅星和黃元帥較弱，但均優(yōu)于VC和BHT。

圖4　7種蘋果葉多酚的超氧陰離子清除能力Fig.4　Superoxide anion scavenging activity of apple leaf polyphenols of seven cultivars

2.2.4ABTS+·清除能力ABTS與過硫酸鉀反應產(chǎn)生ABTS+·，多酚對ABTS+·有清除作用，通過測定吸收減弱的程度，可評價自由基清除的效果。由圖5可知，7種蘋果葉多酚的ABTS+·清除率10.30%～99.40%。7個品種中，秦冠清除效果最好，秦陽和紅蓋露較好，密脆、富士、紅星和黃元帥較弱，均優(yōu)于VC和BHT。

圖5　7種蘋果葉多酚的ABTS·+清除能力Fig.5　ABTS·+scavenging activity of apple leaf polyphenols of seven cultivars

2.3蘋果葉多酚對5種受試菌的抑菌效果

圖6　蘋果葉多酚對金黃色葡萄球菌的抑菌圈Fig.6　Inhibition zone diameter of apple leaf polyphenols against Staphylococcus aureus

在培養(yǎng)基上打孔，孔中加入蘋果葉多酚提取液，37℃下培養(yǎng)24h觀察菌體的生長情況，根據(jù)抑菌圈直徑大小可以判斷其抑菌效果。如圖6所示，秦冠對金黃色葡萄球菌的抑菌性最強，依次是秦陽、紅蓋露、富士、黃元帥，蜜脆和紅星較弱。

由表1可知，7個品種中，秦冠對鼠傷寒沙門氏菌、E.coli、金黃色葡萄球菌的抑菌效果好，秦陽對鼠傷寒沙門氏菌的抑菌效果好，而由圖1知，秦冠、秦陽葉總酚含量也較高，因此蘋果葉多酚的抑菌效果與總酚含量有一定的關系，另外還與具體的多酚種類和相對比例有關，這與Alberto等［16］的研究結果一致。

圖7　秦冠蘋果葉多酚對5種受試菌的抑菌效果Fig.7　Inhibition effect of apple leaf polyphenols against five bacterial strains

圖7中A平板培養(yǎng)基含有50μg/mL的秦冠蘋果葉多酚溶液，B平板為對照，即不含秦冠蘋果葉多酚。將5種受試菌劃線培養(yǎng)，結果為，對照組（B平板）5種受試菌全部長出，而A平板只有阪崎腸桿菌長出，但其菌密度小于對照組，而其余4種受試菌未長出，說明蘋果葉多酚對受試菌有明顯抑菌作用。

為了比較蘋果葉多酚含有的各種酚的抑菌效果，根據(jù)文獻［17］的報道，選取9種單一酚標品和茶多酚標品進行實驗，結果見表2。秦冠葉多酚對大腸桿菌、金黃色葡萄球菌、鼠傷寒沙門氏菌LT2的MIC為25μg/mL，對志賀氏菌和阪崎腸桿菌的MIC為50μg/mL。有文獻報道，植物提取物的MIC值＜100μg/mL被認為具有顯著的抑菌活性［18］。因此秦冠葉多酚對5種受試菌的抑菌活性很強。

表2中列出的各種多酚對受試菌都顯現(xiàn)出抑菌活性，秦冠葉多酚的抑菌效果明顯優(yōu)于其含有的各種單酚，這是因為秦冠葉多酚的抑菌效果是各種單酚的協(xié)同作用的結果。秦冠葉多酚對大腸桿菌、金黃色葡萄球菌和鼠傷寒沙門氏菌抑菌效果最好，對志賀氏菌和阪崎腸桿菌較好。綠原酸對大腸桿菌的MIC最低，為50μg/mL，說明其對大腸桿菌的抑菌效果最好。Muthuswamy等［19］研究表明，綠原酸對白色念珠菌（Candida albicans）的抑菌效果優(yōu)于兒茶素和根皮苷，與本研究的結果相類似。Lou等［20］對綠原酸的抑菌機制進行研究發(fā)現(xiàn)，綠原酸能綁定到外膜上，增加膜的通透性，引起胞內(nèi)核酸等大分子的外泄，導致細胞死亡。

表1　蘋果葉多酚對5種受試菌的抑菌圈（mm）Table 1　Inhibition zone diameter of apple leaf polyphenols against five bacterial strains（mm）

表2　各種酚對受試菌的MIC（μg/mL）Table 2　MIC of phenols against five bacterial strains（μg/mL）

