硫氧還原蛋白在宮頸鱗癌組織中的表達(dá)及臨床意義

陳小燕，劉琴，蘭康云，王珊，劉斌，王輝

硫氧還原蛋白在宮頸鱗癌組織中的表達(dá)及臨床意義

陳小燕，劉琴，蘭康云，王珊，劉斌，王輝

目的探討硫氧還原蛋白(Srx)在宮頸鱗癌組織中的表達(dá)及臨床意義。方法采用免疫組織化學(xué)SABC法檢測(cè)104例宮頸鱗癌組織及其相應(yīng)癌旁組織、15例重度子宮頸上皮內(nèi)瘤變(CIN Ⅲ)組織及20例正常宮頸上皮組織中Srx的表達(dá)情況，并分析其表達(dá)情況與宮頸鱗癌臨床病理特征的關(guān)系。結(jié)果Srx在CIN Ⅲ及宮頸鱗癌組織中的陽性率分別為73.3%(11/15)、82.7%(86/104)，明顯高于正常宮頸組織[35.0%(7/20)]，差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(χ2=17.778，P=0.000)。Srx在癌組織中的表達(dá)明顯高于其癌旁正常宮頸組織(χ2=56.224，P=0.000)。宮頸鱗癌組織中Srx的表達(dá)與淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移、腫瘤浸潤(rùn)深度及有無脈管浸潤(rùn)有關(guān)(P<0.05)，而與患者年齡、臨床分期、腫瘤大小及癌組織分化程度無關(guān)(P>0.05)。結(jié)論Srx在宮頸鱗癌組織中高表達(dá)，有可能作為宮頸鱗癌早期診斷及預(yù)后評(píng)估的一個(gè)有價(jià)值的指標(biāo)。

硫氧還原蛋白；宮頸腫瘤；免疫組織化學(xué)

宮頸癌(cervical cancer)是全球最常見的女性生殖道惡性腫瘤之一[1]，我國(guó)宮頸癌的發(fā)生率占女性生殖道惡性腫瘤的第一位[2]。宮頸癌的組織學(xué)類型以宮頸鱗狀細(xì)胞癌(cervical squamous cell carcinoma)為主，占75%～80%，其侵襲和轉(zhuǎn)移常常是影響患者預(yù)后的主要因素。因此，通過對(duì)腫瘤的基礎(chǔ)及臨床研究，篩選預(yù)測(cè)宮頸癌發(fā)病風(fēng)險(xiǎn)的生物學(xué)標(biāo)記物[3-4]，尋找靶向治療方法，以期延長(zhǎng)腫瘤患者的生存時(shí)間及提高治愈率，已成為當(dāng)前腫瘤研究的一個(gè)重要方向。硫氧還原蛋白(sulfiredoxin，Srx)是真核生物中一類高度保守的低分子量(Mr=13 000)的含硫蛋白質(zhì)[5]，主要由氧化應(yīng)激誘導(dǎo)產(chǎn)生，其功能是維持細(xì)胞內(nèi)的氧化還原平衡。Srx可調(diào)節(jié)一系列的活性氧信號(hào)并參與細(xì)胞中的多條信號(hào)通路，從而影響腫瘤的發(fā)生和發(fā)展。研究表明，與正常組織相比，Srx在皮膚癌、肺癌等多種腫瘤組織中的表達(dá)明顯升高[6-7]。但Srx在宮頸癌組織中的研究尚未見報(bào)道。本研究通過免疫組織化學(xué)SABC法檢測(cè)Srx在正常宮頸組織、宮頸上皮內(nèi)瘤變(CIN Ⅲ)及宮頸鱗癌中的表達(dá)，以探討其在宮頸鱗癌浸潤(rùn)和轉(zhuǎn)移中的作用及其臨床價(jià)值。

1 資料與方法

1.1 臨床資料 選取2009年1月－2015年1月重慶醫(yī)科大學(xué)病理診斷中心存檔的宮頸組織蠟塊標(biāo)本139例，其中宮頸鱗癌104例、CIN Ⅲ 15例、正常宮頸20例，疾病診斷均經(jīng)病理證實(shí)。104例宮頸鱗癌患者在手術(shù)前均未接受過任何化療及其他方式的治療，患者年齡45.5±9.0(30～74)歲，按照2009年國(guó)際婦產(chǎn)科聯(lián)盟(FIGO)標(biāo)準(zhǔn)分期：Ⅰ期92例，Ⅱ期12例。組織分化程度：高分化12例，中分化62例，低分化30例；有盆腔淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移16例，無盆腔淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移88例；原發(fā)灶≥4cm 25例，<4cm 79例；有脈管浸潤(rùn)15例，無脈管浸潤(rùn)89例；肌層浸潤(rùn)深度≥1/2肌層48例，<1/2肌層56例。正常宮頸組織蠟塊來自同期因婦科良性疾病手術(shù)治療的患者。

1.2 主要試劑 山羊抗人Srx多克隆抗體(購(gòu)自Genetex公司，稀釋比例1:200)，免疫組化試劑盒(購(gòu)自Boster公司，SABC法)，濃縮型二氨基聯(lián)苯胺(DAB)試劑盒(購(gòu)自北京中杉金橋生物技術(shù)有限公司)。

1.3 實(shí)驗(yàn)方法 蠟塊連續(xù)4μm切片，免疫組織化學(xué)SABC法嚴(yán)格按試劑盒操作說明進(jìn)行。以PBS代替一抗作為陰性對(duì)照，陽性對(duì)照為已知陽性片。組織切片經(jīng)60℃恒溫箱中烤片1h后常規(guī)脫蠟至水，PBS緩沖液振洗5min×3次；抗原修復(fù)方法為將切片置于枸櫞酸鹽緩沖液中，經(jīng)微波爐中高火煮沸5min×3次，待自然冷卻至室溫；PBS振洗后加適當(dāng)H2O2去離子水消除內(nèi)源性過氧化物酶活性，37℃孵育15min；PBS充分振洗，加正常兔血清封閉液37℃孵育30min；加1:200稀釋的一抗，4℃孵育過夜；PBS緩沖液振洗5min×4次；加生物素標(biāo)記的二抗，37℃孵育20min；PBS緩沖液振洗5min×4次；加試劑SABC，37℃孵育20min；PBS緩沖液振洗5min×4次；DAB顯色，蘇木素染核，鹽酸乙醇分化，飽和碳酸鋰返藍(lán)，脫水，封固，鏡檢。

1.4 結(jié)果判定標(biāo)準(zhǔn) Srx陽性表達(dá)主要位于細(xì)胞質(zhì)和細(xì)胞膜，呈淺黃色、黃色或棕黃色顆粒。免疫組化染色結(jié)果均由2名高年資病理醫(yī)生在不知病例資料的情況下盲法閱片，對(duì)每張切片至少在高倍鏡(×400)下觀察5個(gè)不重復(fù)視野來判斷結(jié)果。按陽性細(xì)胞百分比及陽性細(xì)胞染色強(qiáng)弱評(píng)分(immunohistochemical scores，IHS)[8]：①切片染色對(duì)比度好，背景清晰；②陽性細(xì)胞定位要準(zhǔn)確；③出血、壞死、受擠壓的組織及切片邊緣不應(yīng)作為判斷依據(jù)。在符合這3個(gè)基本條件的前提下，采用以下標(biāo)準(zhǔn)進(jìn)行判斷。首先對(duì)染色強(qiáng)度計(jì)分：無色計(jì)0分，淡黃色1分，棕黃色2分，棕褐色3分(染色深淺需與背景著色相對(duì)比)。再按陽性細(xì)胞所占的百分比計(jì)分：陰性計(jì)0分，陽性細(xì)胞≤10%計(jì)l分，11%～50%計(jì)2分，51%～80%計(jì)3分，>80%計(jì)4分。染色強(qiáng)度與陽性細(xì)胞百分比的乘積共0～12分，0分判定陰性(–)，1～3可疑陽性(+)，4～12判定陽性，其中4～8分陽性，9～12分強(qiáng)陽性。

1.5 統(tǒng)計(jì)學(xué)處理 采用SPSS 16.0軟件進(jìn)行統(tǒng)計(jì)分析。計(jì)數(shù)資料采用率表示，組間比較采用四格表χ2檢驗(yàn)、連續(xù)性校正或Fisher精確概率法分析。P<0.05為差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。