原兒茶酸、兒茶素、表兒茶素和原花青素B2對受試菌抑菌效果居中，咖啡酸、沒食子酸、阿魏酸和根皮苷抑菌效果相對較弱。至于根皮苷，對受試菌的抑菌效果并不是最好。主要的原因是在B環(huán)上不含鄰位羥基，影響其抑菌效果。但是根皮苷是秦冠葉含量最高的多酚（圖8），Petkovsek等［21］報道占蘋果葉干重的18%，其對蘋果葉多酚抗菌性的貢獻還是最大的。秦冠蘋果葉多酚的MIC是茶多酚MIC的1/4或1/3，說明對于受試菌，秦冠葉多酚的抑菌效果明顯強于茶多酚。

圖8　秦冠蘋果葉多酚色譜圖Fig.8　Chromatogram of Qinguan apple leaf polyphenols

本研究發(fā)現(xiàn)總酚含量與抗氧化性、抗菌性有一定的正相關性，但是由圖1和圖2可知，秦陽的總酚含量最高，但是還原力（FRAP）小于秦冠，所以除了總酚，還有其他因素，如具體含有的多酚種類和相對比例等影響抗氧化性，這與Rubio-Moraga等［22］對11種半日花科植物葉甲醇提取物的研究結果是一致。多酚由于含有多羥基結構，可以起清除自由基的作用，其機理主要有三種，一是提供氫原子給自由基，使自由基變成穩(wěn)定物質(zhì)，ArOH+R·→ArO·+RH；二是通過電子轉(zhuǎn)移使自由基變成穩(wěn)定物質(zhì)，ArOH+R·→ArOH·++R-；三是螯合金屬離子，阻止金屬離子引發(fā)自由基反應，H2O2+Mn+→HO-+HO·+M（n+1）+。例如，多酚能夠供氫生成穩(wěn)定的物質(zhì)而將超氧陰離子自由基清除，通過電子轉(zhuǎn)移將DPPH、ABTS+自由基清除，通過與Fe2+螯合，阻止Fe2+催化生成·OH的反應而將羥自由基清除。

有文獻報道，多酚抑菌機理主要是抑制細胞壁合成［23］、生物膜合成［24］，多酚對微生物還有聚集作用，可使微生物表面積減少，導致可呼吸氧量降低，引起電子傳遞鏈的破壞［25］。表面積減少還導致營養(yǎng)物質(zhì)（如尿苷、胸苷）吸收的降低，進而抑制核酸合成［26］。

3　結論

總酚含量與抗氧化性、抗菌性有一定的正相關性。秦冠、秦陽葉總酚含量較高，其抗氧化、抑菌效果也較強。7個品種蘋果葉中，秦冠抗氧化能力最強，秦陽和紅蓋露較強，密脆、富士、紅星和黃元帥較弱。秦冠蘋果葉多酚和其含有的各種多酚對受試菌都顯現(xiàn)出抑菌活性，抑菌效果明顯優(yōu)于其含有的各種單酚，其抑菌性是茶多酚的3～4倍。從蘋果葉中提取的多酚物質(zhì)是食品抗氧化劑和抗菌劑的潛在來源。

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Study on antioxidant and antibacterial activity of apple leaf polyphenols of seven cultivars

XU Ying1，2，F(xiàn)AN Ming-tao1，*，CHENG Zheng-gen1，SUN Hui-ye1，ZHANG Zhe1
（1.College of Food Science and Engineering，Northwest A&F University，Yangling 712100，China；2.College of Life Science and Engineering，Shaanxi University of Science&Technology，Xi’an 710021，China）

In order to investigate the antioxidant and antibacterial activity of apple leaf polyphenols of seven cultivars，total phenolic content was determinated by Folin-ciocalteu method，antioxidant activity was evaluated by ferric-reducing antioxidant power（FRAP）assay，DPPH scavenging assay，superoxide anion scavenging assay and ABTS scavenging assay.The antibacterial activity of Qinguan were evaluated by comparing their minimum inhibitory concentrations（MIC）against five bacterial strains.It was showed that Qinguan exhibited the best antioxidant properties，whereas Qinyang and Gale Gala possessed better antioxidant properties among seven apple cultivars.The strongest antibacterial activity of Qinguan leaf polyphenols was recorded against Escherichia coli，Staphyloccocus aureus，Salmonella typhimurium with MIC value of 25μg/mL，and the lower activity was observed against Shigella and Enterobacter Sakazakii with MIC value of 50μg/mL.Antibacterial activity of Qinguan polyphenols was remarkably better than any monophenol contained in apples，and 3～4 times better than tea polyphenols.

apple leaf；polyphenols；antioxidant activity；antibacterial activity

TS201.2

A

1002-0306（2015）10-0090-06

10.13386/j.issn1002-0306.2015.10.010

2014－08－18

徐穎（1978-），女，博士，講師，研究方向：食品生物技術。

樊明濤（1963-），男，博士，教授，研究方向：食品生物技術。

高等學校博士學科點專項科研基金（20130204110032）。