2 結(jié) 果

2.1 Srx在宮頸鱗癌、CIN Ⅲ及正常宮頸組織中的表達(dá) Srx在CIN Ⅲ及宮頸鱗癌組織中的陽性表達(dá)率分別為73.3%(11/15)、82.7%(86/104)，明顯高于正常宮頸組織[35.0%(7/20)]，差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(χ2=17.778，P=0.000，表1、圖1A-C)。正常宮頸組織中Srx的陽性表達(dá)率與CIN Ⅲ、宮頸鱗癌組織比較差異均有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(χ2=5.042，P=0.023；χ2=20.349，P=0.000)，而CIN Ⅲ與宮頸鱗癌組織比較差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(χ2=0.267，P>0.05)。另外，癌旁正常宮頸上皮組織和癌組織中Srx陽性表達(dá)率分別為59.6%及82.7%，在癌旁正常組織中細(xì)胞染色以淺黃色為主，－占21.1%(22/104)，而在癌組織中－占70.2%(73/104)，兩者間比較差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P<0.05)。Srx在腫瘤組織和宮頸上皮細(xì)胞中可有陽性表達(dá)，間質(zhì)幾乎不表達(dá)。在宮頸組織中Srx蛋白陽性表達(dá)呈棕黃色顆粒，主要位于細(xì)胞質(zhì)中，但也有部分組織在細(xì)胞膜表達(dá)(圖1D-F)。在Srx的陽性表達(dá)標(biāo)本中，癌組織中Srx為胞質(zhì)陽性表達(dá)的例數(shù)占總陽性例數(shù)的94.2%(81/86)，而胞膜陽性表達(dá)占5.8%(5/86)；癌旁組織中胞質(zhì)陽性表達(dá)占90.3%(56/62)，而胞膜陽性表達(dá)占9.7%(6/62)。統(tǒng)計(jì)學(xué)分析顯示，癌組織及癌旁組織中Srx的表達(dá)部位(胞質(zhì)或胞膜)差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P>0.05，表2)。

表1 Srx在正常宮頸、宮頸上皮內(nèi)瘤變及宮頸鱗癌組織中的表達(dá)差異Tab.1 Expression of Srx in normal cervical tissues, CIN Ⅲand cervical squamous cell carcinoma tissues

圖1 Srx在宮頸組織中的表達(dá)情況(SABC)Fig.1 Expression of Srx in cervical tissues (SABC)A, B and C. The positive expression of Srx in normal cervical tissues, CIN Ⅲ tissues and cervical squamous cell carcinoma tissues, respectively; D. Srx located in cytoplasm in cervical squamous cell; E and F. Srx located in cell membrane of both cervical squamous cell carcinoma tissues and normal cervical tissues

表2 Srx在宮頸癌和癌旁正常宮頸組織中的表達(dá)差異Tab.2 Expression of Srx in cancer tissue and adjacent normal tissues

2.2 Srx在宮頸癌中的表達(dá)與宮頸癌臨床病理參數(shù)的關(guān)系 宮頸鱗癌組織中Srx的表達(dá)與患者年齡、臨床分期、腫瘤大小及癌組織分化程度無關(guān)(P>0.05)，但Srx在淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移組和無轉(zhuǎn)移組、有脈管浸潤(rùn)組與無脈管浸潤(rùn)組、淺肌層浸潤(rùn)組和深肌層浸潤(rùn)組的陽性表達(dá)率差異均有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P<0.05)，提示Srx的過表達(dá)與淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移、脈管浸潤(rùn)及腫瘤的肌層浸潤(rùn)深度有關(guān)(P<0.05，表3)。

3 討 論

宮頸鱗癌是宮頸最常見的惡性腫瘤，嚴(yán)重威脅女性的健康，且近年來我國(guó)宮頸癌的發(fā)病呈年輕化和上升趨勢(shì)。目前，手術(shù)根治是治療宮頸癌有確切療效的方法之一，但臨床上只有少部分患者能夠獲得根治手術(shù)的機(jī)會(huì)，大多患者在確診時(shí)已經(jīng)發(fā)展至晚期，出現(xiàn)浸潤(rùn)、轉(zhuǎn)移而失去了手術(shù)機(jī)會(huì)。所以，宮頸鱗癌浸潤(rùn)、轉(zhuǎn)移仍是影響患者治療效果和預(yù)后的主要原因。探討宮頸鱗癌浸潤(rùn)及轉(zhuǎn)移相關(guān)的因素，尋找有效、特異的轉(zhuǎn)移相關(guān)基因并研究其功能，不僅有利于闡明宮頸鱗癌浸潤(rùn)、轉(zhuǎn)移的分子機(jī)制，還能為臨床診療、藥物篩選及預(yù)后判斷提供新的靶點(diǎn)[9]。

人的Srx相對(duì)分子量為13～16kD，基因定位于染色體的20p13，最早在啤酒酵母中被發(fā)現(xiàn)。Srx蛋白由一個(gè)單基因所編碼，從細(xì)菌到脊椎動(dòng)物至今未發(fā)現(xiàn)其他亞型[10]。前期對(duì)該蛋白功能的研究主要停留于最基本的抗氧化作用[11]。近年來，有學(xué)者發(fā)現(xiàn)Srx與多種腫瘤關(guān)系密切，可能對(duì)腫瘤細(xì)胞的惡性行為起促進(jìn)作用[12]，且其在多種腫瘤組織如肺癌、胰腺癌、黑色素瘤及多種類型的皮膚癌均呈高表達(dá)[13-16]。但目前國(guó)內(nèi)外尚未見Srx與宮頸癌關(guān)系的研究，而最近，本課題組發(fā)現(xiàn)Srx基因?qū)m頸癌HeLa細(xì)胞惡性生物學(xué)行為具有促進(jìn)作用，降低Srx的表達(dá)可抑制腫瘤細(xì)胞的侵襲、遷移及增殖能力[17]。

表3 Srx表達(dá)與宮頸鱗癌臨床病理參數(shù)的關(guān)系Tab.3 The relationship of the expression of Srx protein to the cancer clinical pathological parameters

本研究通過免疫組化方法檢測(cè)了139例宮頸組織(宮頸鱗癌104例，CIN Ⅲ 15例，正常宮頸20例) 中Srx蛋白的表達(dá)情況，宮頸鱗癌和CIN Ⅲ組織中Srx表達(dá)明顯高于正常宮頸組織，差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P<0.05)。為了消除個(gè)體間差異，我們也檢測(cè)了宮頸鱗癌及其癌旁正常宮頸組織中Srx蛋白的表達(dá)，結(jié)果顯示鱗癌組織中Srx蛋白的表達(dá)明顯高于癌旁組織(P<0.05)。本研究證實(shí)，Srx在腫瘤實(shí)質(zhì)細(xì)胞和宮頸上皮細(xì)胞中均可有陽性表達(dá)，但在間質(zhì)細(xì)胞中幾乎不表達(dá)。Srx在宮頸組織中主要定位于細(xì)胞質(zhì)，但也有少部分只在胞膜表達(dá)(不論是癌組織還是正常宮頸組織)。這與肺癌組織中的表達(dá)情況有一定差異：有學(xué)者發(fā)現(xiàn)Srx只表達(dá)于肺癌組織的細(xì)胞質(zhì)[18]，而Kim等[13]認(rèn)為Srx表達(dá)于肺癌組織的核仁和胞質(zhì)中，而且Srx的陽性表達(dá)更傾向于發(fā)生在肺鱗癌中。這可能是組織間的差異性所致。在宮頸組織中Srx主要表達(dá)于胞質(zhì)，這是否與其致腫瘤的生物學(xué)特性有關(guān)，還有待更進(jìn)一步的研究。另外，本研究還發(fā)現(xiàn)宮頸鱗癌組織中Srx的過度表達(dá)隨著肌層浸潤(rùn)的加深有逐漸增高的趨勢(shì)，并且在淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移組中的陽性表達(dá)率明顯高于非轉(zhuǎn)移組(P<0.05)，提示該蛋白可能是宮頸鱗癌淋巴轉(zhuǎn)移的危險(xiǎn)因素之一，其高表達(dá)可能成為研究宮頸鱗癌淋巴轉(zhuǎn)移新的分子標(biāo)志。有研究表明Srx與過氧化物氧還蛋白Ⅳ(peroxiredoxin Ⅳ，Prx Ⅳ)可通過特異的磷酸激酶信號(hào)促進(jìn)肺癌的轉(zhuǎn)移[7]。但是Srx在宮頸鱗癌中促進(jìn)轉(zhuǎn)移的具體機(jī)制尚不清楚。

Wei等[10]在體外實(shí)驗(yàn)中證實(shí)了Srx是一種致癌的關(guān)鍵蛋白，并且可作為人類結(jié)直腸癌致病性的標(biāo)志物。Srx的過表達(dá)可能提示患者預(yù)后不良[14]。另外，Merikallio等[18]研究發(fā)現(xiàn)，經(jīng)過放化療的肺癌患者組織中若檢測(cè)到Srx蛋白過表達(dá)則預(yù)示著預(yù)后不良。

本研究結(jié)果表明，Srx在宮頸鱗癌中呈高表達(dá)，提示其可能通過相關(guān)途徑參與了宮頸鱗癌的惡性進(jìn)展。因此，進(jìn)一步研究Srx是如何影響腫瘤的惡性行為具有重要意義。另外，我們下一步的工作，除了進(jìn)一步研究Srx影響腫瘤惡性行為的分子機(jī)制外，還將探討Srx表達(dá)水平對(duì)宮頸鱗癌放化療患者的預(yù)后是否具有預(yù)測(cè)作用?？傊?，檢測(cè)Srx可能有助于綜合判斷宮頸鱗癌的惡性程度和浸潤(rùn)轉(zhuǎn)移潛能，Srx可能成為宮頸鱗癌早期診斷及預(yù)后評(píng)估的一個(gè)有價(jià)值的指標(biāo)。

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Expression and clinical significance of sulfiredoxin expression in cervical squamous cell carcinoma tissue

CHEN Xiao-yan1, LIU Qin1, LAN Kang-yun1, WANG Shan1, LIU Bin2, WANG Hui1*1Department of Obstetrics and Gynecology, First Affiliated Hospital of Chongqing Medical University, Chongqing 400016, China
2Clinical Pathology Diagnosis Center, Chongqing Medical University, Chongqing 400016, China
*< class="emphasis_italic">Corresponding author, E-mail: 15310918845@163.com

, E-mail: 15310918845@163.com

ObjectiveTo inquire into the expression and its clinical significance of sulfiredoxin (Srx) in cervical squamous cell carcinoma tissue.MethodsSABC immunohistochemical method was used to detect the expression levels of Srx in specimens of 104 cervical squamous cell carcinoma and the corresponding adjacent tissues, 15 cervical intraepithelial neoplasm (CIN Ⅲ), and 20 normal cervical squamous cell epithelium tissue. The relationship between the expression of Srx protein and clinical pathological parameters of the cancer was also analyzed.ResultsThe positive expression rates of Srx in CIN Ⅲ and cervical squamous cell carcinoma [73.3%(11/15) and 82.7%(86/104), respectively] were significantly higher than that in normal cervical tissue [35.0%(7/20),χ2=17.778,P=0.000]. Meanwhile, Srx expression in cervical cancer specimens was significantly higher than that in normal adjacent tissues (χ2=56.224,P=0.000). The positive expression of Srx in cervical squamous cell carcinoma was significantly correlated with lymph node metastasis, the depth of cancer invasion, and the infiltration of blood vessels (P<0.05), but it was not related with age, clinical stage (FIGO), volume of primarily tumor, or degree of differentiation (P>0.05).ConclusionThe higher expression of Srx protein might be a valuable marker for the early diagnosis and evaluation of prognosis in patients with cervical squamous cell carcinoma.

sulfiredoxin; uterine cervical neoplasms; immunohistochemistry

R711.74

A

0577-7402(2015)08-0656-05

10.11855/j.issn.0577-7402.2015.08.11

2015-03-31；

2015-05-25)

(責(zé)任編輯：張小利)

陳小燕，碩士研究生。主要從事婦科腫瘤方面的基礎(chǔ)與臨床研究

400016 重慶 重慶醫(yī)科大學(xué)附屬第一醫(yī)院婦產(chǎn)科(陳小燕、劉琴、蘭康云、王珊、王輝)；400016 重慶 重慶醫(yī)科大學(xué)病理診斷中心(劉斌)

王輝，E-mail：15310918845@163.com